全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2016, 52 (1): 47–54　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0608 47
收稿 2015-11-16　　修定 2015-12-18
资助 国家自然科学基金(31501190)和重庆市教委科学技术研究
项目(KJ1500330)。
* 通讯作者(E-mail: nanwenbin513@163.com)。
第二信使cGMP调控植物生长发育研究进展
南文斌*
重庆师范大学生命科学学院, 重庆市植物环境适应分子生物学重点实验室, 重庆401331
摘要: cGMP (cyclic guanosine 3’, 5’-monophosphate)是重要的第二信使分子, 在细胞内具有广泛的生物学功能。近年来, 研
究人员对cGMP在植物中的作用进行了大量的研究, 发现其在植物生长发育、信号转导和胁迫响应等众多生理过程中是一
个重要的信号元件, 起着非常关键的调节作用。本文将系统介绍cGMP在植物中的合成代谢、信号转导途径及调控的生理
过程, 并对相关研究进展进行综述, 以期为后续的研究提供参考。
关键词: 第二信使; cGMP; 信号转导; 生长发育
在植物生长发育的过程中, 必须时刻接收外
界环境和细胞内刺激或信号, 并迅速做出正确的
信号转导响应, 这是生命系统的必要特征, 也是植
物适应环境的表现。当植物细胞接收到一种信号
时, 会立即启动复杂的调控网络进行处理和转移,
从而使细胞能在短时间内做出正确的响应, 例如,
离子通道活性的改变, 或者基因转录和调控过程
的改变等(Meier和Gehring 2006; Irving和Gehring
2013)。第二信使是一类能迅速变化的小分子物
质, 它们能响应外部环境的变化或者激素的处理,
并通过传递各种信号介导复杂的生理响应。目前,
研究较多的第二信使主要有一氧化氮(NO)、过氧
化氢(H2O2)、环鸟苷酸(cGMP)、硫化氢(H2S)和钙
离子(Ca2+)等(Meier和Gehring 2006; 李顺等2015;
郑远和陈兆进2015)。近十年来, 研究人员对cGMP
在植物生长发育中的作用进行了大量的研究, 发
现低温、高温、干旱、盐和臭氧等环境因素以及
生长素、赤霉素、脱落酸等植物激素均能诱导植
物细胞中cGMP含量的升高, 并与其他信号分子相
互作用在众多的植物生理响应中起着非常关键的
调节作用(Donaldson等2004; Pasqualini等2009;
Isner等 2012; Bakakina等2014)。本文就目前植物
中cGMP信号转导途径和功能方面的研究进展进
行系统详细的综述。
1 环核苷酸信号
环核苷酸(cNMP)包括cAMP和cGMP, 它们在
生物和非生物胁迫及激素响应等众多的植物生理
过程中起非常重要的调节作用(Irving和Gehring
2013)。腺苷酸环化酶(ACs)和鸟苷酸环化酶(GCs)
则合称为核苷酸环化酶(NCs), 它们分别负责催化
由ATP合成cAMP和GTP合成cGMP的反应。目前,
关于cNMP和NCs在植物信号转导中的作用正在被
逐渐揭示(Irving和Gehring 2013)。在低等真核生
物和动物中, cAMP和ACs作为第二信使在很多信
号途径中的关键作用已经有大量的研究报道, 然
而在高等植物中, 关于cAMP和ACs的存在及其生
物学功能仍然存在着争论。目前, 对cAMP在高等
植物中的特异信号作用研究仅有对蚕豆叶肉原生
质体进行的全细胞膜片钳记录实验, 发现细胞内
添加cAMP能引起细胞外部的K+流以浓度依赖的
方式增加, 而添加AMP、cGMP或GMP则无此现象
(Li等1994)。cAMP依赖的钙离子细胞膜透性的增
加是通过诱导激活超极化作用实现的(Lemtiri-
Chlieh和Berkowitz 2004)。
对cAMP非特异信号作用的研究发现其作为
第二信使能参与调节植物花粉管的生长和再定位
(Moutinho等2001), 这与cGMP的作用是相同的
(Prado等2004)。此外, 研究发现植物中存在环核
苷酸门控通道蛋白(cyclic nucleotide gated channels,
CNGCs), 它们可能是作为cAMP和cGMP的下游信
号起作用 , 其中的一种环核苷酸门控通道蛋白
AtCNGC2能促进钙离子和NO的产生, 而且在高敏
反应中也同样至关重要, 因此它也有可能参与到
植物的先天免疫中(Ali等2007)。CNs也参与植物
对非生物胁迫的响应, 特别是在盐胁迫响应中具
有重要的作用(Maathuis和Sanders 2001; Donaldson
等2004)。研究证明, 拟南芥根中脂膜上的电压不
植物生理学报48
依赖通道(voltage independent channels, VICs)参与
调节Na+进入细胞。打开的VICs对细胞质边上微
摩尔浓度的cAMP或cGMP是敏感的, 能导致其迅
速关闭, 可能这是外源添加cAMP或cGMP能缓解
盐胁迫并维持根细胞内低Na +水平的作用机制
(Maathuis和Sanders 2001)。
核苷酸环化酶(NCs)能够催化合成环核苷酸
(CNs)。在高等植物中, 对CNs的生理功能已经进
行了广泛而深入的研究, 然而对NCs的发掘和功能
研究才刚刚开始。在莱茵衣藻(Chlamydomonas
reinhardtii)中发现其有大于90个注释了的NCs基
因, 并且里面有大于20个不同的结构域能和13个
不同的蛋白组分结合, 说明这些NCs能够催化产生
CNs, 从而传递或者调节多样的、复杂的信号
(Lemtiri-Chlieh和Berkowitz 2004; Irving和Gehring
2013)。然而, 目前无论体内还是体外实验, 都没有
关于莱茵衣藻中NCs功能的描述(Ludidi和Gehring
2003)。由此可知, 产生活性NCs的分子结构的多
样性和复杂性可能是NCs发掘和功能研究难以进
行的原因 , 而且拟南芥中已知的GC编码基因
AtGC1并未发现其具有同源基因(Ludidi和Gehring
2003)。近来, 研究人员利用已知GCs的催化中心
保守氨基酸残基的搜寻策略在拟南芥中发现了6
种在体外具有GC催化活性的蛋白, 但部分蛋白可
能扮演着“兼职蛋白”的角色, 除具有GC催化活性
之外, 还分别承担着其他的重要功能(Wong 和Geh-
ring 2013; Irving和Gehring 2013), 因此, 用已知NC
的全序列搜索并未发现它们, 这为NCs功能的研究
提供了新的思路。然而目前关于具有AC催化活性
的报道还是相对较少(Gehring 2010)。拟南芥
At3g14460基因是一个疾病抗性蛋白, 属于富含亮
氨酸重复序列的核苷酸结合位点(NBS-LRR)蛋白
家族 , 被用作病原体的感知(DeYoung和 Innes
2006)。这个分子包含一个AC催化中心, 有可能是
一个候选的NCs分子, 能将病原体的感受和cAMP
的瞬变联系起来。综上所述, 我们主要从cAMP 特
异信号、cAMP与cGMP共有信号和具有NC催化
活性的蛋白发现三个方面介绍了环核苷酸信号的
研究进展。与仅有的cAMP研究报道相比, cGMP
和GC在高等植物中的作用研究目前正在大量进
行, 我们将进一步从cGMP在高等植物中的合成代
谢与检测、信号转导途径和介导的生理响应等方
面详细介绍cGMP调控植物生长发育的研究进展。
2 cGMP的合成代谢和检测
cGMP为环鸟苷酸单磷酸盐, 其信号通路以及
它的反馈调节是通过cGMP合成和降解的相互作
用来控制的, 而其合成和降解分别是由鸟氨酸环
化酶(GC)和磷酸二酯酶(PDE)完成的(图1-A和B)
(Meier和Gehring 2006)。GC能催化GTP形成
cGMP, 使其发挥生物学功能, 而PDE能使cGMP变
成5’GMP而失活, 因此, 植物能精确的调控cGMP
在体内的含量 , 进而参与各种生理过程的调控
(Pagnussat等2003)。当细胞需要传递某种信号时,
cGMP在GC的催化下迅速合成, 而当信号传递完
成后, 多余的cGMP则被PDE迅速降解, 使其维持
动态平衡。GC蛋白主要分为两种类型: 一种是与
膜结合的二聚体, 又叫颗粒状GC (pGC); 另一种是
细胞质可溶性的GC (sGC) (Meier和Gehring
2006)。pGC一般能被一些特异的缩氨酸配体激活
(如利钠肽, NPs), 而sGC一般能被一些气态信号分
子激活(如NO) (Boon等2005; Meier和Gehring
2006)。
通过运用已注释的GCs的催化中心保守氨基
酸残基BLAST搜索拟南芥基因组序列, 发现6种候
选蛋白具有搜索序列(图1-C), 包括拟南芥中的GC
编码基因AtGC1 (At5G05930), 此前已被证明具有
GC活性, 能在体外合成cGMP (Ludidi和Gehring
2003; Irving和Gehring 2013)。与低等植物和动物
中发现的多结构域GC不同, AtGC1蛋白包含一个N
端的鸟苷酸环化酶结构域和C端的蛋白酶结构域
(Meier和Gehring 2006), 然而目前关于AtGC1的生
物学功能并未完全揭示。其他候选蛋白如细胞壁
相关的蛋白激酶(wall-associated kinase like protein
10, AtWAKL10) (Meier等2010)、油菜素内酯受体
(brassinosteroid receptor, AtBRI1) (Kwezi等2007)、
Pep1受体(pep1 receptor, AtPepR1) (Qi等2010)、植
物磺肽素受体(phytosulfokine receptor, AtPSKR)
(Kwezi等2011)和NO结合GC (nitric oxide-binding
GC1, AtNOGC1) (Mulaudzi等2011)等均已被证明
具有GC活性 , 能在体内和体外将GTP转化成
cGMP, 并且为多结构域GC。其中AtWAKL10具有
蛋白激酶活性, 与细胞防御相关, 而AtBRI1、At-
南文斌: 第二信使cGMP调控植物生长发育研究进展 49
PepR1和AtPSKR为富含亮氨酸重复序列的受体激
酶(图1-C), 功能性的催化中心嵌入到功能性的激
酶结构域中。在离体叶肉细胞原生质体实验中,
PSKR、BRI1和Pep1受体的天然配体都能增加细
胞内cGMP的水平, 因此, 可能是“激酶-GCs”类兼
职蛋白的典型例子, 具有双重的催化活性, 说明特
异性配体激活的受体GCs可能在cGMP依赖的信号
转导中有直接的作用(Irving等2012)。随着技术手
段的进步, 可能还会有其他具有GCs活性的蛋白被
发现, 而这也进一步解释了cGMP参与植物复杂多
样的调控可能是由不同的GC实现的。
研究表明在很多高等植物中均能检测到
cGMP的存在, 主要包括大麦、绿豆、烟草、大豆
和拟南芥等(Penson等1996; Donaldson等2004; Hu
等2005; Bai等2012)。目前, 传统cGMP含量的测定
主要有放射免疫分析和酶联免疫分析两种方法。
近来, Maathuis研究团队将I类型cGMP依赖的蛋白
激酶(PKG1a)调节结构域与EGFP蛋白融合构建了
“pART7::δ-FlincG”载体, 并通过瞬时或稳定转化拟
南芥和水稻, 发现“δ-FlincG”荧光蛋白可以作为内
源cGMP感受器显示细胞内cGMP的含量变化(Is-
ner和Maathuis 2011)。此外 , 他们进一步运用
“δ-FlincG”报告系统证实NO、生长素(IAA)、脱落
酸(ABA)、赤霉素(GA)和茉莉酸(GA)等都能诱导
cGMP含量的升高, 而且是在活的植物细胞中观察
到的结果, 与传统的酶联免疫分析结果一致(Isner
和Maathuis 2011; Isner等2012)。考虑到信号是一
个动态的过程, 体内成像在信号转导研究中起非
常重要的作用, 它们能使第二信使在响应激素和
细胞内移动这种瞬时变化可视化而进行实时监测,
并且是一种对细胞没有伤害的研究方式, 更能将
这种变化在细胞水平上反应出来, 因此, 在时间和
空间上能以更加准确的方式反应信号分子的变化。
3 cGMP在植物中的信号转导途径
cGMP作为第二信使参与调节众多的植物生
理响应过程, 并且能与环境因子、非生物胁迫、
植物激素以及其它信号分子共同建立信号转导途
径发挥作用。众多研究表明, 植物激素ABA、GA
和IAA能迅速诱导植物内源cGMP含量的升高
(Dubovskaya等2011; Isner等2012; Wu等2013; Nan
等2014), 这说明cGMP是激素响应的下游因子, 能
够介导植物激素信号, 可见在植物激素和cGMP之
间存在着相互调节作用。Penson等(1996)的研究
发现GA能诱导大麦糊粉层cGMP含量的增加, 但
是ABA却不能, 而cGMP则介导了GA诱导的α-淀
粉酶的合成和分泌。近期的研究进一步发现
cGMP能通过上调HO-1 (heme oxygenase-1)基因的
表达和H O活性促进小麦糊粉层中G A依赖的
图 1 cGMP的化学结构(A)、cGMP合成降解途径(B)和GC催化中心蛋白序列(C)
Fig.1 The chemical structure (A), synthesis and degradation pathways (B) of cGMP
and the protein sequences of GC catalytic center (C)
植物生理学报50
α-Amy2/54基因表达和α-淀粉酶活性(Wu等2013)。
然而也有研究表明ABA处理1 min能诱导拟南芥幼
苗cGMP含量的升高, cGMP则同样介导了ABA诱
导的气孔关闭(Dubovskaya等2011)。此外, 研究发
现cGMP能通过与ABA和GA信号相互作用促进拟
南芥种子的萌发(Teng等2010)。同样, 研究发现
cGMP也能参与IAA调节的植物气孔运动(Cousson
2010)。在植物的根系发育中更能体现cGMP与
IAA的相互调节作用, 研究发现重力刺激、IAA和
AHLs (N-acyl homoserine-lactones, 一种能调节细
菌群体密度的信号分子)均能迅速导致植物根尖和
不定根中内源cGMP含量的升高, 进而cGMP参与
重力诱导的大豆根向地性弯曲(Hu等2005)以及
IAA和AHLs调节的植物不定根的形成(Pagnussat
等2003; Lanteri等2006; Bai等2012)。然而, 以上研
究关于cGMP与IAA相互作用的分子机制并未阐
明。因此, 我们在此基础上进一步研究发现IAA能
通过刺激GC活性使拟南芥根系内源cGMP含量升
高, cGMP则能通过cGMP依赖的蛋白激酶促进
AUX/IAA蛋白降解和IAA响应基因的表达进而影
响生长素信号及其调控的拟南芥根系生长发育
(Nan等2014)。另外, 虽然Isner等(2012)用“δ-FlincG”
报告系统作为内源cGMP感受器的实验发现外源
油菜素内酯处理并不能导致cGMP含量的升高, 但
是此前的研究显示油菜素内酯受体BRI1蛋白序列
中包含GC催化中心, 并且体外和体内实验证明该
序列能催化GTP合成cGMP (Kwezi等2007)。综上
所述, cGMP与植物激素之间存在着广泛的相互调
节作用, 并且能以不同的方式参与各种激素调节
的生理过程(图2)。
在植物细胞信号转导过程中, 环境因子和植
物激素等位于信号的上游被称为第一信使 , 而
NO、H2O2、Ca
2+、cGMP和cAMP等进行信号的传
递, 因此被称为第二信使。研究发现cGMP除了与
植物激素存在相互作用外, 还与这些第二信使分
子也存在着密切的联系, 在GA诱导的α-淀粉酶合
成、IAA调节的植物不定根形成、ABA调节的气
孔关闭和低温抑制的花粉管伸长等生理响应中均
存在如下的上下游信号转导途径: GA、IAA、
ABA和低温作为第一信使位于NO和H2O2的上游,
并能诱导其下游NO和H2O2含量的升高; 而cGMP
位于NO和H2O2信号的下游, NO和H2O2都能诱导內
源cGMP含量的升高; Ca2+信号和HO信号则位于
cGMP信号的下游, cGMP能促进HO-1基因的表达
和Ca2+离子浓度的升高。因此, 阻断cGMP和Ca2+
信号均会导致第一信使调控的植物生理功能无法
实现(图2) (Lanteri等2006; Dubovskaya等2011; Bai
等2012; Wang等2012; Wu等2013)。然而关于NO
和H2O2信号的上下游关系目前并无定论, 也有可
能在不同的生理过程中其上下游关系不同(Du-
bovskaya等2011; Bai等2012; Wang等2012)。此外,
研究还发现cGMP信号具有NO依赖和NO不依赖
的调控方式(Meier和Gehring 2006; Wang等2010),
而且也有报道指出在盐胁迫过程中cGMP能诱导
H2O2的合成(Li等2011), 说明在上述信号转导途径
中可能存在反馈调节作用。目前研究所用的细胞
膜透性cGMP类似物一般为溴化物(8-Br-cGMP),
然而有报道用硝基化的cGMP类似物(8-nitro-cG-
MP)研究其在气孔中的作用, 发现这两种类型的类
似物都具有调节气孔的功能, 但它们具体的作用
机制并不相同(Joudoi等2013)。此外, 最新研究发
现巯基化的cGMP类似物(8-mercapto-cGMP)在硫
化氢(H2S)信号介导的气孔关闭中具有重要调节作
用(Honda等2015), 说明cGMP能以多种形式参与众
多复杂的生理生化调控过程。
研究表明cGMP的信号转导机制可能是通过
cGMP诱导的转录变化或者其下游效应因子来完
成的(Maathuis 2006)。cGMP能通过调节cGMP依
赖的蛋白激酶(PKGs)、cGMP调节的磷酸二酯酶
(G-PDEs)和环核苷酸离子通道(CNGCs)来发挥作
图 2 植物cGMP信号转导途径模式图
Fig.2 The model of cGMP signal transduction
pathway in plants
南文斌: 第二信使cGMP调控植物生长发育研究进展 51
用(Lucas等2000)。目前, 研究发现与动物中一样,
植物中PKGs也包含环核苷酸结合位点和蛋白激酶
位点, 是一个典型的cGMP下游分子靶位点或者调
控的效应器(Newton和Smith 2004; Maathuis
2006)。研究表明在cGMP参与调控的光周期诱导
的牵牛开花、拟南芥生长素诱导的气孔张开和根
系发育中均是通过PKGs活性实现的(Butt等1990;
Szmidt-Jaworska等2009; Cousson 2010; Nan等
2014)。CNGCs一般受两种信使的调控, 分别为环
核苷酸 (CN)和Ca 2+信号 (Yuen和Chr i s tophe r
2013)。在拟南芥中, CNGCs蛋白家族可以分为4
个亚家族, 共20个成员, 通过cngc突变体和反义株
系研究发现其能参与调控一价阳离子和二价阳离
子的吸收和分布、植物防御响应、重力响应和花
粉管的伸长等生理过程(Tunc-Ozdemir等2013)。
最近, 在拟南芥保卫细胞的细胞膜中, 发现CNGC5
和CNGC6基因能调控特异的cGMP激活非选择性
的Ca2+渗透性阳离子通道(Wang等2013)。
4 cGMP调节的生理响应
研究发现, cGMP能增强植物对胁迫的耐受
性, 并作为一种信号物质在植物的胁迫响应中发
挥着重要的调控作用(Meier和Gehring 2006)。盐
胁迫和渗透胁迫能在小于5 s的时间里迅速诱导內
源cGMP含量的上升, 而这一过程能被GC抑制剂
LY83583阻止(Donaldson等2004)。此外, 最近发现
外源施加cGMP的膜透性类似物8-Br-cGMP能通过
诱导葡萄糖-6-磷酸脱氢酶的表达而增强拟南芥对
盐胁迫的耐受性, 而LY83583则具有相反的作用(Li
等2011)。cGMP也参与响应臭氧(O3)胁迫及增强
植物对O3的耐受性信号转导(Pasqualini等2009)。
cGMP同样能响应低温胁迫, 通过NO和H2O2信号
介导低温抑制的花粉管的伸长(Wang等2012)。最
近研究表明低温(0°C)和高温(50°C)处理能通过增
加GC活性在15 s后诱导拟南芥幼苗内源cGMP含
量的升高, 但并不影响PDE活性, 进一步研究发现
其能诱导GC编码基因AtGC1的表达(Bakakina等
2014)。
在植物中, cGMP除了参与胁迫响应和激素相
互作用外, 也是其他的一些生理过程中重要的信
号分子。对cGMP调节的基因表达的转录学分析
表明其能调节一系列生长发育相关基因的表达
(Durner等1998; Maathuis 2006), 而且研究发现大豆
GmCHS7和GmCHS8基因启动子中的Unit-I-like序列
是cGMP响应的顺势作用元件(Zahra等2014)。此外,
cGMP也能参与调节花粉管的再定位反应(Prado等
2004)、细胞极性的形成(Salmi等2007)、光敏色素
和光周期控制的牵牛开花(Szmidt-Jaworska等2004,
2008)、花青素和类黄酮的合成(Bowler等1994; Suita
等2009)以及拟南芥根细胞响应H2O2过程中的K
+和
Ca2+的流出(Ordoñez等2014)等植物生理过程。另
外, 研究发现cGMP能够调节甘薯叶片中伤害响应
因子miR828的表达(Lin等2012), 说明cGMP也能参
与调节植物的防御响应(Meier等2009)。
5 展望
cGMP作为一种重要的第二信使, 在植物细胞
信号转导中的作用在近十年间已经进行了大量的
研究, 发现其能以不同形式参与多条信号途径调
控复杂的植物生理响应。因此, 对cGMP信号的研
究有助于全面解析植物响应外界环境刺激和激素
信号的作用机制。然而目前的研究并不深入, 大
部分仍然停留在生理水平, 主要是因为cGMP参与
调控的植物信号转导途径和生理过程复杂多样,
而且响应刺激导致cGMP浓度变化的特异的GC并
不清楚或难以研究。因此, 后期关于cGMP的研究
将向以下几个方向发展: (1) cGMP信号作用的靶
位点或目标蛋白发掘。(2) cGMP合成代谢途径或
响应基因的功能研究。(3)可能内源cGMP指示剂
或染料等会被开发出来, 有助于测量研究。近来
的研究表明cGMP确实是通过改变拟南芥根蛋白
的磷酸化而参与到植物激素信号(Isner等2012), 这
说明磷酸蛋白组学能揭示新的激酶下游靶位点,
将环境刺激与短期应答和转录响应联系起来提供
了新的研究切入点。此外, 不同的cGMP膜透性类
似物的研究为其提供了新的研究方向(Joudoi等
2013; Honda等2015), 使我们对植物cGMP信号的
了解不断增加。因此, 相信随着技术手段的进步,
会有越来越多的候选NCs或cGMP信号相关的基因
被发现, 使我们对cGMP信号转导途径在植物生长
发育中的作用机制有更加清楚的认识。
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植物生理学报54
Research progress on regulation of the second messenger cGMP in plant
growth and development
NAN Wen-Bin*
Chongqing Key Laboratory of Molecular Biology of Plants Environmental Adaptations, College of Life Sciences, Chongqing
Normal University, Chongqing 401331, China
Abstract: Cyclic guanosine 3’, 5’-monophosphate (cGMP) is the important second messenger molecule that
regulates a wide range of processes in cells. In recent years, a lot of research on the roles of cGMP in plant
growth and development had been reported. Studies found that cGMP is an important signal element and plays
a key role in plant growth and development, signal transduction and responses to stresses. In this paper, we sys-
tematically reviewed the research progress of cGMP on synthesis and metabolism, signal transduction pathways
and regulation of the physiological process in plants, and proved some valuable information for the continuous
research.
Key words: second messenger; cGMP; signal transduction; growth and development
Received 2015-11-16 Accepted 2015-12-18
This work were supported by the National Natural Science Foundation of China (Grant No. 31501190) and the Science and Technology Research
Project of Chongqing Education Committee (Grant No. KJ1500330).
*Corresponding author (E-mail: nanwenbin513@163.com).