全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (5): 435~441 435
收稿 2011-12-01　　修定 2012-03-28
资助 国家自然科学基金(30960181)和广西大学科研基金(XJZ-
100341)。
* 通讯作者(E-mail: lfhe@gxu.edu.cn; Tel: 0771-3235212-
801)。
植物类Caspase及其调控细胞程序性死亡的研究进展
詹洁1,2, 何虎翼1,3, 李文1, 何龙飞1,*
广西大学1农学院, 2国防教育学院, 南宁530005; 3 广西农业科学院经济作物研究所, 南宁530007
摘要: 植物细胞程序性死亡(PCD)在植物生长发育和逆境适应中发挥重要作用。半胱氨酸蛋白酶(caspase)调控动物PCD的
启动、执行及信号转导。通过人工合成底物、动物caspase抑制剂等方法已证实在植物中存在类caspase, 可分为metacas-
pases、VPEs (vacuolar processing enzymes)和saspases等。本文综述了植物类caspase的种类、结构、定位、功能及其调控
PCD的研究进展, 提出植物PCD中类caspase作用的调控途径, 为深入研究植物PCD提供参考。
关键词: 植物; 细胞程序性死亡; 类半胱氨酸蛋白酶; 调控途径
Progress in Caspase-Like Proteases and Their Regulatory Roles in Pro-
grammed Cell Death in Plants
ZHAN Jie1,2, HE Hu-Yi1,3, LI Wen1, HE Long-Fei1,*
1College of Agronomy, 2College of National Defense Education, Guangxi University, Nanning 530005, China; 3Cash Crops Re-
search Institute, Guangxi Academy of Agricultural Sciences, Nanning 530007, China
Abstract: Programmed cell death (PCD) plays an important role in the development and adaptation of plants
under different environmental stresses. Cysteine-aspartic acid proteases (caspase) are responsible for initiating,
executing and signal transduction of animal PCD. The existence of caspase-like proteases has been also demon-
strated experimentally in plants by the applications of artificial synthesized substrates and inhibitors of caspase.
Caspase-like proteases can be divided into three classes including metacaspases, vacuolar processing enzymes
(VPEs) and saspases. In the paper, the progresses of the types, structures, locations, functions of caspase-like
proteases and their regulatory roles in plant PCD are reviewed. Subsequently, a regulatory pathway of caspase-
like proteases in plant PCD is also suggested. It can support a new insight into further study of caspase-like pro-
teases and their effects in plant PCD.
Key words: plant; PCD; caspase-like proteases; regulatory pathway
在植物中, 细胞死亡是一种常见的现象, 是细
胞生长发育的终点。在此生长发育过程中, 受到
外在和内在信号(外在环境、发育信号、代谢环境
等)的刺激, 改变方向, 引起细胞死亡(图1)。细胞
死亡表现为两种类型: 细胞坏死(cell necrosis)和细
胞程序性死亡(programmed cell death, PCD)。细胞
坏死通常是由于偶然的外界因素, 如受热或药物
等极度刺激引起溶酶体颗粒的释放, 导致细胞自
溶死亡, 属于非正常死亡; PCD是指受基因编码指
令调控的一系列有序的分子事件, 是一种主动发
生的、生理性的细胞死亡过程。迄今为止, 已在
高等植物中发现了许多PCD事件, 包括植物发育过
程PCD, 如植物与病原物互作引发的过敏反应(hy-
persensitive response, HR)、根皮层细胞的死亡、
珠心细胞和糊粉层细胞的退化、通气组织的形
成、体细胞胚胎发生、根冠细胞的死亡、单性花
的形成、大孢子的消失、花药壁的开裂等, 以及
环境诱导植物发生PCD, 如低氧、低温、铝、盐、
活性氧等(詹洁2009)。由于动植物在细胞形态及
生理功能上存在显著差别, 所以植物PCD与动物细
胞凋亡的差异较大(Reape和McCabe 2008; Reape等
2008)。在植物中, 液泡在PCD中起重要作用, 一般
采取自噬的方式, 但动物细胞凋亡最为典型的特
征是形成凋亡小体, 并被其他细胞吞噬。
1 植物类caspase
半胱氨酸蛋白酶(caspase)是动物细胞凋亡启
动和执行阶段的关键调节因子。在细胞质中, 通
植物生理学报436
过Bax/Bcl-2表达控制细胞色素c (cytochrome c, Cyt
c)、线粒体膜间隙蛋白——核酸内切酶G (Endo
G)、细胞凋亡诱导因子(AIF)、Smac/Diablo和
Omi/HtrA2的释放, 提高线粒体膜通透性, 由cas-
pase酶类通过水解天冬氨酸残基C末端肽键, 激活
下游caspase蛋白酶, 促使具有caspase活性的凋亡
小体形成, 分解细胞内相关底物蛋白, 导致细胞结
构和代谢发生变化, 最后引起细胞凋亡(Reape和
McCabe 2008)。
caspase是动物细胞凋亡调控的关键, 不少学
者将动物细胞凋亡的相关机制引入植物研究中。
然而在已公布的植物基因组序列中, 没有发现编
码caspase的基因(Bonneau等2008), 但在植物HR和
其他胁迫诱导PCD过程中已检测到与caspase类似
的酶活性, 说明植物PCD中存在具有类似caspase
酶活性的其他蛋白酶。因此, 植物caspase活性被
称为类caspase活性(caspase-like activities)。迄今,
大量研究发现类caspase在植物PCD中起重要作用
(Reape和McCabe 2008; Reape等2008; Bosch和
Franklin-Tong 2007; Boren等2006)。目前通常利用
哺乳动物caspase家族成员所涉及的裂解位点为参
考, 人工合成的四肽作为底物, 检测植物类caspase
活性。根据底物的特点, 发现在植物中主要存在
YVADase (VPEs)、DEVDase (metacaspase)、IET-
Dase (saspase)、LEHDase、LEVDase、TATDase、
VEIDase、VKMDase (saspase)等类caspase活性, 植
物种类主要有烟草(Nicotiana benthamiana)、罂粟
(Papaver)、大麦(Hordeum brevisubulatum)、拟南芥
(Arabidopsis thaliana)、番茄(Lycopersicon esculen-
tum)、燕麦(Avena sativa)、挪威云杉(Picea abies)、
白云杉(Picea glauca)等, 材料来源主要为叶肉组
织、悬浮细胞、幼苗、叶子、花粉等(表1)。
利用动物caspase活性抑制剂也是分析植物是
否存在与caspase功能相似的蛋白酶的常用方法。
杆状病毒蛋白p35作为caspase抑制剂可以抑制多
种因素诱导产生的植物PCD，如链革胞菌(Alter-
naria alternata f. sp. lycopersici)毒素诱导的PCD
(Lincoln等2002)、丁香假单胞菌致病变种(Pseu-
domonas syringae pv. phaseolicola)和烟草花叶病毒
(tobacco mosaic virus, TMV)侵染烟草细胞形成的
HR (del Pozo和Lam 2003)。动物caspase-1抑制剂
Ac-YVAD-CMK和caspase-3抑制剂Ac-DEVD-
CHO均抑制豆类病菌引起的烟草PCD及UV诱导
的拟南芥细胞PCD (Danon等2004)。目前应用的
抑制剂主要有BocD-fmk、Ac-DEVD-CHO、Ac-
DEVD-cmk、z-DEVD-fmk、Ac-LEHD-CHO、z-
VAD-fmk、z-VEID-fmk、Ac-YVAD-CHO、Ac-
YVAD-cmk、z-YVAD-fmk等, 均能够抑制相关
PCD的发生(表2)。值得注意的是, 这些抑制剂并
非对所有PCD都具有抑制作用, 如Acetyl-Asp-Glu-
Val-Asp-aldehyde (Ac-DEVD-CHO)对TMV诱导的
烟草HR没有抑制作用, 而Acetyl-Tyr-Val-Ala-Asp-
aldehyde (Ac-YVAD-CHO)则可以抑制(Chichkova
等2004; Elbaz等2002); Ac-YVAD-CHO不能抑制罂
粟属花粉管细胞的细胞死亡, 但是Ac-DEVD-CHO
却具有这样的功能。
尽管可以利用底物、抑制剂等方法在植物
PCD中检测出不同种类的caspase活性, 但目前仍
主要根据作用位点、碱基序列或活性上与动物
caspase相似性来对植物类caspase进行分类, 把其
分为metacaspases、VPEs和saspases等三类(表3)。
2 三类植物类caspase的特点及其调控作用
2.1 metacaspases
metacaspases存在于蓝藻、真菌、酵母和高
图1 细胞信号转导及其反应
Fig.1 Cell signal transduction and its fate
詹洁等: 植物类Caspase及其调控细胞程序性死亡的研究进展 437
等植物中(Jiang等2010)。根据caspase-like功能区
的序列相似性和序列结构, metacaspases又可分为
两个家族: 类型I和类型II (Lam 2004)。除了均含
有与caspase大亚基相似的约150个氨基酸的保守
区域及在C末端存在的与caspase小亚基相似的第
二保守区域外, I型和II型metacaspases的结构和功
能均有较大差异(表4)。
在拟南芥的基因组里发现9个编码metacas-
pases基因, 其中Atmc1、Atmc2、Atmc3属于I型meta-
caspases, Atmc4、Atmc5、Atmc6、Atmc7、Atmc8、
Atmc9属于II型metacaspases。Atmc1为正调控因子,
发挥调控作用时需要保守的催化残基, 而Atmc2属
于负调控因子 , 不需要类似的催化残基(Coll等
2010)。Atmc4、Atmc5、Atmc6、Atmc7、Atmc8在染
色体1上形成串联结构, Atmc9通过水解肽键的羟
基端显示植物metacaspases活性具有底物特异性。
这些metacaspases在氨基酸序列上具有56%~71%
的同源性(Watanabe和Lam 2005; Vercammen等2004)。
大量实验表明, metacaspases参与了植物PCD。
挪威云杉胚柄细胞退化时产生的PCD中, 发现一种
II型metacaspases从细胞质转运至细胞核, 促进染
色体的降解, 与动物细胞凋亡的caspase-3,6的作用
类似(Suarez等2004), 表明II型metacaspases在植物
发育PCD中起关键作用。拟南芥细胞被UV或H2O2
诱导发生PCD, Atmc8呈较强的正调控能力(He等
2008)。由此推测, metacaspases在植物PCD中的调
控作用是直接或间接激活某些蛋白酶活性。目前
对metacaspases的天然底物了解较少, 只是Sund-
ström等(2009)证实保守蛋白TSN (tudor staphylo-
coccal nuclease)是metacaspases mc II-Pa2的天然底
物, 而TSN对晶胚和花粉的发育是必需的, 缺少
TSN的细胞经常会过早出现PCD。
表1 植物PCD中检测到类caspase活性的报道
Table 1 Reports on the activities of caspase-like proteases measured in PCD-related plants
名称 植物和组织 参考文献
YVADase (VPEs) 罂粟花粉 Bosch等2010
番茄种子 姚丹2010
烟草叶片 Zhang等2010
拟南芥叶肉组织 Kuroyanagi等2005
拟南芥幼苗 Danon等2004
白云杉发芽种子 He和Kermode 2003
烟草BY2细胞 Mlejnek和Procházka 2002
DEVDase (metacaspase) 罂粟花粉 Bosch等2010; Bosch和Franklin-Tong 2007
番茄种子 姚丹2010
烟草叶片 Kim等2006
挪威云杉胚胎细胞 Bozhkov等2004; Suarez等2004
燕麦叶片 Coffeen和Wolpert 2004
拟南芥幼苗 Danon等2004
白云杉发芽种子 He和Kermode 2003
烟草BY2细胞 Mlejnek和Procházka 2002
IETDase (saspase) 番茄种子 姚丹2010
罂粟花粉 Bosch等2010; Bosch和Franklin-Tong 2007
燕麦叶片 Coffeen和Wolpert 2004
LEHDase 番茄种子 姚丹2010
番茄果皮 Qu等2009
烟草叶片 Kim等2006
LEVDase 罂粟花粉 Bosch等2010; Bosch和Franklin-Tong 2007
TATDase 烟草叶片 Chichkova等2004
VEIDase 罂粟花粉 Bosch等2010; Bosch和Franklin-Tong 2007
大麦种子 Boren等2006
挪威云杉胚胎细胞 Bozhkov等2004
VKMDase (saspase) 燕麦叶片 Coffeen和Wolpert 2004
VDVADase 番茄种子 姚丹2010
植物生理学报438
2.2 VPEs
VPEs (vacuolar processing enzymes)首先在成
熟南瓜种子中被发现, 酶前体分布在南瓜种子蛋
白体中。已从蓖麻(Ricinus communis)中纯化到该
表2 植物类caspase活性抑制剂抑制植物PCD的事例
Table 2 The cases of the inhibition of the caspase-like activities in plant PCD
抑制剂 主要事例 参考文献
BocD-fmk 抑制木聚糖酶或星胞菌素诱导的烟草悬浮细胞PCD Elbaz等2002
Ac-DEVD-CHO 抑制罂粟自交不亲和诱导产生的PCD中DEVDase活性 Wilkins等2011
抑制紫外诱导拟南芥叶肉细胞原生质体产生的PCD Zhang等2009
抑制罂粟花粉自交不亲和诱导产生的PCD Bosch和Franklin-Tong 2007
抑制UV-C诱导的拟南芥原生质体PCD Danon等2004
抑制异戊烯酯腺苷诱导的烟草BY2细胞PCD Mlejnek和Procházka 2002
Ac-DEVD-cmk 抑制白云杉种子的雌配子体细胞PCD He和Kermode 2003
z-DEVD-fmk 抑制异戊烯酯腺苷诱导的烟草BY2细胞PCD Mlejnek和Procházka 2002
z-VAD-fmk 抑制热击诱导番茄果实产生的PCD Qu等2009
抑制挪威云杉胚胎胚柄细胞退化时产生的PCD Bozhkov等2004
抑制N基因介导的烟草细胞HR Chichkova等2004
抑制木聚糖酶或星胞菌素诱导的烟草悬浮细胞PCD Elbaz等2002
抑制异戊烯酯腺苷诱导的烟草BY2细胞PCD Mlejnek和Procházka 2002
z-VEID-fmk 抑制挪威云杉胚胎胚柄细胞退化产生的PCD Bozhkov等2004
Ac-YVAD-CHO 抑制叶片组织再生引起的PCD中酶的活性 Gunawardena 2008
抑制番红花根尖镰刀菌酸诱导PCD Samadi和Behboodi 2006
抑制UV-C诱导的拟南芥原生质体PCD Danon等2004
Ac-YVAD-cmk 抑制热击诱导烟草BY-2细胞产生的PCD Vacca等2006
抑制异戊烯酯腺苷诱导的烟草BY2细胞PCD Mlejnek和Procházka 2002
z-YVAD-fmk 抑制热击诱导番茄果皮发生的PCD Qu等2009
抑制烟曲霉毒素-B1诱导的病斑 Kuroyanagi等2005
Ac-LEHD-CHO 抑制热击诱导番茄果实中LEHDase活性 Qu等2009
表3 目前植物PCD中已鉴定出的类caspase
Table 3 Caspase-like proteases identified in PCD-related plants
名称 作用位点 与动物capase的关系 参考文献
metacaspases 精氨酸、赖氨酸 序列上与caspase具有相似性, Coll等2010; Watanabe和Lam
但没有caspase活性 2005; Vercammen等2004
VPEs 存在于液泡中, 天冬氨酸、天冬氨酸残基 序列上与caspase完全不同, 但 Zhang等2010; Yamada等2005
活性位点十分相似
saspases 属于枯草杆菌蛋白酶家族, 丝氨酸 具有caspase活性 Coffeen和Wolpert 2004
表4 I型和II型metacaspases的结构及功能差异
Table 4 Differences in the structures and functions between type I and type II metacaspases
结构和功能 I型metacaspases II型metacaspases
prometacaspes前体结构 含有80~120个氨基酸N端前结构域和导肽序列 没有N端结构域, 不含信号肽跨膜结构
metacaspases结构 包含一个C端metacaspases蛋白水解酶结构域和 没有脯氨酸结构域
一个富含脯氨酸和谷氨酸的N端
大小亚基间连接区 约20个氨基酸 90~150个氨基酸
定位 推测可能定位在线粒体或叶绿体内 细胞质
作用 在信号转导早期阶段激活下游蛋白酶 被I型metacaspases激活发生作用
水解蛋白的能力 不能进行蛋白水解 具有催化分解功能
詹洁等: 植物类Caspase及其调控细胞程序性死亡的研究进展 439
酶, 发现其属于半胱氨酸蛋白酶家族, 负责液泡中
蛋白的成熟和激活, 同时对天冬氨酸的羧基端的
肽键具有底物特异性(Hatsugai等2006)。通过基因
沉默和敲除证实VPEs由液泡膜的破裂 , 调控
TMV-N介导的过敏性细胞死亡及毒素诱发的拟南
芥细胞死亡(Yamada等2005)。此外, VPEs及其同
系物在烟草、拟南芥发生HR反应时具有caspase-1
活性(Coll等2011)。
VPEs和caspase蛋白序列差异较大, VPEs蛋白
前体由一个短的N端前肽、一个长的C端前肽及
成熟蛋白酶片段组成(Hara-Nishimura等2005)。
VPEs参与蓖麻各种存储蛋白的加工成熟, 包括2S
白蛋白、11S球蛋白、7S球蛋白、蓖麻毒素和凝
集素等。VPEs转移进入液泡后, 在酸性环境中, 蛋
白前体通过自我催化转变为成熟形式(Hatsugai等
2006; Kuroyanagi等2005; Yamada等2005)。拟南芥
基因组包含4个同源基因, 分别为αVPE、βVPE、
γVPE、δVPE (表5), 推测VPEs可能控制着植物液
泡的相关功能, 是植物PCD的关键调控酶。
HR是具有高度组织性的植物PCD过程。大
量实验证明, 植物HR-PCD过程中, VPEs在信号转
导方面发挥重要作用。当植物受到病原毒素侵染
后, VPEs将参与植物PCD过程(Hatsugai等2009;
Kuroyanagi等2005)。导入TMV的烟草、拟南芥突
变株, 在VPEs基因发生沉默时, 受侵染的叶片没有
可见的损伤, 类caspase活性降低, 没有发生PCD。
此外, VPEs参与细菌Harpin诱发烟草的HR (Zhang
等2010)。可见, VPEs在HR开始时迅速发生, 是HR
早期过程中重要的关键酶。此外, VPEs与caspase
在形成caspase-1活性位点的关键氨基酸十分相似,
表现出caspase-1相关活性(Hara-Nishimura和Hat-
sugai 2011), 但更重要的是VPEs的保守性更高。
2.3 saspases
saspases具有caspase活性, 但是报道更少。目
前已纯化到2种丝氨酸蛋白酶SAS-1和SAS-2 (Cof-
feen和Wolpert 2004)。这2种丝氨酸蛋白酶属于植
物枯草杆菌家族, 参与victorin诱导燕麦产生PCD,
并水解多种caspase的特异性底物, 但其活性被特
异性抑制剂所抑制。与对照相比, 受到victorin诱
导后的燕麦细胞saspases活性明显降低, 可见在诱
导PCD过程中, saspases被释放到细胞外液, 从而激
活植物发生PCD。
3 植物类caspase调控途径
综上所述, 植物类caspase在PCD发生中发挥
重要的调控作用, 其可能的作用途径如下: 植物细
胞接受外源或内源刺激信号后, 激活metacaspases、
VPEs、saspases和其他暂未发现的类caspase酶原,
并作用于细胞的不同位置(如: VPEs可能参与蛋白
质水解级联反应的起始阶段, 在液泡膜破裂并抵
达细胞质; saspases则可能存在于内质网或高尔基
体内); 不同的类caspase蛋白酶被活化后, 相应的底
物蛋白或靶标蛋白发生水解, 导致细胞结构和代
谢发生改变, 从而引起PCD (图2)。
动物caspase蛋白家族存在于动物细胞的细胞
质中, 最适pH值接近于中性, 通过激活死亡级联途
径调控PCD的发生, 但在植物细胞中VPEs需要释
放到液泡的酸性环境中, 通过激活液泡系统调控
PCD的发生, 促使液泡降解并启动植物PCD的蛋白
水解酶的级联反应, 这也是植物类caspase途径中
特有的关键反应。然而, 植物类caspase途径与动
物也有相同之处, 如: 植物metacaspases的结构与动
物caspase相似 , 存在半胱氨酸 /组氨酸二联体 ,
metacaspases可能作为PCD的启动酶与执行酶, 并
且与其他类caspase相互作用(Piszczek和Gutman
2007), 其中II型metacaspases可能通过I型metacas-
pases加工并活化, 此活化过程与动物的执行酶cas-
pase-3和caspase-6相类似。但植物类caspase调控
作用的详细途径, 以及调控过程中metacaspases、
表5 拟南芥中VPEs基因的分类及功能
Table 5 Classification and function of VPEs genes in Arabidopsis thaliana
基因 类型 分布 功能
αVPE 植株型 植株营养组织 参与营养组织液泡蛋白成熟过程, 与植物衰老和抗性有关
βVPE 种子型 植物种子 促进种子液泡蛋白成熟, 与种子成熟有关
γVPE 植株型 植株营养组织 参与营养组织液泡蛋白成熟过程, 与植物衰老和抗性有关, 在酸
性条件下通过自体催化转变为成熟形式, 具有类caspase-1活性
δVPE 其他型 萌发的种子 mRNA表达
植物生理学报440
图2 植物类caspase在PCD中可能的调控途径
Fig.2 Putative caspase-like signal transduction
pathways in plant PCD
VPEs、saspases的相互作用及其作用位点, 其他类
caspase的调控, 与动物caspase作用机理的差异等
一系列问题尚需深入研究。
4 展望
PCD作为植物抵抗不良环境的一种生理防御
反应, 在植物生长发育及逆境调节方面发挥着重
要作用。通过20多年的努力, 已经证实植物类cas-
pase的存在, 其功能和进化上与动物的caspase相
似, 但动植物的caspase结构、调节功能有所不同,
亚细胞定位也不相同, 因此, 对于类caspase的结
构、定位和功能, 天然底物及内源性抑制剂等尚
需深入研究; 同时, 类caspase如何参加植物PCD,
是否控制PCD的激活程序, 信号因子如何进入植物
PCD级联过程, 激活、调控类caspase途径等都尚
未解决。此外, 有些caspase抑制剂作用于植物类
caspase, 但没有抑制有关PCD的发生, 推测在植物
中可能存在不依赖类caspase的其他途径(Vartape-
tian等2011), 这些都有待深入研究。
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