全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2011, 47 (6): 557~564 557
收稿 2011-02-11　　修定 2011-05-24
资助 国家自然科学基金项目(30800128)。
* 通讯作者(E-mail: wuhy@stu.edu.cn; Tel: 0754-82903977)。
阳光紫外辐射和盐胁迫对钝顶螺旋藻光合作用和形态变化的耦合效应
吴红艳*, 李金梅
汕头大学海洋生物研究所, 广东汕头515063
摘要: 将钝顶螺旋藻培养在含有不同NaCl浓度(0、0.4、0.8 mol·L-1)的培养基中, 并置于室外全波段太阳辐射、阳光辐射滤
除UVB以及光合有效辐射(PAR)三种辐射条件下, 以探讨阳光UV辐射和盐胁迫对钝顶螺旋藻的耦合效应。结果表明, 阳光
UV辐射显著抑制钝顶螺旋藻的光化学效率, 且随着盐浓度的提高, 其受抑制程度加剧。D1蛋白含量在高水平PAR和UV辐
射下都明显降低, 而高盐浓度(0.8 mol·L-1 NaCl)导致其含量进一步下降。此外, 阳光UV辐射与盐胁迫的耦合作用使得藻丝
发生明显断裂。
关键词: 钝顶螺旋藻; 阳光UV辐射; 盐胁迫; 光化学效率
Combined Effects of Solar Ultraviolet Radiation and Salt Stress on Photosyn-
thesis and Morphology of Arthrospira (Spirulina) platensis
WU Hong-Yan*, LI Jin-Mei
Marine Biology Institute, Shantou University, Shantou, Guangdong 515063, China
Abstract: Arthrospira (Spirulina) platensis (Cyanophyta) cultured with different NaCl concentrations (0, 0.4,
0.8 mol·L-1) were exposed to full spectrum of solar radiation, solar radiation depleted of UV-B, and photosyn-
thetically active radiation (PAR) in order to investigate the combined effects of solar UV radiation and salt
stress on A. platensis. It showed that the photochemical efficiency of A. platensis was significantly decreased by
solar UV radiation, and this inhibitory effect was accelerated with the increase of salt concentration. Both high
level of PAR and UV radiation reduced the D1 protein content, and high concentration (0.8 mol·L-1) of NaCl
resulted in a further decline of D1 protein. In addition, the combined effects of solar UV radiation and salt stress
led to serious breakage of the spiral structure of A. platensis.
Key words: Arthrospira (Spirulina) platensis; solar ultraviolet radiation; salt stress; photochemical efficiency
钝顶螺旋藻由于富含各种价值成分不仅作为
商业化生产的健康食品和饲料, 也被用作食品和
化妆品工业中的色素添加剂(陈金娥2007; 左绍远
1994; Ciferri 1983)。由于其所具有的重要的经济
价值, 许多国家已经开始了大规模的培养。因此,
优化其生长条件一直是一个普遍关注的问题(郑江
2007; 徐明芳和郭宝江1998; 李志勇等1998; 李夜
光等1996; 张爱琴等1989; Richmond和Grobbelaar
1986)。室外开放池中大规模养殖的螺旋藻产量会
受到光照、温度、盐度、干旱和污染物等各种环
境因子的影响(夏建荣和高坤山2001; 周长芳等
1999; Vonshak 1997), 而阳光UV辐射对螺旋藻生长
和光合作用的影响在近年来才得到关注(Gao等
2008; Wu等2005a, b, c; Rajagopal等2000)。本实验
室前期研究发现, 阳光UV辐射显著抑制螺旋藻的
光合作用, UV辐射对螺旋藻光合作用的抑制率达
到可见光下光合作用速率的60%以上(Wu等2005b,
c), 同时, UV辐射使得螺旋藻丝断裂, 并改变其螺
旋结构(Wu等2005b); 而在阳光辐射强度较低的情
况下(如阴天), UVA可显著提高螺旋藻的光合产量
(Wu等2005a)。因此, 对阳光UV辐射与螺旋藻关系
的探讨, 有利于阐明UV辐射的负面影响, 并利用其
有利效应。另一方面, 在室外大规模的螺旋藻养
殖条件下, 每天的蒸发量可达到1~2 cm, 使得培养
液中盐浓度不断增长, 因此, 螺旋藻除了不可避免
地接受阳光UV辐射以外, 藻细胞也一直经受着持
续的盐胁迫(Lu和Vonshak 1999; Vonshak等1988)。
研究发现, 盐胁迫显著抑制钝顶螺旋藻光系统II
(PS II)最大光化学效率, 导致螺旋藻光合放氧和
植物生理学报558
PSII电子传递速率降低(Lu和Vonshak 1999; Lu等
1999)。然而, 相关盐胁迫对螺旋藻影响的研究都
是在可见光条件下进行的, 而在阳光UV辐射存在
条件下, 盐胁迫对螺旋藻将产生怎样的影响尚未
知道。因此, 本研究探讨了阳光UV辐射和盐胁迫
的耦合效应对钝顶螺旋藻光合作用及形态变化的
影响, 以期为优化螺旋藻的生长条件, 提高其生物
量产量提供一定的理论依据。
材料与方法
1 藻种及室内培养
钝顶螺旋藻[Arthrospira (Spirulina) platensis]
439品系取自中科院水生生物研究所淡水藻种保
藏室。藻种采用Zarrouk培养基培养, 并将其置于
恒温光照培养箱(LRH-250-G, 广东省医疗器械厂)
中充气培养, 光照强度为50 μmol·m-2·s-1, 光暗周期
为12 h/12 h。取对数生长期的螺旋藻作为实验用
藻。
2 室外培养及紫外辐射处理
收集处于对数生长期的藻细胞, 重新悬浮在3
个盐度梯度的新鲜Zarrouk培养基中, 盐处理浓度
分别为0 (忽略Zarrouk培养基中所含0.017 mol·L-1
NaCl, 将其设置为对照)、0.4、0.8 mol·L-1 NaCl, 调
整藻液浓度(OD560=0.3), 然后分装于体积为1 L的
可透紫外线的石英试管中(内径为6.4 cm, 长度为
40 cm)。将装有藻液的石英管放在水槽中, 置于太
阳光下进行充气培养, 水温由冷凝循环水泵(Eyela,
CAP-3000, Tokyorikakikai Co. Ltd., Tokyo, Japan)
控制。
实验期间阳光辐射UVB (280~315 nm)、UVA
(315~400 nm)及PAR (400~700 nm)的测定采用辐
射计(ELDOENT, Real Time Computers, Germany)
连续测定(Häder等1999)。该辐射计长期安置于汕
头大学内(11.6° E, 23.3° N)。
阳光辐射处理如下: (1)石英管不包裹滤膜, 得
到全波长辐射, 即PAR+UVB+UVA (PAB: 280~700
nm); (2)石英管包裹Folex 320 (Montagefolie, Nr.
10155099, Folex, Dreieich, Germany)滤膜, 切断UVB
而得到PAR+UVA (PA: 320~700 nm); (3)石英管包
裹Ultraphan 395 (UV Opak, Digefra, Munich, Ger-
many)滤膜, 切断紫外辐射得到PAR (P: 400~700 nm)。
3 形态观察
用Zeiss Axioplan 2显微镜观察藻丝形态变化,
并用Zeiss Axicam数码照相机拍摄照片, 通过Axio
Vision图像分析系统对图片进行分析处理。钝顶
螺旋藻439藻丝形态测定时, 测量5个以上视野, 为
60~100条藻丝。
4 叶绿素荧光参数的测定
叶绿素荧光参数利用可调制式荧光仪Water-
PAM (PAM-WATER-ED, Walz, Germany)进行测定。
PSII的有效光量子产量通过测定光适应细胞的即时
最大荧光(Fm′)和稳态荧光(Ft), 并根据Weis和Berry
(1987)及Genty等(1989)的公式计算如下: Fv′/Fm′=
(Fm′-Ft)/Fm′。Ft的弱检测光强为0.3 μmol·m-2·s-1, Fm
和Fm′的饱和脉冲光强为5
300 μmol·m-2·s-1, 持续照射
0.8 s。光化光为305 μmol·m-2·s-1。
5 螺旋藻类囊体膜的提取
类囊体膜的提取方法参照Komenda和Barber
(1995), 稍做改动。操作步骤均在4 ℃、黑暗下进
行。取30 mL辐射处理过的藻液, 过滤暂存于–80 ℃
冰箱待测。提取时再重悬浮于8 mL预冷过的缓冲
液A (50 mmol·L-1 MES/NaOH, pH 6.5, 含5 mmol·L-1
Na2EDTA、1 mmol·L
-1苯甲基磺酰氟、2 mmol·L-1 6-
氨基己酸、1 mmol·L-1苯甲眯)中, 4 ℃超声破碎,
然后4 ℃下6 500×g离心10 min, 去除细胞碎片及未
破碎的细胞。上清液于13 000×g、4 ℃低温离心30
min得到类囊体膜沉淀, 弃上清, 沉淀重悬浮于缓
冲液B (50 mmol·L-1 Tris-HCl, pH 7.5, 含1 mol·L-1蔗
糖)中, 吹打均匀, 取适量于无水甲醇中测叶绿素a
(Chl a)浓度, 用缓冲液B调所有样品浓度到0.045
μg·μL-1, 分装后–80 ℃保存备用。Chl a浓度根据
Porra (2002)的计算公式得到。
6 SDS-聚丙烯酰胺凝胶电泳(SDS-PAGE)分析及
Western blot
SDS-PAGE电泳分析参照Barbato等(1991)方
法。类囊体膜样品制备好后 , 加入样品缓冲液
[78.25 mmol·L-1 Tris-HCl (pH 6.8)、9% SDS、20%
甘油、10% β-巯基乙醇、0.1%溴酚蓝]后震荡混
匀, 45 ℃变性15 min, 使用6%浓缩胶和12%的分离
胶(含有6 mol·L-1尿素)在冰浴下进行SDS-PAGE。
Western-blotting蛋白质印记分析采用改进的
Yamamoto (2004)法进行。蛋白电泳后, 采用半干
吴红艳等: 阳光紫外辐射和盐胁迫对钝顶螺旋藻光合作用和形态变化的耦合效应 559
电转法将凝胶中的蛋白转移到PVDF膜(0.45 μm,
Millipore, Cat. No. IPVH 00010)上, 然后与特异性
抗体[Anti-PsbA (C-terminal) Global antibody,
Agrisera, Lot. No. AS05 084]孵育, 洗去游离的抗
体 , 再和碱性磷酸酶标记的二抗羊抗兔IgG-AP
(Boster, BA1011)孵育, 进一步洗涤后, 通过BCIP-
NBT显色系统进行底物显色。扫描条带使用ImageJ
图像处理软件进行分析。
7 数据统计与分析
实验数据采用t检验函数进行分析, 设显著水
平为5%。
实验结果
1 阳光PAR、UVA和UVB的辐射日变动
实验在晴天和阴天两种天气情况下进行(图
1)。晴天时, 平均PAR辐射为95.06 W·m-2, UVA辐
射为14.76 W·m-2, UVB辐射为0.42 W·m-2, 中午时
分最高PAR、UVA和UVB辐射分别可达199.08、
30.51和1.05 W·m-2; 阴天情况下, 平均PAR、UVA
和UVB辐射强度均较低, 分别为50.72、8.78及0.24
W·m-2, 而中午时分PAR最高可达148.41 W·m-2,
UVA和UVB也仅为24.62和0.85 W·m-2。
2 UV辐射与盐胁迫的耦合效应对PSII光化学效率
的影响
在自然阳光辐射下, 不同盐胁迫处理的钝顶
螺旋藻有效光化学效率(Fv′/Fm′)的日变动情况如图
2所示。随着阳光辐射的增强, 钝顶螺旋藻PSII
Fv′/Fm′值不断下降, 在中午时分高辐射水平下, 其
受抑制程度最大, 而随着下午阳光辐射水平的降
低, Fv′/Fm′表现一定程度的恢复。各盐胁迫处理组,
相对于阴天, 螺旋藻在晴天条件下Fv′/Fm′受抑制程
度较大。晴天条件下8:00~10:00, 阳光辐射中
PAR、PA和PAB累积的辐射剂量分别为740.5、
854.4、857.1 kJ·m-2。对照组(0 mol·L-1 NaCl)的
F v ′ / F m ′值在 3种辐射处理下下降为初始值的
41.6%、20.8%、17.9%; 0.4 mol·L-1 NaCl条件下,
Fv′/Fm′下降到13.2%、8.7%、5.5%; 而0.8 mol·L
-1
NaCl条件下, Fv′/Fm′进一步受到抑制, PAR辐射下
仅为初始值的7.6%, PA和PAB条件下则无法检
出。至正午12:00左右(即阳光辐射水平最强时), 螺
旋藻Fv′/Fm′降低到最低值。而在下午14:00之后, 随
时阳光辐射水平的减弱, 对照组及0.4 mol·L-1 NaCl
条件下培养的螺旋藻, 其Fv′/Fm′开始恢复。在实验
结束(18:00)时, PAR、PA和PAB三种辐射处理下,
对照组F v′ /Fm′值分别恢复到初始值的52.2%、
54.6%和59.3%; 0.4 mol·L-1 NaCl条件下恢复到
47.7%、26.2%和25.5%; 而0.8 mol·L-1 NaCl条件下,
其Fv′/Fm′未见明显恢复。与晴天情况下相对照, 阴
天条件下 , 螺旋藻F v′ /Fm′受抑制程度较轻。在
6:00~10:00, 阳光辐射中PAR、PA和PAB累积的辐
射剂量分别为645.9、752.7、754.8 kJ·m-2的情况
下, 对照组Fv′/Fm′在PAR处理下仅下降为初始值的
56.5%, PA和PAB处理下进一步下降为27.1%和
29%; 0.4 mol·L-1 NaCl条件下, 与对照组相比, PAR
处理下Fv′/Fm′进一步下降到37.4%, 而PA和PAB处
理则降到初始值的6.5%和4.5%; 0.8 mol·L-1 NaCl
条件下, PAR处理下Fv′/Fm′仅为初始值的13.5%, PA
和PAB处理下, 其Fv′/Fm′无法检测到。与晴天情况
下表现类似, 正午12:00左右, Fv′/Fm′值达到最低, 而
后随着阳光辐射水平的降低, Fv′/Fm′表现恢复。对
照组在16:00时PAR、PA和PAB三种辐射处理下即
能恢复到初始值的72.4%、72.5%和74.3%, 3种辐
射处理间未表现明显差异(P>0.05); 0.4 mol·L-1
图1 实验期间晴天和阴天的平均日辐射变化
Fig.1 The mean diurnal changes of the solar irradiance on
sunny day and cloudy day during the period of experiment
植物生理学报560
NaCl条件下, 恢复程度相对于对照组较慢, 16:00时
PAR处理下仅恢复到初始值的55.2%, 而PA和PAB
处理下恢复到39.3%和35.5%; 0.8 mol·L-1 NaCl则
未见明显恢复。
3 UV辐射和盐胁迫耦合效应对D1蛋白含量的影响
为进一步研究UV辐射和盐胁迫对钝顶螺旋
藻光合作用的影响, 我们对PSII反应中心关键蛋白
D1蛋白的含量变化进行了检测(图3和4)。研究结
果显示, 在对照组和0.4 mol·L-1 NaCl培养条件下,
晴天时, PAR、PA和PAB辐射处理使得D1蛋白含
量降低50%左右; 而在阴天条件下, D1蛋白含量没
有受到明显影响。3种辐射处理间未表现显著差
异(P>0.05)。与此相比, 0.8 mol·L-1 NaCl培养条件
下, D1蛋白含量显著下降, 尤其是PA和PAB辐射处
理下, D1蛋白含量下降75%之多。
4 UV辐射与盐胁迫的耦合效应对钝顶螺旋藻藻丝
体形态的影响
钝顶螺旋藻439 (OD560=0.3)的形态变化在不
图2 不同阳光辐射处理和盐胁迫条件下钝顶螺旋藻Fv′/Fm′的日变动
Fig.2 Daily changes of Fv′/Fm′ in A. platensis under different types of solar radiation and salt stress treatments
图3 不同处理下钝顶螺旋藻D1蛋白的Western blot检测
Fig.3 Identification of the D1 protein in A. platensis under different treatments by Western blot
吴红艳等: 阳光紫外辐射和盐胁迫对钝顶螺旋藻光合作用和形态变化的耦合效应 561
同的盐胁迫和辐射处理下表现明显的差异。如图
5~7所示, 对照组的藻丝体无论在晴天还是阴天下,
PAR、PA和PAB三种辐射条件下均没有观察到藻
丝断裂。在0.4 mol·L-1 NaCl条件下, 晴天时PAR辐
射处理下藻丝体轻微断裂, 而在PA和PAB处理下
藻丝体断裂严重, 统计结果显示, PA和PAB辐射下
藻丝体长度分别下降为319.8和230.8 μm; 与此相
对照, 阴天时3种辐射处理下藻丝体断裂程度较轻,
藻丝长度在480~560 μm之间。0.8 mol·L-1 NaCl处
理的藻体在PAR、PA和PAB辐射处理下断裂程度
加重。晴天时, PAR辐射条件下, 镜检观察到大量
短小藻丝体; 在PA和PAB辐射条件下, 藻丝体大部
分解体, 镜检只能观察到个别短小藻丝体的存在,
藻液呈现白色乳浊状。阴天条件下, 3种辐射处理
均出现仅含1~2个螺旋的藻丝体。
讨　　论
有关盐胁迫对螺旋藻的影响已有不少报道,
前期的研究指出盐胁迫抑制螺旋藻PSII的光化学
活性, 且抑制程度随光强的增加而增加(Lu等1999;
图4 不同阳光辐射处理和盐胁迫条件下
钝顶螺旋藻D1蛋白的含量变化
Fig.4 Changes of D1 protein contents in A. platensis under
different types of solar radiation and salt stress treatments
Lu和Vonshak 1999; Lu和Zhang 1999)。然而相关
研究基本上都是在室内可见光下进行的。本实验
中我们发现, 与在可见光下相比, 阳光UV辐射和盐
胁迫的耦合作用使得螺旋藻细胞的PSII光化学活
性下降显著, 且低盐浓度(0和0.4 mol·L-1 NaCl)下处
理的螺旋藻细胞的Fv′/Fm′可表现出一定的恢复, 而
高盐浓度(0.8 mol·L-1 NaCl)导致不可逆的光抑制
(图2)。迄今相关盐胁迫抑制藻细胞PSII活性的机
制尚不明确。有研究指出, 盐胁迫使得螺旋藻PSII
光化学活性的下降可能是由PSII反应中心失活造
成的(Lu和Vonshak 2002); 而对集胞藻Synechocystis
的研究发现, 盐胁迫使得PSII活性下降是由于其阻
止psbA基因的转录和翻译而抑制了受损PSII的修
复(Allakhverdiev等2002)。最近, Gong等(2008)的
研究发现, 盐胁迫影响螺旋藻细胞PSII受体端QB位
点并提高供体端S2状态的稳定性。据我们前期的
研究发现, 盐胁迫对螺旋藻细胞PSII初级光化学的
作用位点与UV辐射不同, UVB辐射使得QA
-同PSII
中心的Tyr-Zox重新结合, 电子传递在Mn簇和Tyr-Z
之间失活(Wu等2011)。因此, 盐胁迫和阳光UV辐
射耦合作用加剧了对螺旋藻细胞的PSII活性的抑
制效应。同时, 对PSII反应中心关键蛋白D1蛋白
的检测发现, UVB辐射降低D1蛋白含量(Rajagopal
等2000; Wu等2011), 而盐胁迫对螺旋藻细胞D1蛋
白含量的影响则有不同报道。Sudhir等(2005)指出
在0.8 mol·L-1 NaCl存在时, 螺旋藻PSII活性显著被
抑制, 而D1蛋白量损失40%左右, 而Gong等(2008)
的研究发现, 在0~0.8 mol·L-1 不同浓度梯度NaCl培
养下, 虽然螺旋藻的PSII活性受到抑制, 但其D1蛋
白含量并没有明显变化, 我们认为两者之间变化
的差异性是由于对D1蛋白的免疫分析所反映的是
活性D1蛋白和受损D1蛋白的总量。在本研究中,
高水平的PAR和UV辐射存在条件下都导致D1蛋
白含量的降低。而在阴天阳光辐射水平较低时,
虽然PSII的光化学活性受到抑制, 但D1蛋白的含
量变化却没有表现显著变化。我们认为低辐射水
平时D1蛋白的受损程度较轻, 且细胞对受损D1蛋
白的清除速率较慢, 而免疫分析的结果不能区分
活性D1蛋白形式与受损D1蛋白形式。此外, 0.4
mol·L-1 NaCl条件下与对照组, 其D1蛋白含量变化
在3种辐射处理条件下类似, 由此我们可以推断,
低浓度盐胁迫不会对D1蛋白的含量产生明显影
植物生理学报562
图5 晴天时钝顶螺旋藻在不同处理下培养10 h后藻丝形态变化
Fig.5 Changes of the spiral structures of A. platensis under different treatments for 10 h on sunny day
图6 阴天时钝顶螺旋藻在不同处理下培养10 h后藻丝形态变化
Fig.6 Changes of the spiral structures of A. platensis under different treatments for 10 h on cloudy day
吴红艳等: 阳光紫外辐射和盐胁迫对钝顶螺旋藻光合作用和形态变化的耦合效应 563
响。而在0.8 mol·L-1 NaCl存在时, 无论晴天还是阴
天条件下, 阳光UV辐射与盐胁迫的耦合效应都导
致D1蛋白含量的显著下降。因而, PSII活性受到
严重抑制。
此外, 本研究同时检测了钝顶螺旋藻形态变
化。藻丝的形态对螺旋藻的收获会产生很大的影
响, 如果藻丝断裂严重, 并出现大量短小个体, 会
增大收获的难度和成本(Belay 1997)。我们前期的
研究已经发现, 阳光UV辐射能够导致螺旋藻藻丝
断裂, 但在较高培养浓度(OD560=0.3)短时间内(6 h)
藻丝不会发生显著变化(Wu等2005b)。在本实验
中, 我们发现在此培养浓度下, 暴露在辐射处理下
10 h, 藻丝体并没有发生断裂。但在盐胁迫的耦合
作用下, UV辐射的存在使得藻丝发生明显的断裂,
尤其是在晴天条件下阳光辐射水平较高时, 随着
盐度的增加(0.8 mol·L-1 NaCl), 藻丝断裂严重。藻
丝的断裂可能与胞内蛋白及DNA的损伤有关, 相
关分子机制还需要进一步的探讨。
综上, 我们的研究结果显示, 在钝顶螺旋藻养
殖过程中, 尤其在晴天高辐射水平条件下, 通过紫
外屏障滤膜滤除阳光辐射中的紫外线, 并减少养
殖池藻液的蒸发量, 从而减少阳光UV辐射及盐胁
迫对螺旋藻产生的抑制效应, 提高螺旋藻生产产
量, 这一点在成本合算的前提下应当引起重视。
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图7 不同阳光辐射处理和盐胁迫条件下
钝顶螺旋藻藻丝长度变化
Fig.7 Changes of the spiral length of A. platensis under
different types of solar radiation and salt stress treatments
实验前藻丝初始平均长度为516 μm。各处理组统计60~100
条藻丝, 5个以上视野。
植物生理学报564
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