全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (6): 725~734　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2013.0516 725
收稿 2014-03-13　　修定 2014-04-21
资助 国家自然科学基金(31071807)。
* 通讯作者(E-mail: yangtongwen126@126.com; Tel: 0394-
2419728)。
DNA甲基化介导的植物逆境应答和胁迫记忆
李青芝, 李成伟, 杨同文*
周口师范学院, 植物遗传与分子育种重点实验室, 河南周口 466001
摘要: DNA甲基化是表观遗传修饰的重要形式, 它不仅对植物生长发育具有重要的调控作用, 而且参与了植物对各种逆境
胁迫的应答过程。逆境通过改变植物DNA甲基化水平和模式对胁迫应答基因网络进行调控, 从而增强当代或后代对逆境
的适应性。本文主要对DNA甲基化介导的生物和非生物逆境应答及植物胁迫记忆的最新研究进展进行综述, 同时对该领
域研究中存在的问题和未来研究的方向进行讨论与展望。
关键词: 植物; DNA甲基化; 逆境应答; 胁迫记忆; 表观遗传调控
Stress Response and Memory Mediated by DNA Methylation in Plants
LI Qing-Zhi, LI Cheng-Wei, YANG Tong-Wen*
Key Laboratory of Plant Genetics and Molecular Breeding, Zhoukou Normal University, Zhoukou, Henan 466001, China
Abstract: DNA methylation is an importment mode of epigenetic modification in plants. It plays vital roles in
the regulating growth and development in plants, and involves in plant response to a variety of stresses. Envi-
ronmental stimuli adjust the gene networks associated with stress response by changing the level and pattern of
DNA methylation, thereby enhancing the adaptivity to various stresses in present or future generations. Accord-
ing to the latest reports, the recent advances in plant response and memory to biotic and abiotic stress mediated
by DNA methylation were reviewed, and present existing problems and future directions in the field were also
discussed.
Key words: plant; DNA methylation; stress response; stress memory; epigenetic regulation
DNA胞嘧啶甲基化是表观遗传修饰的重要形
式, 它具有物种、组织、器官、发育阶段特异性
(Vanyushin和Ashapkin 2011)。DNA甲基化不仅参
与植物个体发育和系统发育的调控, 它还是基因
组防御、亲本印迹、副突变、转基因沉默等表观
遗传现象的主要机制(Chinnusamy和Zhu 2009;
Mirouze和Paszkowski 2011)。另外DNA甲基化还
与核小体定位(Chodavarapu等2010), 组蛋白修饰
(Bernatavichute等2008), 非编码RNA途径(Angers
等2010)相互影响。最近的研究指出生物与非生物
胁迫也影响着植物DNA甲基化的动态变化, 甲基
化水平和模式的改变调控着逆境应答基因的表达,
进而提高当代植物对胁迫的抗性(Chinnusamy和
Zhu 2009)。研究还发现逆境胁迫诱导甲基化状态
的改变可以通过有丝分裂和减数分裂而遗传给后
代, 使植物能够 “记住”祖先曾经经历的胁迫环境
从而提高其适应环境的能力, 即胁迫记忆(Mirouze
和Paszkowski 2011)。由于在植物生命活动调控中
的关键作用及表观遗传研究中的核心地位, DNA
甲基化成为分子遗传学研究的热点。对DNA甲基
化在植物逆境应答和胁迫记忆机制的深入理解,
为在表观遗传修饰层面上进行作物抗逆遗传改良
提供新思路。本文主要对生物及非生物胁迫下
DNA甲基化的动态变化, DNA甲基化介导的胁迫
记忆等领域的最新研究进行系统综述, 同时对该
领域研究中存在的问题和未来研究的方向进行讨
论与展望。
1 DNA甲基化及其调控
D N A甲基化是在D N A甲基转移酶 ( D N A
methyltransferase, DNMT) 催化下, 将S-腺苷甲硫氨
酸(S-adenosyl-Lmethionine, SAM) 的甲基转移给
DNA胞嘧啶, 形成5-甲基胞嘧啶(5-mC)的过程。与
哺乳动物相比, 植物基因组中5-mC比例相对较高,
根据不同物种其范围在6%~25%之间(Steward等
2000)。植物基因组的甲基化常发生在CpG、
CpNpG和CpNpN (N表示A、C或T)三类位点上。
植物生理学报726
CpG和CpNpG对称性位点上的甲基化是通过甲基
化维持机制实现的, 而非对称CpNpN位点必须在
DNA复制后进行从头(de novo)甲基化(Karlsson等
2011)。基因的甲基化可发生在启动子区也可发生
在编码区。一般来说, 高水平的甲基化使基因保
持抑制状态, 低甲基化水平可以增强基因的表达
(Finnegan等1998)。
参与DNA甲基化的酶有甲基转移酶(methyl-
transferase1, MET1), 染色质甲基化酶(chromom-
ethylase3, CMT3)及重新甲基化酶(domains rear-
ranged methylase, DRM) 3类。MET1主要参与对称
CpG胞嘧啶甲基化的维持(Lindroth等2001)。
CMT3是植物特有的DNA甲基化酶, 主要对着丝粒
附近重复区和转座子序列的CpNpG进行甲基化
(Lindroth等2001; Tompa 2002)。DRM甲基化酶包
括DRM1和DRM2, 催化非对称位点CpNpN的从头
甲基化(Ramsahoye等2000; Gowher和Jeltsch 2002;
Cao和Jacobsen 2002)。研究表明CMT3和MET1在
CpNpG位点甲基化中功能是冗余的(Cao等2003),
MET1和CMT3可能也催化DNA的从头甲基化, 而
DRM1和DRM2对对称位点的甲基化维持也很重
要(Zhu 2008; Lister等2008)。
植物体内DNA甲基化动态受植物生理状态、
发育阶段及环境刺激等多种因素的影响。基因组
DNA甲基化的总体水平由DNA甲基化酶和去甲基
化酶共同调控, 其中ROS1 (repressor of silencing
1)、DME1 (demethylase1)、DML2和DML3等去甲
基酶负调控DNA甲基化过程。去甲基化分主动和
被动两种形式, 被动去甲基化抑制了DNA复制后
从头甲基化和对称位点的甲基化维持(Kankel等
2003), 而主动去甲基化是通过糖基化酶将甲基化
胞嘧啶从DNA上切除来实现的(Zhu等2000, 2007;
Agius等2006; Morales-Ruiz等2006)。去甲基化可
能在防止植物基因组中形成稳定超甲基化的表观
等位基因(epiallele)中发挥重要作用(Penterman等
2007)。除了DNA甲基化与去甲基化酶类, 染色质
重塑因子和RNAi组分也参与调控DNA甲基化动
态变化。siRNAs参与植物基因组中至少1/3DNA
甲基化位点的甲基化过程(Lister等2008), 通过
RNA介导的DNA甲基化(RNA-directed DNA meth-
ylation, RdDM)途径, siRNAs参与启动子区CpNpN
非对称位点的DNA甲基化并最终影响了靶基因的
表达(Zheng等2013)。DNA甲基化与组蛋白修饰及
染色质重塑间也存在某种依赖关系。如拟南芥
met1突变体DNA序列CpG甲基化缺失引起组蛋白
H3K9甲基化的缺失(Soppe等2002; Tariq等2003),
而CpNpG位点的甲基化似乎部分地依赖组蛋白甲
基化转移酶KYP (Kryptonite)的激活(Jackson等
2002); 拟南芥染色质重塑相关酶KYP、SUVH5及
SUVH6的失活, 造成DNA胞嘧啶和组蛋白H3K9甲
基化水平的降低(Zhang等2007)。据估计拟南芥基
因组中约2/3的甲基化位点是被特定组蛋白修饰依
赖的途径甲基化的(Zhu 2008), 由此组蛋白修饰标
记转化为更稳定的DNA甲基化形式。
2 非生物胁迫条件下的DNA甲基化动态
植物在长期的进化过程中形成了复杂的基因
调控机制以适应各种环境条件, 研究表明, DNA甲
基化、染色质重塑及小RNA途径也参与了胁迫应
答基因表达的调控, 其中DNA甲基化在该过程中
处于核心地位(Sabbah等1995; Grativol等2012)。
温度、水分、高盐、重金属等非生物胁迫能够通
过诱导DNA甲基化的动态变化调控逆境应答基因
的表达, 从而提高植物对环境的适应能力(表1)。
例如, 铝、百草枯、盐、冷等胁迫诱导了烟草中
NtGPDL (glycerophosphodiesterase like protein)基
因编码序列的去甲基化, 从而促进该基因的表达
(Choi和Sano 2007)。
2.1 温度胁迫
温度是影响植物分布和生长发育的重要因素
之一, 植物对极端温度胁迫的应答机制受到多个
水平上的调控。高桂珍等(2011)用甲基化敏感扩
增多态性(methylation-sensitive amplification poly-
morphism, MSAP)分析了油菜种子热胁迫过程中
基因组DNA甲基化动态, 发现存在甲基化和去甲
基化过程, 并以去甲基化为主。耐热与不耐热材
料在热胁迫中表现完全相反的甲基化变异模式,
说明DNA甲基化与种子耐热性有重要关系。树木
对不同的生长环境和剧烈的气候变化具有较强的
适应能力, Correia等(2013)发现栓皮栎(Quercus su-
ber)对热胁迫抗性中的表观遗传变化, 在高温适应
中表现出叶片DNA的甲基化和组蛋白H3乙酰化之
间的相互作用(Correia等2013)。
李青芝等: DNA甲基化介导的植物逆境应答和胁迫记忆 727
玉米ZmMI1片段含有一个蛋白编码序列和类
似反转录转座子的部分序列, 后者在冷胁迫条件
下维持去甲基化状态(Steward等2000)。进一步研
究发现冷胁迫诱导的ZmMI1基因表达与核小体核
心区DNA甲基化水平降低有关(Steward等2002)。
王芳等(2013)运用MSAP技术分析了4种马铃薯超
低温保存前后DNA甲基化的的变异情况。结果表
明经玻璃化法超低温保存后, 材料发生了DNA甲
基化模式的变化。说明渗透和低温胁迫共同作用
下诱导了马铃薯表观遗传状态的改变。
转座子是植物基因组的主要成分, 通常它们
处于甲基化的抑制状态, 环境因子能通过去甲基
化而激活这些转座元件。例如冷诱导的玉米根特
异性Ac/Ds转座子区域的低甲基化是由MET1表达
的下调引起的(Steward等2000)。低温处理下, 金鱼
草(Antirrhinum majus)的一个转座子Tam3在
CpNpN基序上的甲基化状态发生了改变, 从而诱
导了Tam3的转座(Hashida等2006)。
2.2 盐与渗透胁迫
大量的报道指出植物对盐及渗透胁迫的应答
需要DNA甲基化的改变。在烟草悬浮细胞系培养
中, 渗透胁迫和盐胁迫在异染色质的2个位点诱导
了超甲基化 , 当将细胞重新放在非胁迫培养基
上培养时 , 这种超甲基化过程可以发生逆转
(Kovarik等1997)。干旱和盐胁迫诱导了冰叶日中
花(Mesembryanthemum crystallinum)光合作用模式
从C3到CAM的转换, 该代谢的改变与胁迫诱导的
卫星DNA CpHpG超甲基化有关(Dyachenko等
2006)。Song等(2012)发现大豆在盐胁迫下约有49
个转录因子出现表达差异, 同时检测了这些基因
的表达水平和DNA甲基化之间的关系。发现
MYB、b-ZIP和AP2/DREB转录因子家族的表达谱
与其基因序列的甲基化显著相关。Back等(2011)
报道met1-3对盐的超敏性是由一个推定的小RNA
靶位点的大量胞嘧啶甲基化缺失造成的, 这导致
钠离子转运载体(sodium transporter, AtHKT1)基因
较低的表达。对不同基因型水稻全基因组MSAP
分析显示, 不同盐敏感性的水稻品种具有不同的
甲基化水平, 同时发现与盐胁迫、反转录转座子
及染色质重塑相关基因的表达水平也存在明显差
表1 DNA甲基化调控的基因组编码序列、启动子及转座子区域
Table 1 Examples of genes, transposons, and promoter fragments in genome regulated by DNA methylation
基因组区域 名称 植物种类 甲基化状态 胁迫因子 作用模式 参考文献
转座子 TAM3 金鱼草 低甲基化 低温胁迫 CHH 基序甲基化 Hashida等2006
MuDR 玉米 低甲基化 N+ 植入胁迫 mudrA 与mudrB Hashida等2006
表达量增加
Ac/Ds转座子 玉米 去甲基化 冷胁迫 冷诱导的根部特 Steward等2000
异性去甲基化
编码区片段 ZmMI1 玉米 去甲基化 冷胁迫 冷诱导的根部特异 Steward等2000
性去甲基化
核基因组 冰叶日中花 超甲基化 高盐胁迫 CpNpG 甲基化 Dyachenko等2006
钠离子转运蛋 拟南芥 低甲基化 盐胁迫 在推定的小RNA靶 Baek等2011
白基因(AtHKT1) 区胞嘧啶去甲基化
非转座子Asr1基因 番茄 不对称CNN甲基化 水分胁迫 干旱条件下第1外显子 González等2011
CG甲基化水平增高
NtAlix1基因 烟草 低甲基化 烟草花叶病毒 DNA 甲基化发生改变 Wada等2004
启动子 Glyma11g02400 大豆 低甲基化 盐分胁迫 盐胁迫1~24 h后, –518 Song等2012
到–274区大部分胞嘧啶
发生去甲基化
Glyma16g27950 大豆 低甲基化 盐分胁迫 在转录起始密码(+24到 Song等2012
+233区)出现低甲基化
Glyma20g30840 大豆 低甲基化 盐分胁迫 在启动子(–87到+163区) Song等2012
发生胞嘧啶低甲基化
RMG1 启动子 拟南芥 去甲基化 丁香假单胞菌 RMG1上发生RNA介导的 Yu等2013b
和ROS1依赖的甲基化

植物生理学报728
异(Karan等2012)。同样, 利用MSAP比较了生活在
两种生境下的一种红树(Laguncularia racemosa)
DNA甲基化的多态性, 发现盐沼红树比河畔红树
具有更高的DNA甲基化水平, 说明自然表观遗传
变异在植物群体的环境适应中起着重要的作用
(Lira-Medeiros等2010)。
2.3 水分胁迫
研究发现, 水分胁迫造成豌豆(Pisum sativum)
基因组特定胞嘧啶(CCGG)的超甲基化(Labra等
2002)。抗旱性不同的水稻品种在水分胁迫下
DNA甲基化模式发生了不同的改变(Suji和John
2010; Wang等2011), 分析该表观遗传标记的动态
差异与水稻干旱适应相关。Santos等(2011)通过对
番茄蛋白ASR1 (abscisic acid stress, ripening 1)等位
基因的表观遗传修饰的研究证明它在水分胁迫诱
导的DNA甲基化过程中发挥重要作用。González
等(2011)也报道了在水分胁迫应答调控中, 植物表
观遗传和转录因子共同发挥作用的机制。Shaik和
Ramakrishna (2012)利用分子信息学方法对水稻
5 468个干旱应答基因(drought-responsive genes,
DRGs)进行了甲基化分析, 统计发现这些基因的甲
基化水平明显比随机选取基因的高。樊洪泓
(2011)利用MSAP技术, 研究不同浓度聚乙二醇
(PEG-6000)处理下霍山石斛(Dendrobium huoshan-
ense)基因组DNA的甲基化动态变化。发现经
PEG-6000处理的植株DNA甲基化水平降低且与
PEG-6000浓度呈负相关, 还发现DNA甲基化多态
性随着干旱胁迫的增强而逐步提高。在栽培气候
不同的橡胶树(H. brasiliensis)无性系之间, 甲羟戊
酸途径基因和防御相关基因关键调控元件(核心
DNA结合基序)的甲基化模式显著不同, 这种顺式
作用调控元件甲基化模式的多样性, 说明环境胁
迫对橡胶树的基因组直接造成影响 (U thup等
2011)。
2.4 重金属及化学胁迫
重金属及化学胁迫也能使植物DNA甲基化动
态发生改变, 并随不同植物和不同处理剂量而不
同。如Al3+、Cd2+和Cr6+等胁迫引起油菜(Brassica
campestris)、萝卜(Raphanus sativus) DNA甲基化
水平升高(Labra等2004; 杨金兰等2007), 而三叶草
(Trifolium repens)和大麻(Cannabis sativa)受Ni2+、
Cd2+和Cr6+等重金属胁迫后, 基因组DNA甲基化
水平反而降低(Aina等2004), 推测不同植物中可
能存在不同的甲基化机制。葛才林等(2002)用不
同浓度的Cu2+、Cd2+ 和Hg2+重金属离子处理水稻
和小麦, 发现基因组DNA甲基化水平的改变存在
剂量效应。李利红等(2012)用亚硫酸氢盐修饰测
序和甲基化敏感性限制内切酶-PCR (methylation-
sensitive restriction endonuclease-PCR, MSRE-
PCR)法研究了SO2胁迫对拟南芥腈水解酶(ni-
trilase 2, NIT2)基因甲基化状态的影响。发现
SO2胁迫导致拟南芥NIT2基因启动子区甲基化
水平降低, NIT2基因转录上调, 说明SO2胁迫能
诱发拟南芥基因胞嘧啶甲基化水平改变, 启动子
区甲基化水平的降低可能与防御基因的诱导表
达有关。
2.5 其他非生物胁迫
除了温度、水分、高盐等胁迫能够诱导DNA
甲基化动态的变化, 表观遗传修饰也参与了植物
对其他胁迫应答的调控。例如, MSAP证实缺氮叶
组织中存在位点特异DNA甲基化的改变(Kou等
2011)。羊草(Leymus chinensis)的DNA甲基化研究
显示, 氮素缺乏相关胁迫也改变了DNA甲基化模
式并为自然群体的胁迫适应提供了分子基础(Yu等
2013a)。玉米中一个低能氮离子(N+)植入引起转
座子Mutator元件MuDR的甲基化水平降低, 从而增
加mudrA和mudrB的表达量(Qian等2010), 说明植
物环境胁迫应答与转座子的移动有直接的关系。
脱落酸(abscisic acid, ABA)是重要的植物逆境激
素, 研究已经证明它在DNA甲基化与去甲基化依
赖的基因表达调控中发挥重要作用。苔藓植物
Physcomitrella patens中, ABA能诱导miR1026的积
累及其靶基因PpbHLH在CG位点的超甲基化, 并
导致该基因表达水平的降低(Khraiwesh等2010)。此
外, 研究也证明ABA能调控染色质修饰, 进而调节
DNA的甲基化过程(Chinnusamy等2008; Yaish等
2011)。
3 DNA甲基化介导的生物胁迫应答
DNA甲基化不仅介导植物对各种非生物胁迫
应答,以提高其对环境的适应性, 而且能通过DNA
甲基化模式和水平的改变介导对细菌、病毒等生
物胁迫的应答过程(表1)。
李青芝等: DNA甲基化介导的植物逆境应答和胁迫记忆 729
3.1 植物病菌胁迫
生物胁迫能够激活植物的免疫系统, 包括病
原体相关分子模式的识别及基础防卫体系的启动
等, 从而引发特定的防御机制(Muthamilarasan和
Prasad 2013)。最近的研究指出DNA甲基化在植
物抗菌防御中有重要功能(Dowen等2012; Yu等
2013b)。假单胞菌番茄株系DC3000感染拟南芥胞
嘧啶甲基化缺陷突变体met1和ddc后, 并不产生典
型的感病症状, 相反则表现出一定的抗性表型, 检
测发现这些突变体中几个病原体应答基因被诱导
表达, 说明DNA甲基化在拟南芥病菌应答和防御
中起重要作用(Dowen等2012)。拟南芥ELP2 (elon-
gator complex subunit 2)基因能够调控基因组DNA
甲基化模式, 并激活病原体诱导的DNA甲基化变
异(Wang等2013)。如感病拟南芥DNA的低甲基化
促进了防御相关基因的表达。水稻R基因Xa21G
的去甲基化引起水稻当代和后代对白叶枯菌(Xan-
thomonas oryzae pv. Oryzae)的抗性(Akimoto等
2007)。拟南芥冠瘿瘤发育的研究表明, DNA甲基
化通过ABA依赖的干旱胁迫抗性机制调控冠瘿瘤
的形成过程(Gohlke等2013)。曹喜兵等(2012)用甲
基磺酸甲酯(methyl methanesulfonate, MMS)处理
毛泡桐丛枝病幼苗后发现, MMS可使丛枝病幼苗
转变为形态上健康幼苗, 并且在转变的幼苗内检
测不到植原体存在。推测MMS在提高幼苗DNA
甲基化水平的同时也使植原体DNA发生了甲基化,
从而抑制了植原体的复制, 重新活化的泡桐防御
系统相关酶水解了植原体DNA。说明植原体的致
病机制和植物的防御系统都与DNA甲基化动态的
调控有关。
3.2 植物病毒胁迫
为阐明病原体应答基因NtAlix1的表达与DNA
甲基化状态之间的关系 , 在感染烟草花叶病毒
(Tobacco mosaic virus, TMV)的烟草中研究了基因
组甲基化和转录动态, 发现感染24 h时NtAlix1DNA
甲基化的改变及基因转录水平增高, 说明病毒侵
害过程中植物通过DNA的甲基化作用调控了防御
相关基因的表达(Wada等2004)。许静静等(2011)
利用SMAP技术对侵染百合花叶病毒(Lily mosaic
virus)和丛簇病毒(Lily rosettle virus)的西伯利亚百
合植株和无毒植株进行了DNA甲基化水平和模式
分析。结果表明, 病毒侵染导致百合植株DNA甲
基化水平降低和甲基化模式的变化, 说明病毒侵
染百合后植株出现的症状与DNA甲基化存在一定
关系。
通过对各类病毒基因组基因间区(IR)或转录
区序列的甲基化, 植物能系统性地利用siRNA介导
的DNA甲基化作为应对病毒的防卫机制(Bian等
2006; Tougou等2007; Yadav和Chattopadhyay 2011;
Emran等2012; Sharma等2012)。Rodríguez-Negrete
等(2009) 指出感病植物症状的恢复与病毒基因组
较高的DNA甲基化水平相关。对大豆抗绿豆黄化
花叶病毒(Mungbean yellow mosaic India virus,
MYMIV)的研究发现, 病毒基因间区存在较高水
平的特异DNA甲基化(Yadav和Chattopadhyay 2011)。
另外在转基因烟草中也发现番茄曲叶病毒(Tomato
leaf curl virus)基因间区的胞嘧啶甲基化变化(Bian
等2006)。根据植物病毒防御机制的原理, 病毒诱
导的基因沉默已被开发为一种有效的工具介导植
物任一内源基因DNA的甲基化, 如基于黄瓜花叶
病毒(Cucumber mosaic virus, CMV)的基因沉默系
统能够有效改变DNA的甲基化状态, 被证明是一
种植物基因表观遗传调控的新技术(Kanazawa等
2011)。
4 DNA甲基化介导的植物胁迫记忆
植物对环境胁迫诱导的应答或抗性可以是短
暂时, 也可以是长期的, 最近的研究指出这种获得
抗性也可以是跨代遗传的(Mirouze和Paszkowski
2011; Hauser等2011; Feng等2012), 后者称为植物胁
迫记忆或印记。三者的区别在于逆境诱导的DNA
甲基化变异是否能够遗传, 以及是否能够通过有丝
分裂或减数分裂遗传。图1简要概括了DNA甲基
化参与的植物逆境应答和胁迫记忆过程。
4.1 非生物胁迫记忆
最近植物逆境胁迫的跨代遗传成为表观遗传
学研究的热点, 发现高盐、极端温度及UV-C处理
的拟南芥后代不仅提高了DNA甲基化水平, 而且
增大了同源重组频率(Boyko等2010)。如25和75
mmol·L-1 NaCl溶液处理, 植物后代的发芽率都得到
了显著提高(Boyko等2010)。经历非生物胁迫的植
物其后代对胁迫的抗性得到增强, 如以根长度为
指标, 重金属离子处理的植物后代对相同的离子
植物生理学报730
胁迫也有较强的耐性(Rahavi等2011)。经历胁迫
的植物后代也增强了对其他胁迫的交叉抗性。如
盐胁迫增强了植物后代对其他胁迫的交叉抗性
(Boyko等2010); 重金属胁迫也增强了后代对
NaCl、MMS等的抗性(Rahavi等2011)。
蒲公英(Taraxacum officinale)无性系DNA甲基
化的研究揭示胁迫处理组中甲基化位点改变的比
例比对照组的高, 而且发现DNA甲基化的改变能
够延续到它们的后代(Verhoeven等2010)。对盐胁
迫处理不同基因型水稻的研究发现 , 改变了的
DNA甲基化水平在自交后代中是可以持续保持的
(Feng等2012), 经历胁迫的植物后代即使在没有胁
迫条件下 , 也显示出基因组整体的超甲基化状
态。离子辐射处理植物的后代也显示全基因组的
超甲基化, 这种超甲基化可能是植物采取的一种
胁迫环境下维持基因组稳定性的防御机制(Koval-
chuk等2003)。去甲基化试剂5-氮杂胞苷(5-aza-de-
oxycytidine, 5-azaC)处理植物的实验揭示了胁迫记
忆跨代遗传中DNA甲基化的功能, 5-azaC能够阻
止甲基化模式的建立, 而且能部分反转后代增强
的MMS抗性(Boyko等2010)。
4.2 生物胁迫记忆
近年来很多研究发现遭受病虫害等生物胁迫
植物的后代其抗性得到显著增强(Luna等2012;
Rasmann等2012; Slaughter等2012)。对病毒感染烟
草及和鞭毛素处理拟南芥的研究揭示, 植物通过
增加同源重组频率和全基因组的甲基化, 促进生
物胁迫记忆的建立(Boyko等2010)。
感染TMV的烟草后代在TMV的应答反应中
延迟了病毒侵害进程, 同时还表现出对其他病毒
及真菌的抗性(Kathiria等2010)。后代烟草显示
TMV抗性基因位点的低甲基化和全基因组的超甲
基化(Boyko等2007)。Luna等(2012)的研究发现,
与对照相比假单胞菌番茄变种(Pseudomonas syrin-
gae pv. Tomato, DC3000)处理的植物后代显示减弱
的病原体感染。在病菌胁迫处理植物的子代植株
仍然具有较高的抗菌性, 说明胁迫记忆的跨代遗
传能够保持一代以上(Luna等2012)。Slaughter等
(2012)研究了单次接种非毒株DC3000对胁迫后代
的影响, 发现胁迫处理植物子代显示较强和较快
的病菌应答反应。与Luna等(2012)的报道不同, 该
研究指出在没有新的胁迫刺激下, 胁迫跨代抗性
只能保持一代。另外, 霜霉病感染的拟南芥后代
的抗病性显著增强, 说明这种跨代的系统获得抗
性模式是植物应答真菌胁迫的一种机制(Luna和
Ton 2012)。
Agrawal等(1999)研究发现野生萝卜(Raphanus
raphanistrum)亲代遭受害虫胁迫后, 其子代幼苗显
示出比对照后代更强的抗虫性。对猴面花(Mimulus
guttatus)的研究发现, 在经历虫害植物的子代中发
现毛状根密度的增加(Holeski 2007)。最近, Ras-
mann等(2012)证明了毛虫啃食胁迫能够影响拟南
芥(Arabidopsis)和番茄(Solanum lycopersicum)后代
的抗虫性。在进行毛虫胁迫的实验中, 2/3的后代
植株表现出生长减弱、抗性增强表型, 1/3后代植
株与对照差别不显著。增加的抗性能够在第二代
植株中维持, 但在第3代及以后的植株中这种胁迫
记忆与对照间不存在显著差异(Rasmann等2012)。
5 展望
通过对模式植物拟南芥的研究, 人们对DNA
甲基化产生和维持机制以及在植物生长发育中的
功能有了一定的认识。近年来, DNA甲基化对植
物逆境应答和胁迫记忆的调控研究受到广泛重视,
但目前仍处于起步阶段, 存在大量亟待回答的问
题。比如植物如何感知和传递胁迫信号, 代谢次
图1 DNA甲基化介导的逆境应答和胁迫记忆过程示意图
Fig.1 Schematic diagram of stress response and memory
mediated by DNA methylation
李青芝等: DNA甲基化介导的植物逆境应答和胁迫记忆 731
级信号如何激活DNA甲基化修饰系统, 不同的甲
基化模式与所调控基因网络间的对应关系以及
DNA甲基化在植物适应性进化中的作用与机制
等。笔者认为该领域今后要从以下几方面深入研
究: (1)高通量解析DNA甲基化模式与逆境基因调
控关系。绘制植物基因组甲基化位点图谱, 利用
高通量技术分析不同逆境下的基因表达谱及其甲
基化位点变化图谱, 发现控制性状表现的甲基化
位点及其基因并探讨这些位点的遗传模式及其对
基因结构和功能的影响。(2) RdDM在植物胁迫跨
代遗传中的作用机制研究。此前已经证明小
RNAs介导的RdDM参与了植物胁迫记忆过程, 但
其中确切的机制还不清楚, 比如小RNAs是如何将
表观遗传信息从体细胞传递到生殖细胞的, 以及
DNA甲基化的改变是如何避开配子体形成期和受
精后的重编程过程的等。对胁迫记忆以及植物适
应性进化表观遗传机制的研究可为人工植物驯化
育种提供理论支持。(3)作物表观遗传抗逆育种的
研究。环境或人工诱导可能导致植物表观遗传状
态的改变从而促进植物的逆境适应进化。因此可
以通过DNA甲基化或去甲基化抑制剂处理作物种
子创制表观突变材料, 进而筛选出抗性新种质; 很
多研究发现表观等位基因可以被开发并用于作物
育种, 因此可以利用已有的植物甲基化数据选择
特定的表观遗传区域作为遗传操作的靶点(Sahu等
2013)。另外开发新型的DNA甲基化分子标记用
于植物分子育种, 可能实现对遗传基础狭窄的作
物的遗传改良。
主要农作物基因组测序的完成为作物抗逆表
观遗传学研究搭建了平台。随着新一代DNA测
序、表达芯片以及高通量DNA甲基化分析技术的
进步, 植物逆境基因组、逆境转录组及逆境表观
遗传组的研究将被引向深入。对DNA甲基化调控
的逆境应答和胁迫记忆的研究, 不仅有助于理解
植物抗逆驯化和抗性获得性遗传的机理, 还为作
物的表观遗传抗逆性改良提供新的途径。
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