全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (5): 633~641　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0040 633
收稿 2015-01-23　　修定 2015-04-27
资助 国家自然科学基金(U1130304和31201679)和浙江省自然
科学基金(LY15C020006)。
* 通讯作者(E-mail: liqundu@hznu.edu.cn; Tel: 0571-
28865199)。
植物钙调素结合转录因子CAMTA/SR功能的研究进展
曾后清1, 王国平1, 王慧中1, 林金星2,3, 杜立群1,*
1杭州师范大学生命与环境科学学院, 杭州310036; 2中国科学院植物研究所, 北京100093; 3北京林业大学生物科学与技术学
院, 北京100083
摘要: 在钙信号转导途径中, 钙调素(CaM)作为一种主要的钙感受器, 通过与下游靶蛋白结合调节植物一系列的生理活动。
信号响应蛋白(SR)是一类广泛存在于多细胞真核生物中结构保守的钙调素结合型转录因子(CAMTA)。近年来, 人们在植
物CAMTA/SR功能的研究上取得了重要的进展。CAMTA/SR在植物的生长发育、防卫反应、通用胁迫反应、抗冻性、抗
旱性和激素信号途径等方面发挥了重要的调控作用。本文总结了植物CAMTA/SR的结构特征及生物学功能, 并展望了其
研究前景。
关键词: CAMTA/SR; 钙信号; 钙调素; 转录因子; 逆境胁迫; 防卫反应
Functions of Calmodulin-Binding Transcription Activators (CAMTAs) in
Plants
ZENG Hou-Qing1, WANG Guo-Ping1, WANG Hui-Zhong1, LIN Jin-Xing2,3, DU Li-Qun1,*
1College of Life and Environmental Sciences, Hangzhou Normal University, Hangzhou 310036, China; 2Institute of Botany, Chi-
nese Academy of Sciences, Beijing 100093, China; 3College of Biological Sciences and Technology, Beijing Forestry University,
Beijing 100083, China
Abstract: As a primary calcium sensor in all eukaryotes, calmodulin (CaM) regulates a wide range of cellular
processes by binding to its effector proteins in plants. Among the target proteins of CaM, signal responsive pro-
teins, also named as calmodulin-binding transcription activators (CAMTAs/SRs) comprise a conserved family
of transcription factors in all the multicellular eukaryotes examined so far. In recent years, major progresses
have been made in the functional analyses of CAMTAs in plants. In this review, we summarize the domain
structures of CAMTAs and the functional significance of CAMTAs in defenses against pathogen and herbivore
attacks, in regulation of general stress responses, in tolerance to abiotic stresses such as low temperature and
drought, and in growth and development of plants. Perspective on future research is also suggested based on
our understanding in this topic.
Key words: CAMTA/SR; Ca2+ signal; calmodulin; transcription factor; environmental stress; defense response
钙离子(Ca2+)是一种广泛存在于真核生物中
的重要细胞信使。Ca2+介导的信号参与植物生长
发育过程以及很多其他生理过程的调控。生物和
非生物因子, 如光胁迫、温度胁迫、盐胁迫、植
物激素和病原菌等都会引起细胞内Ca2+浓度的短
暂升高, 从而形成细胞钙信号(Dodd等2010)。不同
外界刺激引发的细胞内Ca2+浓度变化的持续时
间、变化频率和变化幅度各不相同, 这种与具体
刺激特异耦联的钙信号也被称为钙签(calcium sig-
nature)。钙签编码不同刺激引起的特异信号, 被细
胞解读后从而产生不同的生理响应。通常情况下,
细胞内Ca2+浓度的变化由Ca2+感受蛋白(Ca2+ sen-
sor)感知, 再通过调控下游靶蛋白来调节各种细胞
反应(Dodd等2010)。绝大多数Ca2+感受蛋白通过
一种“螺旋-环-螺旋”结构的EF手单元(EF-hand mo-
tif)与Ca2+结合。目前, 植物中含EF手单元的Ca2+感
受蛋白主要有钙调素(calmodulin, CaM)及类钙调
素(calmodulin-like protein, CML) (毛国红等2004;
Yang和Poovaiah 2003; Poovaiah等2013)、钙依赖
型蛋白激酶(calcium-dependent protein kinase,
CDPK)和类钙调神经素B (calcineurin B-like pro-
植物生理学报634
tein, CBL) (Luan 2009)。
作为真核生物中最重要的Ca2+感受蛋白之一,
CaM可与下游一系列蛋白相互作用, 从而调节下
游靶蛋白的活性。CaM含有4个EF手单元, 它们成
对分布在N端和C端, 中间由一个柔性的螺线管结
构相连。CaM在结合Ca2+后构象会发生显著变化,
两端的EF手单元呈球状, 中间的螺线管结构伸展,
整个CaM显现出标志性的哑铃状结构(Yang和
Poovaiah 2003)。植物CaM是一个多基因的家族,
比如拟南芥(Arabidopsis thaliana)有7个编码4种不
同CaM蛋白(CaM1/4、CaM2/3/5、CaM6和CaM7)
的基因和50个编码CML的基因(McCormack和
Braam 2003)。绝大多数情况下, CaM自身没有酶
的活性, 但Ca2+/CaM复合体可以通过调控下游多
种靶蛋白的活性来调节一系列的细胞活动。目前,
人们至少鉴定了50多种不同类型的CaM结合蛋白,
它们的功能涉及到细胞生理活动的各个方面, 如
代谢调节、细胞骨架功能、植物激素信号、离子
运输、蛋白折叠、蛋白磷酸化和去磷酸化、磷脂
代谢和转录调控等(Snedden和Fromm 2001; Yang
和Poovaiah 2003; Du和Poovaiah 2005; Bouche等
2005; Kim等2009; Poovaiah等2013)。
调控基因的转录被认为是包括Ca2+信号在内
的很多细胞信号转导的终端。到目前为止, 至少
有90个转录因子被鉴定为CaM结合蛋白 , 包括
CAMTA/SR、MYB、WRKY、NAC、bZIP、CBP60
和MADS-box等家族(Du和Poovaiah 2004; Park等
2005; Finkler等2007; Popescu等2007; Du等2009;
Kim等2009; Reddy等2011; Poovaiah等2013)。
CAMTA (calmodulin-binding transcription acti-
vator)/SR (signal responsive)是一类广泛存在于
真核生物中的含有CaM结合位点的转录因子家族,
也是目前研究得最多的一类CaM结合的转录因
子。烟草(Nicotiana tabacum)中受乙烯诱导的
NtER1是最早发现的CAMTA/SR基因 (Yang和
Poovaiah 2000)。植物CAMTA/SR基因响应一系列
环境胁迫(如干旱、盐害、冷害和伤害等)和激素
信号[如乙烯、脱落酸(abscisic acid, ABA)、生长
素、水杨酸(salicylic acid, SA)、茉莉酸(jasmonic
acid, JA)等] (Reddy等2000; Yang和Poovaiah 2000,
2002; Galon等2010; Yang等2013; Wang等2015)。
近年来, 研究表明CAMTA/SR在植物生物胁迫和
非生物胁迫反应以及植物生长发育方面发挥了重
要的调控作用。本文就植物CAMTA/SR转录因子
功能的研究进展进行了总结。
1 植物CAMTA/SR转录因子的结构特征
植物中CAMTA/SR转录因子是一个多基因家
族, 拟南芥基因组有6个CAMTA/SR成员, 水稻
(Oryza sativa)有7个, 大豆(Glycine max)有15个, 番
茄(Solanum lycopersicum)至少有7个(Bouche等
2002; Choi等2005; Yang等2012; Wang等2015)。所
有CAMTA/SR家族的转录因子都具有保守的功能
域模块结构: 从N端依次排列着一个CG-1 DNA结
合结构域、一个TIG (transcription factor immuno-
globulin)结构域、ANK重复(ankyrin repeat)结构
域、一个Ca2+依赖型CaM结合结构域(Ca2+-depen-
dent CaM binding domain, CaMBD)和串联重复的
IQ基序(IQ motif, IQXXXRGXXX)等功能性结构域
(Bouche等2002; Poovaiah等2013; Wang等2015)。
在这些结构域中, TIG结构域与转录因子的DNA非
特异性接触有关, ANK重复与蛋白互作有关, IQ基
序可以与CaM或CML结合并且可能不需要依赖
Ca2+ (Bouche等2002)。有报道表明, AtSR2/CAM-
TA1中CG-1和TIG结构域之间的区域在酵母细胞
中具有转录激活功能(Bouche等2002)。生物信息
学分析表明, CAMTA转录因子基本上都含有核定
位信号肽(Bouche等2002; Choi等2005; Wang等
2015)。亚细胞定位的分析进一步证实AtCAM-
TA1、AtCAMTA3、AtCAMTA5和OsCBT等植物
CAMTA蛋白定位在细胞核(Bouche等2002; Mitsu-
da等2003; Choi等2005; Yang和Poovaiah 2002)。
CAMTA转录因子所含有的结构域CG-1是一
种选择性DNA结合结构域。最早在欧芹(Petroseli-
num crispum)中克隆到了一个不完整的cDNA克隆
CG-1, 其所编码的蛋白可以结合含CGCG的DNA
序列(da Costa e Silva 1994)。随后的研究表明, At-
CAMTA3/SR1和OsCBT可以结合CG盒(CG-box),
即[A/C/G]CGCG[T/C/G]和[A/C]CGTGT (Yang和
Poovaiah 2002; Choi等2005)。值得注意的是, 第一
种元件与ABRE的耦合元件(ABRE coupling ele-
ment, ABRE-CE, [C/A]ACGCG[T/G/C])重叠, 而第
二种元件与ABA响应元件(ABA-responsive ele-
曾后清等: 植物钙调素结合转录因子CAMTA/SR功能的研究进展 635
ment, ABRE, CACGTG[T/C/G])重叠。有趣的是,
ABRE和ABRE-CE这两个元件也被报道为Ca2+响
应元件(Hobo等1999; Kaplan等2006; Whalley等
2011)。CAMTA转录因子结合的顺式作用元件与
ABRE之间存在相似性是否意味着CAMTA参与
ABA信号转导过程 , 这个问题还有待进一步的
研究。
2 CAMTA调节植物的生长发育
Galon等(2010)认为拟南芥CAMTA1与生长素
信号途径有关。启动子融合GUS报告基因表明
CAMTA1细胞特异表达的部位与DR5::GUS指示的
生长素响应位置相似; 生长素运输抑制剂NPA处理
使CAMTA1在生长素积累的叶边缘诱导表达, 说明
CAMTA1对生长素特异性响应。利用基因芯片进
行研究的结果表明, camta1突变体中有17个与生长
素相关的基因表达上调, 占上调基因总数的27%。
另外, camta1突变体和RNAi介导的CAMTA1抑制
型转基因株系的下胚轴伸长都表现出对生长素超
敏的表型。因此, CAMTA1可能参与生长素信号
转导途径并调节植物的生长与发育 ( G a l o n等
2010)。液泡膜H+焦磷酸酶AVP1 (vacuolar H+-py-
rophosphatase)除了可以维持液泡膜的pH, 还可以
通过调控生长素的运输调节植物的生长发育(Li等
2005)。Mitsuda等(2003)发现, AVP1的转录受
CAMTA1和CAMTA5的调控。果实成熟与乙烯信
号和Ca2+信号都有很大的关系。最近 , Yang等
(2012)的研究表明, CAMTA可能参与番茄果实的
发育和成熟过程的调控。7个番茄CAMTA基因在
番茄发育和果实成熟过程中都呈差异性表达, 如
SlSR3L和SlSR4只在果实组织中表达; 另外, 这些
CAMTA基因都受乙烯诱导表达, 并且它们在成熟
缺陷突变体rin (ripening-inhibitor) 中的表达也都发
生了变化(Yang等2012)。
3 CAMTA/SR调节植物对病虫害的免疫反应
植物先天免疫反应包括病原相关分子表征
(pathogen-associated molecular pattern, PAMP)激发
的免疫反应(PAMP triggered immunity, PTI)和效应
蛋白(effector)激发的免疫反应(effector triggered
immunity, ETI), 而诱导性免疫反应包括系统获得
性抗性(systemic acquired resistance, SAR)和诱导性
系统抗性(induced systemic resistance, ISR) (Fu和
Dong 2013; Pieterse等2014)。SA在植物先天免疫
和SAR中发挥了非常核心的作用(Vlot等2009; An
和Mou 2011; Fu和Dong 2013)。近年来, 研究人员
发现CAMTA3/SR1在SA介导的植物防卫反应中发
挥负向调节作用(Du等2009; Nie等2012; Zhang等
2014)。拟南芥SR1功能缺失突变体具有组成性抗
病的表型, 如生长受到抑制、叶片黄化并带自发
坏死斑点、抗病相关基因PR1等的组成性表达和
抗病性显著增强等(Galon等2008; Du等2009)。研
究表明这些抗病表型与防卫激素SA的过量积累有
关。在sr1背景下, 过量表达SA降解酶基因NahG或
者敲除SA合成途径的正向调控因子PAD4 (phyto-
alexin deficient 4)或ICS1 (isochorismate synthase 1)
都可以消除sr1组成性抗病的表型(Du等2009)。抗
病性分析表明, sr1突变体对假单胞菌属致病菌
(Pseudomonas syringae)和真菌性灰霉菌(Botrytis
cinerea)的抗性增强。基因芯片结果表明, sr1突变
体中32个抗病相关基因(如WRKY33、PR1、Chiti-
nase)的表达上调, 占上调基因总数的32% (Galon
等2008)。EDS1 (enhanced disease susceptibility 1)
是一个位于SA信号途径上游的免疫调节因子, 可
以和PAD4形成复合体并正向调节SA介导的防卫
反应(Falk等1999; Feys等2001)。EDS1和PAD4还
受到SA的正向反馈调节。进一步的研究表明, SR1
可以与EDS1基因启动子区域的CG盒结合, 并抑制
EDS1的表达, 从而降低SA的积累及其介导的防卫
反应(Du等2009)。此外, 通过改变SR1中CaMBD
的氨基酸序列, 发现降低SR1与CaM的结合能力,
可以削弱SR1对EDS1基因和植物免疫反应的抑
制。依此推断, Ca2+/CaM的结合对于SR1调节植物
免疫反应的功能至关重要(Du等2009)。
EDR2 (enhanced disease resistance 2)是植物防
御白粉病(powdery mildew, Golovinomyces cicho-
racearum)信号途径中的一个负调节子(Tang等
2005)。拟南芥edr2突变体对白粉病的抗性增强,
并且抗性的增强与SA途径有关。Nie等(2012)通过
筛选edr2的抑制子, 发现SR1的功能获得性突变
sr1-4D可以抑制edr2的抗病表型。在sr1-4D显性
突变体中, SR1基因第2 564位的C突变成了T, 使得
SR1位于第一个IQ基序中的855位的丙氨酸突变成
了缬氨酸(A855V)。有趣的是, Jing等(2011)通过大
植物生理学报636
规模筛选SAR缺失突变体, 几乎在同一时间也找
到了一个与sr1-4D突变位点相同的突变体cam-
ta3-3D。camta3-3D突变体表现出强烈的SAR缺
陷, 并且对毒性病原细菌(Pseudomonas syringae pv.
maculicola ES4326)和卵菌(Hyaloperonospora ara-
bidopsidis Noco2)的抗性也减弱。SR1超表达株系
的表型与camta3-3D相同。这些结果说明SR1可以
同时调节植物的防卫反应和SAR (Jing等2011)。但
A855V位点的突变为何会增强sr1-4D/camta3-3D
突变体抗病的能力, 目前还不清楚。可能是因为
SR1-4D与CaM的结合能力增强, 也可能是因为
SR1-4D与CaM结合所需Ca2+的浓度更低, 这个问
题还需要进一步的研究。与EDS1类似 , NDR1
(non-race-specific disease resistance 1)也是SA介导
的防卫反应的正向调控因子, 并且NDR1的表达受
病原菌的诱导(Century等1997; Shapiro和Zhang
2001)。有趣的是, SR1除了调控EDS1的表达, 还调
控NDR1的表达(Nie等2012)。NDR1基因启动子区
域含有SR1所结合的CG盒, 并且凝胶迁移实验和
染色质免疫沉淀实验都证实了SR1与NDR1启动子
区域的结合。在sr1突变体中NDR1的表达升高, 而
在sr1-4D突变体NDR1的表达降低。在sr1背景下
ndr1的突变还会抑制sr1突变体抗病的表型(Nie等
2012)。尽管sr1-4D突变抑制了edr2的抗病表型,
但是SR1和EDR2之间并没有直接的调控关系(Nie
等2012)。一种可能的原因是, sr1-4D通过抑制
EDS1和NDR1基因的表达, 阻碍了SA介导的抗病
信号途径, 从而抑制了edr2依赖SA的抗病性。因
此, SR1通过负向调控植物抗病反应中的两个重要
的基因EDS1和NDR1, 从而在植物免疫系统中发挥
重要的调节作用(Du等2009; Nie等2012)。
乙烯在植物的不同发育阶段, 如种子萌发、
幼苗生长、器官衰老和果实成熟, 以及生物和非
生物环境胁迫响应等方面发挥了重要的调节作用
(李文阳等2013; Merchante等2013)。内质网上的乙
烯受体在结合乙烯后将信号传递至蛋白激酶CTR1
(constitutive triple response 1), 使CTR1对乙烯信号
核心蛋白EIN2 (ethylene-insensitive 2)的磷酸化受
抑制, 从而使EIN2的C端被切开并转运至细胞核,
这样EIN2的C端就可以使EIN3和EIL (EIN3-like)稳
定, 最终引发乙烯响应基因的表达并产生乙烯信
号反应(Merchante等2013)。研究表明SR1除了调
节SA介导的防卫反应, 还调控乙烯诱导的植物衰
老(Nie等2012)。EIN3是乙烯信号反应途径中的一
个非常重要的转录因子。体内和体外结合实验都
证实了SR1与EIN3启动子区域的结合(Yang和
Poovaiah 2002; Nie等2012)。EIN3基因在sr1突变
体中表达升高, 但在sr1-4D中降低, 说明SR1负向
调节EIN3的表达(Nie等2012)。sr1突变体中乙烯
诱导的衰老增强, 而功能获得的sr1-4D突变体则相
反。此外, ein3突变还可以抑制sr1的乙烯诱导衰老
的表型, 说明sr1突变体中乙烯促进衰老的表型与
SR1对EIN3的调控有关(Nie等2012)。但是ein3突
变并不能抑制sr1突变体对白粉病(活体营养型病
原菌, biotrophic pathogen)的抗性, 说明SR1通过不
同的方式调控植物防卫反应和乙烯诱导的衰老
(Nie等2012)。一般来说, SA信号在植物防御活体
营养型病原菌中发挥重要作用, 而JA和乙烯在植
物防御死体营养型病原菌(necrotrophic pathogen)
中发挥重要作用(Glazebrook 2005)。研究表明sr1
突变体对活体营养型病原菌(如Pseudomonas syrin-
gae和Golovinomyces cichoracearum)死体营养型病
原菌(如Botrytis cinerea)的抗性都增强, 这可能与
SR1同时调节SA和乙烯信号途径有关(Galon等
2008; Nie等2012)。可见, SR1通过调控EDS1、
NDR1和EIN3基因的表达, 同时参与SA和乙烯信号
转导途径。
由于SR1在植物免疫系统中起负向调节的作
用, 这就产生了一个疑问, 即当病原菌入侵时, 植
物如何克服这种负向调控。最近, Zhang等(2014)
通过酵母双杂交体系在拟南芥中找到了一个SR1
的互作蛋白SR1IP1 (SR1 interaction protein 1), 并
且发现SR1IP1是一个基于cullin 3的泛素连接酶E3
的底物接头蛋白(substrate adaptor of cullin 3-based
E3 ligases), 可以调节SR1的泛素化和降解。SR1IP1
功能缺失突变体对病原菌更敏感, 而SR1IP1过量
表达植物抗病性增强, 说明SR1IP1正向调节植物
对病原菌的防卫。病原菌可以促进SR1IP1-cullin
3-E3介导的泛素化途径对SR1蛋白的降解, 从而解
除了SR1对植物防卫反应的抑制(Zhang等2014)。
但病原菌如何激活SR1IP1-cullin 3-E3的泛素化降
解途径还有待进一步的研究。
曾后清等: 植物钙调素结合转录因子CAMTA/SR功能的研究进展 637
水稻中CAMTA3/SR1的同源基因OsCBT在植
物对病原菌的防卫反应中也发挥相似的功能(Koo
等2009)。OsCBT功能缺失突变体生长受到明显抑
制, 但对水稻黄单胞菌(Xanthomonas oryzae pv.
oryzae)和稻瘟菌(Magnaporthe grisea)的抗性增强,
表明OsCBT也是植物防卫反应的一个负调控因
子。但OsCBT在水稻防卫反应中的具体的调控机
理仍有待进一步的研究。最近, 研究人员通过病
毒诱导基因沉默(virus-induced gene silencing, VIGS)
敲除番茄CAMTA基因, 发现其中SlSR1和SlSR3L负
向调节植物抗病反应(Li等2014)。可见, 高等植物
中CAMTA调节抗病反应的功能具有普遍性。
此外 , CAMTA还调节植物对虫害的反应
(Laluk等2012; Qiu等2012)。SA积累的sr1突变体
对食草昆虫真菌蚊(Bradysia impatiens)和粉纹夜蛾
(Trichoplusia ni)的抗性都显著低于野生型(wild
type, WT)。JA是植物防御食草动物的重要激素,
并且虫咬会引起JA含量的升高(Howe和Jander
2008), 而在sr1突变体中虫咬促进JA的升高显著的
低于WT (Laluk等2012; Qiu等2012)。在植物防卫
反应方面, SA和JA信号之间既可以相互协同, 也可
以相互拮抗(Bari和Jones 2009), 比如SA可以抑制
JA生物合成过程中关键的脂氧合酶(lipoxygenase)
基因LOX2的表达(Spoel等2003)。因此, SR1可能
通过调控内源SA含量调节植物JA的生物合成(Qiu
等2012)。在sr1突变体中, JA响应型损伤标志基因
VSP1 (vegetative storage protein 1)的表达显著降
低, JA响应基因JR2 (jasmonate-responsive 2)也略
微降低, 而非JA依赖型的伤害响应基因NAR2.1
(编码硝酸盐转移蛋白的伴侣蛋白, 也称为NRT3.1
或WR3)却显著升高(Qiu等2012)。此外, SR1对植
物虫害反应的调节还需要CaM的结合; 失去CaM
结合能力的SR1并不能恢复sr1对虫害敏感的表型
(Qiu等2012)。可见, SR1以CaM依赖的方式调节
JA依赖型和非依赖型的虫害反应。Laluk等(2012)
的研究结果表明, SR1还可能通过调节具备驱虫活
性的葡萄糖异硫氰酸盐(glucosinolate, GS)的生物
合成来调节植物对虫害的防卫。在对虫害敏感的
sr1突变体中, GS的含量显著降低, 并且参与GS代
谢的基因(如IQD1和MYB51)的表达也发生显著
变化。
4 CAMTA调节植物的通用胁迫反应
植物具有感受和转导外界环境信号的一系列
精巧的机制, 通过调整体内生理和代谢水平来适
应外界环境的变化。通用胁迫反应(general stress
response, GSR), 也曾被称为核心逆境响应, 是普遍
存在于不同物种中进化上保守的应答各种环境胁
迫时产生的一系列迅速的基本响应(Kültz 2005;
Lopez-Maury等2008)。最新的研究表明, 植物GSR
受到CAMTA/SR转录因子的正向调控(Benn等
2014; Bjornson等2014)。Walley等(2007)首先在拟
南芥中发现机械损伤快速响应基因的启动子区富
含RSRE元件(rapid stress response element, CGC-
GTT); 用含RSRE元件的合成启动子驱动融合荧光
素酶(luciferase, LUC)报告基因(4×RSRE::LUC)后,
发现很多胁迫如机械伤害、冷和病虫害都会快速
和瞬时激发RSRE下游荧光素酶基因的表达。因
而, 这种RSRE被认为是一种胁迫快速响应的GSR
元件(Walley等2007)。通过分析已经公开的基因
芯片数据, Benn等(2014)发现RSRE元件高度富集
在对各种胁迫瞬时和快速响应的基因的启动子区
内; 具备钙爆发诱导(Ca2+ burst)能力的鞭毛蛋白
(flagellin 22)和低半乳糖醛酸(oligogalacturonic
acid)可以强烈地激发RSRE元件下游荧光素酶基
因的表达。另外, Ca2+的螯合剂EGTA则显著抑制
机械伤害对RSRE::LUC的诱导, 可见, RSRE的活性
与Ca2+信号有关。鉴于环境胁迫对Ca2+信号途径的
快速诱导、Ca2+信号激发含RSRE启动子驱动的基
因表达以及RSRE与CG盒(CAMTA结合的元件, 也
是Ca2+信号调控元件)的相似性, Benn等(2014)进一
步通过烟草叶片瞬时表达实验和CAMTA基因的双
突变体, 发现CAMTA3可以通过RSRE激活下游报
告基因的表达, 并且RSRE介导的损伤响应受到
CAMTA2、CAMTA3和CAMTA4的协同促进。为
了进一步发掘GSR信号途径的调节因子, Bjornson
等(2014)以4×RSRE::LUC为背景材料, 经过甲磺酸
乙酯(ethyl methanesulfonate, EMS)突变后筛选到
两个LUC活性失控的突变体。其中一个为CAM-
TA3的功能缺失突变体camta3-4, 其RSRE活性降
低, 这也证实了Benn等人(2014)的研究结果, 即
CAMTA3正向调控RSRE活性。另一个为MEKK1
(mitogen-activated protein kinase kinase kinase 1)功
植物生理学报638
能部分缺失突变体mekk1-5, 其RSRE活性升高并且
RSRE活性高峰出现的时间提前。mekk1-5 cam-
ta3-4双突变体分析结果表明CAMTA3处于MEKK1
下游 , 并且它们在GSR调控上具有不同的作用
(Bjornson等2014)。然而CAMTA3与MEKK1介导
的MAPK信号级联之间的联系还有待进一步的
研究。
5 CAMTA/SR调节植物的低温胁迫反应
低温是一种主要的影响植物生长发育的环境
因素。生长在温带的植物在经历适度低温的处理
后抗冻性增强, 这种现象称为低温驯化(cold accli-
mation) (Thomashow 2010)。CBF1-3 (C-repeat/
dehydration-responsive element binding factor 1-3)
在植物低温驯化过程中发挥了非常重要的调节作
用(Medina等2011)。CBF1-3 (也分别称为DREB1b、
DREB1c、DREB1a)属于AP2/ERF家族的一类转录
因子, 可以与很多冷害响应基因启动子区的CRT/
DRE (C-repeat/dehydration-responsive element)元件
(rCCGAC)结合并且调控这些基因的表达(Medina
等2011)。Doherty等(2009)发现CBF2启动子区中
一段长度为27 bp的序列足以诱导CBF2对低温的
响应, 其中保守基序CCGCGT与CAMTA/SR所结
合的CG盒(vCGCGb)相符。进一步分析发现, 这个
27 bp的片段对低温的响应受到CAMTA3/SR1的正
向调控。另外 , 其他两个低温快速诱导的基因
CBF1和ZAT12 (编码一种锌指蛋白)也可能受到
CAMTA3/SR1的直接调控; 它们的启动子区都含
有CAMTA3/SR1所结合的CG盒, 并且在camta3/sr1
中低温对它们的诱导受到部分的抑制。但是, cam-
ta3/sr1单突变体的抗冻性并没有显著变化, 而cam-
ta1/sr2-camta3/sr1双突变体的抗冻性则大量降低,
说明CAMTA3/SR1和CAMTA1/SR2可能共同调节
植物对低温胁迫的反应(Doherty等2009)。
冻结温度之上的寒冷虽然不会对植物造成直
接伤害 , 但是会显著影响植物的生长。Scott等
(2004)的研究表明, 拟南芥经受5 ℃寒冷处理1周
后, 体内SA开始显著积累。表达NahG基因清除体
内SA后, 寒冷温度下植物个体明显增大, 说明SA
是导致寒冷状况下植物生长受抑的关键因素(Scott
等2004)。拟南芥CAMTA3/SR1功能突变体在
25 ℃左右的室温下生长状况和野生型没有明显区
别, 体内不积累SA, 但是当温度稍微下降到20 ℃左
右时, 野生型植株生长正常, 但camta3/sr1突变体
生长受抑, 体内SA积累显著上升, 说明camta3/sr1
突变体对温度下降非常敏感(Du等2009)。此外, 在
camta3/sr1突变体中过量表达NahG基因, 或者破坏
SA信号通路上的PAD4、EDS5或ICS1基因, 都可以
消除其对温度敏感的表型, 说明SA是导致这种温
度敏感表型的关键因子(Du等2009)。遗传学证据
表明CAMTA3/SR1调控SA的合成位于SA信号通
路中PAD4节点的上游, 进一步的分子生物学证据
表明CAMTA3/SR1对EDS1的调控在其中起到关键
作用(Du等2009)。Kim等(2013)的研究表明, 拟南
芥CAMTA1-3 (分别对应SR2/4/1)在功能上重叠,
它们都可以抑制S A的生物合成 , 并正向调节
CBF1-3的表达, 进而影响植物对低温的耐受性; 寒
冷温度下SA的增加是通过ICS1合成途径实现的。
此外, 在22 ℃下, camta1/2/3三突变体与双突变体
(camta1/2、1/3、2/3)和单突变体(camta1、2、3)
相比, SA含量大量增加, 并且与SA积累有关的基
因, 如ICS1、CBP60g和SARD1的表达量也升高
(CBP60g和SARD1是正向调节ICS1的转录因子)。
显然, CAMTA1-3都有抑制SA合成的功能。Kim等
(2013)的研究还发现3个功能冗余的CAMTA基因中
只有CAMTA3的表达受低温诱导, 这或许能解释为
什么单基因缺失时, 只有camta3突变体对温度下降
敏感(Du等2009)。虽然SA是导致寒冷状况下植物
生长迟滞的关键因素, 但是SA积累并不能增加植
物对冷冻的抗性, 因为不管低温驯化与否, SA缺失
突变体ics1对冷冻的抗性与WT相比都没有显著的
差异。通过比较WT和ics1在低温处理下(在低温
处理3周, 也即SA积累最高时期)的基因表达谱, 发
现有264个低温诱导基因受SA诱导, 占到所有低温
诱导基因的27% (Kim等2013)。在常温下, 这些基
因在SA积累的camta1/2/3三突变体中也诱导表达,
其中很多与SA信号有关, 比如先天免疫反应等。
因此, 低温下SA的积累虽然不能提高抗冻性, 但可
能会通过启动抗病基因的表达增强植物在低温下
对病原菌的防御能力(Kim等2013)。通过比较
camta双突变体(1/2、1/3、2/3)中CBF1、CBF2和
CBF3基因的表达, 研究人员还发现CAMT1-3协同
促进CBF1-3对低温的快速响应。此外, 通过比较
曾后清等: 植物钙调素结合转录因子CAMTA/SR功能的研究进展 639
WT和camta1/2/3在低温处理24 h后的转录谱, 发现
有15%的低温诱导基因(128个)受CAMTA1-3的正
向调节, 并且这些基因的启动子区富含CAMTA结
合的CG盒和CBF结合的CRT/DRE元件, 但只有9个
基因属于之前报道的CBF调节子(Vogel等2005)。
可见, 受环境温度影响的细胞Ca2+信号, 可以通过
CAMTA快速重置转录组, 调节植物对低温和冻害
等胁迫的反应。
6 CAMTA调节植物的干旱胁迫反应
干旱是农作物产量下降的一个主要原因。
Pandey等(2013)认为, 拟南芥CAMTA1参与调节植
物对干旱的响应。拟南芥camta1突变体在干旱条
件下 , 表现出对干旱更加敏感、水分利用率降
低、光合效率降低和相对含水量下降等的表型。
Pandey等(2013)借助基因芯片表达谱分析, 发现干
旱条件下camta1中很多与渗透平衡、细胞凋亡、
DNA甲基化和光合作用有关的基因发生了显著变
化, 并且大部分CAMTA1正向调节的基因与细胞
质膜和叶绿体相关, 这表明CAMTA1可能在干旱
恢复过程中起调节作用。此外, 很多胁迫相关的
基因, 如RD26、ERD7、RAB18、LTPs、COR78、
CBF1和HSPs等在camta1中也发生了显著变化, 并
且这些基因的启动子区域都富含CAMTA识别的
顺式作用元件, 即CG盒(Pandey等2013)。但是, 在
干旱反应中CAMTA1所调控的起主要作用的基因
还有待进一步的鉴定。最近, Li等(2014)发现番茄
SlSR1L受干旱胁迫诱导表达并正向调节植物抗
旱。在VIGS诱导的SlSR1L沉默的番茄中, 叶片失
水增加并且根系生物量下降。植物CAMTA家族
的其他成员是否也参与抗旱, 仍需要进一步探究。
7 展望
CAMTA/SR作为CaM结合的一类重要的转录
因子, 在植物逆境反应和生长发育中具有重要的
调节功能。CAMTA在SA介导的防卫反应和乙烯
信号途径中发挥重要作用, 但其是否调节这些激
素介导的植物生长发育过程, 目前还不清楚。除
了病虫害、通用胁迫、冻害和干旱等逆境外 ,
CAMTA是否还调控其他逆境胁迫反应, 也期待更
多的研究。Tokizawa等(2015)最近的研究表明, 拟
南芥CAMTA2正向调节了铝激活的苹果酸转运子
基因ALMT1 (aluminum-activated malate transporter
1)的表达, 因而可能调控植物抗铝毒。植物有多个
CaM和几十个CML蛋白, 但CAMTA与CaM或CML
的结合是否存在偏好性仍然不清楚。CAMTA基因
的启动子区含有很多胁迫相关的元件 , 但调控
CAMTA基因表达的上游调控因子具体有哪些仍不
清楚。SR1IP1是抗病诱导CAMTA3泛素化降解途
径所需要的E3接头蛋白, 其是否还调节其他生理
过程中CAMTA的降解, 也值得进一步研究。虽然
通过基因芯片已经发现camta1、camta3、cam-
ta1/3和camta1/2/3等突变体中有很多基因的表达
发生了显著变化, 但是目前所明确的CAMTA调控
的下游基因仍非常有限。进一步通过各种途径,
如染色质免疫沉淀-测序(ChIP-seq), 在全基因组范
围内鉴定CAMTA调控的靶基因显得非常必要, 这
可为全方位挖掘C A M TA的功能或全面分析
CAMTA在植物逆境反应和生长发育过程中的调
控作用建立基础。植物CAMTA是一个多基因家
族, 不同的成员具有功能的特异性也具有功能的
冗余性。利用多重突变体和人工microRNA介导的
基因家族沉默的方法(Hauser等2013), 有助于分析
植物CAMTA家族不同成员各自的功能。此外, 鉴
于CAMTA在植物抗病和抗逆中的重要作用, 用
TALEN和CRISPR/Cas9方法对重要农作物CAMTA
基因的特定位点进行基因组编辑 (Mahfouz等
2014), 有助于农业生产上改良作物的抗病性和抗
逆性。
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