全 文 ：植物生理学通讯 第41卷 第6期，2005年12月 847
植物的气孔发生
郑玉龙1,2 姜春玲3 冯玉龙1,*
1 中国科学院西双版纳热带植物园昆明分部，昆明 650233；2 河北大学生命科学学院，河北保定 071002；3 黑龙江省
伊春职业学院，黑龙江伊春 153000
Stomatal Generation in Plants
ZHENG Yu-Long1,2, JIANG Chun-Ling3, FENG Yu-Long1,*
1Kunming Division, Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Kunming 650233, China; 2College
of Life Sciences, Hebei University, Baoding, Hebei 071002, China; 3Yichun Vocational College of Heilongjiang Province, Yichun,
Heilongjiang 153000, China
提要 介绍了气孔的发生过程及其影响因素，特别是影响气孔发生的基因及其作用。
关键词 植物气孔发生；基因调控；角质层；细胞骨架；激素
收稿 2005-03-14 修定 　2005-09-06
资助 中国科学院知识创新工程重大项目(KSCX1-SW-13-0X-
0 X ) 。
*通讯作者(E-mail: fyl@xtbg.ac.cn, Tel: 0871-5163626)。
气孔是植物表皮的一个特殊结构，一般植物
的气孔由一对保卫细胞围成，有些植物中还有与
表皮细胞明显不同的副卫细胞围绕着这一对保卫细
胞，组成气孔复合体或称气孔器。气孔是 CO2 吸
收和水分散失的通道，每年大约有 4.4×1014 kg
CO2 和 3.2×1016 kg 水蒸气通过气孔转运[1]，对地
球上的碳氧平衡、水分平衡和植物的生命活动均
起很大作用。外界环境变化时，植物通过改变气
孔孔径大小，调节光合和蒸腾速率，适应变化的
环境，因而同种植物得以分布在广阔地域中[1]。
气孔的发生是气孔结构和功能的基础，如果能够
人工控制气孔的着生位置和数目，就可以提高植
物光合速率、水分利用率以及抗逆性，所以研究
气孔发生很重要。虽然目前对气孔发生的机制尚
未完全弄清楚，但人们在模式植物拟南芥(Arabi-
dopsis thaliana)气孔发生的研究中，对气孔发生的
基本过程及许多与气孔发生相关的因素有了一定的
认识。本文主要就拟南芥的气孔发生过程及其影
响和调节因素作一介绍。
1 气孔的发生过程
气孔起源于原表皮细胞，拟南芥幼叶的某些
原表皮细胞靠自身分裂能力转化为拟分生组织母细
胞(meristemoid mother cell，MMC)，MMC 经历
3次不对称分裂和1次对称分裂形成气孔。拟南芥
中 MMC 不对称分裂为三角形的体积较小的拟分生
组织细胞(meristemoid cell 1，M1)和体积较大的
毗邻细胞(neighbouring cell，NC)，M1不对称分
裂为 M2 和另一个 NC，M2 再进行不对称分裂形
成 M3 和 NC。由于细胞壁的强化和内部因素的共
同作用M3逐渐变为圆形，成为保卫母细胞(guard
mother cell，GMC)，GMC 再对称分裂产生两个
形状、大小完全一致的保卫细胞(guard cell，
GC)，两者围成气孔[2,3]。与 MMC 或已形成的气
孔不相接触的 NC 也能获得分裂能力转化为新的
M M C，按上述方式(进行 3 次不对称分裂，1 次
对称分裂)向远离已形成气孔的方向分裂形成新的
气孔。但与已形成的气孔或 MMC 相接触的 NC 则
不能进入气孔发生途径。叶片上大多数气孔通过
NC 分裂产生[3,4]，表明气孔形成过程中原表皮细
胞可能起启动作用，NC 获得分裂能力更为重要。
气孔发生遵循这样一条重要的原则，就是任
何两个气孔都不相互接触。两个气孔之间总是被
一些无气孔区域(stomatal-free region)隔开，气孔
开闭依赖于保卫细胞和周围细胞水分和离子交换形
成的膨压变化，所以无气孔区域的形成对植物精
确调节气孔运动有非常重要的作用[5]。
2 影响气孔发生的因素
2.1 基因控制 目前已经发现一些控制气孔发生的
基因，其中SDD1 (stomatal density and distribu-
tion 1)、TMM (too many mouths)及YDA (yoda)对
气孔的发生起着重要的作用[6,7]，它们也是研究最
清楚的 3 个基因。
SDD1 的主要功能是：调节进入气孔发生途
径中的原表皮细胞数目；保证 MMC 必须经过 3 次
不对称分裂后才能形成气孔；保证 NC 产生的气
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孔可排列在正确的位置上[5]。野生型拟南芥的原
表皮细胞只有一小部分能转化为 MMC 形成气孔，
大部分分化为扁平细胞(pavement cell)，而且NC
分裂产生的气孔总是远离已形成的气孔，避免气
孔之间相互接触。sdd1突变体则相反，进入气孔
发生途径的原表皮细胞数目大量增加，产生很多
拟分生组织细胞，并且 MMC 不是在 3 次不对称分
裂后而是直接由 M1 或 M2 发育成气孔[8]，因而气
孔数目大量增加。在 sdd1 突变体中，NC 产生许
多拟分生组织紧靠气孔，以致新形成的气孔与已
有气孔相互接触。
T M M 有一系列等位基因，其主要功能是：
“校正”拟分生组织细胞排列出现的错误；保证
与已有气孔接触的 MMC 分裂产生的气孔远离已形
成的气孔。野生型拟南芥的两个拟分生组织细胞
很少接触在一起，即使偶尔出现这种情况，其中
一个拟分生组织细胞也会分裂产生一个子细胞将两
者分开，避免以后形成的气孔互相接触。而 tmm
突变体则丧失这种自我“校正”能力，导致多
个气孔“拥挤”在一起，呈现严重的气孔“簇
生”现象[4]。M M C 与已形成的气孔接触时，野
生型拟南芥 MMC 会尽量向远离气孔的方向分裂，
但 tmm 突变体 MMC 却随机分裂，因而新产生的
气孔与已形成的气孔接触在一起的几率大大增加。
YDA 也是一个与气孔发生密切相关的基因，
YDA 编码的 YDA 蛋白是一种可促分裂原活化蛋白
激酶的激酶(mitogen-activated protein kinase kinase,
MAPKK)，是气孔发生的负调节子，此酶的 N 末
端区域对酶活性有抑制作用[9]。Bergmann等[10]发
现，当拟南芥 Y D A 蛋白的 N 末端缺失后，植物
叶片表皮上几乎没有气孔；而 yda 突变体的叶片
和下胚轴表皮却产生大量气孔，且气孔出现“簇
生”现象。因此他们认为，Y D A 的主要功能是
限制进入气孔发生途径中的 MMC 和 NC 数目以及
调节拟分生组织细胞的分裂方向。正常状态下，
只有一定数量的 Y D A 蛋白的 N 末端区域发生降
解，使其活性保持在一定的水平。活性太高会限
制进入气孔发生途径中相关细胞数目，以致气孔
数量降低；活性太低则会增加进入气孔发生途径
的 MMC 和 NC 数目，以致气孔数目大量增加[10]。
S D D 1 、T M M 、Y D A 基因突变体的表型相
似，S D D 1 、T M M 、Y D A 可能处于调控气孔发
生的同一个信号通路中[7]，SDD1 可能主要决定气
孔的数目，而TMM 则可能主要决定气孔的排列[2]。
SDD1 富含丝氨酸，是胞外蛋白，是调控气孔发
生的主要胞外因子。T M M 富含亮氨酸，位于细
胞膜上，与一种未知因子组成 SDD1 的受体复合
体。当 SDD1 与受体复合体结合后，胞外信号即
传递到胞内，通过调节不同部位的 Y D A 活性高
低，调节气孔的数目和分布[7]。
除 TMM、SDD 1 和 YDA 调控气孔的发生外，
还发现其它几个基因对气孔发生有作用。F L P
(four lips)可能有保障保卫母细胞只能进行1次对
称分裂的功能；flp基因缺失突变体的保卫母细胞
可多次分裂，形成由多个保卫细胞围成的变异气
孔[11]。KAT1 (K+-channel from Arabidopsis thaliana)
与KST1 (K+-channel from Solanum tuberosum)分别
编码拟南芥和马铃薯K＋通道相关的蛋白[12]，苹果
酸产生途径中的关键酶PEPC (phosphoenolpyruvate
caroxykinase)编码马铃薯K+通道相关的磷酸烯醇式
丙酮酸羧化酶，这3 个基因对气孔开闭起作用[13]。
GCPRP (guard cell proline-rich protein)编码保卫细
胞中一种富含脯氨酸的蛋白(respective proline-rich
protein，RPRP)，RPRP 是高等植物初生壁重要
组成部分，GCPRP 的表达对保卫细胞壁的增厚有
作用[13]。
2.2 角质层 植物的表皮覆盖着角质层，从形态和
化学组成上可以将它分为两部分：上面一层富含
蜡质，下面一层富含角质。角质是 16 C 和 18 C
脂肪酸相互连接构成的多聚体；蜡质主要由长链
脂肪酸构成。CER (eceriferum)基因与植物表皮蜡
质含量有关，包含一系列等位基因，其中 CER1
与CER6编码拟南芥长链脂肪酸合成酶系的相关组
分。生长在干旱条件下的cer1拟南芥突变体，蜡
质少，气孔密度大，并且气孔簇生[14 ]。但 C E R
的其它44对等位基因缺失突变体只是蜡质少，并
不出现气孔密度变化及簇生现象[15]。HIC (high
carbon dioxide)编码3-酮脂酰辅酶A合成酶，此
酶是角质层中许多长链脂肪酸合成过程中的一个重
要组分。CO2 抑制拟南芥拟分生组织细胞的分裂，
降低气孔密度，而角质层中长链脂肪酸利于 CO2
的跨膜转运[14]。hic突变体的角质层中长链脂肪酸
含量下降，因而影响CO2 信号传递，所以在高CO2
浓度下hic突变体气孔密度明显高于野生型[14]。
角质层中短链脂肪酸的饱和度也影响气孔发
生。脂肪酸脱氢酶4 (fatty-acid deasaturase 4, FAD
4)的作用是催化软脂酸脱氢，如果此酶突变，即
使CO2 浓度升高，拟南芥的气孔数目也不降低[16]。
Fiehn 等[17]发现，在很高浓度 CO2 条件下拟南芥
fad4突变体仍能形成气孔，且气孔数目比野生型
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高 3~4 倍，与此同时，非饱和软脂酸数量下降了
5 倍，饱和软脂酸数量则明显增加。
角质层与表皮紧密相连，处于植物最外层，
能有效地感受那些与气孔密度、分布和功能有关
的信号因子。角质层伴随着气孔密度和分布的变
化而变化，这可能主要是因为角质层中角质与蜡
质的变化可改变信号分子的亲和性和扩散性，或
者是影响脂依赖型信号分子产生的缘故[18]。
2.3 细胞骨架 表皮细胞中高度有序排列的微管和
肌动蛋白丝对气孔复合体的形态建成也有作
用[19]。表皮层中的微管能够控制纤维素微纤丝的
沉积方向，影响细胞壁的增厚过程，从而决定气
孔的机械特性，因而保卫细胞能够精确调节气孔
的孔径。在拟分生组织细胞不对称分裂过程中，
与细胞极性相关的物质转运以及细胞分裂面的形成
都需要肌动蛋白丝的参与，另外，肌动蛋白丝还
可能参与转运与气孔形态建成有关的信号物质。
气孔下腔和气孔口的形成也是一个微管依赖性过
程[20]。秋水仙素能够抑制豇豆(Vigna sinensis)气孔
的发生，体内产生大量拟分生组织和保卫母细
胞[21]，可能是因为秋水仙素能够阻断微管组装，
抑制了拟分生组织和保卫母细胞分裂的缘故。
2.4 激素 Saibo等[22]发现，赤霉素(GAs)处理可促
使拟南芥幼苗下胚轴形成大量气孔，赤霉素与乙
烯或生长素同时使用时效应更明显。赤霉素信号
转导抑制剂或与赤霉素生物合成相关的基因突变都
会使下胚轴气孔数目减少，但叶片气孔数目不受
影响。赤霉素可促进下胚轴气孔形成，但不影响
叶片气孔发生，表明不同器官气孔发生的调控机
制可能不同。赤霉素可能参与下胚轴气孔发生过
程中的信号转导，促进拟分生组织细胞分裂[22]。
这一过程可能与 TMM 有关，拟南芥 tmm-1 突变体
叶片和子叶有大量气孔，而下胚轴则没有气孔(但
其它 TMM 等位基因突变却导致拟南芥下胚轴形成
大量气孔)，tmm-1 突变的表型是显性的，只要
tmm-1突变就能导致下胚轴气孔消失。因而Geisler
等[23]推测 TMM-1 是赤霉素作用的靶物质，突变体
不能形成 TMM- 1 产物，信号转导途径受阻，细
胞不能进行分裂，以致下胚轴不能形成气孔。脱
落酸( A B A )对气孔发生也有影响，拟南芥中与
ABA 合成有关基因的突变体气孔密度明显高于野
生型，但气孔指数[气孔数目/(气孔数目+表皮细
胞数目)]却与野生型一致，并且突变体气孔也未
出现簇生现象。Razem 和 Davis[24]认为 ABA 不影
响 M M C 形成及气孔定位，可能在气孔发生的后
半阶段起作用。
2.5 外界环境因子 植物生长环境对气孔的发生也
有很大影响，不同环境下同种植物的气孔数目和
分布均不相同。CO2 浓度升高会导致拟南芥气孔
密度降低[14]; Knapp等[25]在北美大蓝茎草(Andro-
pogon gerardii)和鼠尾草(Salvia pitcheri)中也发现，
高浓度 CO 2 条件下，气孔密度明显降低，并且叶
片上表面与下表面的气孔数目比例升高。Gray等[14]
认为，高浓度 CO2 能抑制拟分生组织分裂，以致
气孔数目减少。但Bettarini等[26]发现，CO2浓度
变化对小麦气孔发生影响不大；Luomala 等[27]也
发现，欧洲赤松(Pinus sylvestris)气孔发生对CO2
不敏感，而温度升高时其气孔密度明显降低。水
分胁迫下玉米和小麦气孔变小，密度增加[28,29]。
紫外辐射和光照也能影响气孔发生：受UV-B辐射
的大豆气孔密度降低[30]; UV-A照射的桦木叶片的气
孔孔径变宽、变长，但气孔密度不受影响[31]; 蓝
光促进大豆叶片下表皮气孔的生成，但对上表皮
气孔形成则起抑制作用，这可能与光形态发生有
关[32,33]。气孔发生随着环境而变化可能是植物主
动适应环境的一种策略。
3 结语
气孔是植物与外界进行气体与水分交换的通
道，气孔的结构是其功能的基础，而气孔的发生
又决定了气孔的结构，气孔的形成对绿色植物的
生命活动作用极大。气孔发生机制可以概括为几
点：( 1 ) M M C 不对称分裂是气孔正常形成的前
提；(2)气孔发生遵循间隔原则，即两个气孔之间
决不互相接触；(3)气孔发生非由单个因子决定，
而是受多个因子共同参与的复杂的信号转导途径调
控的，其中 S D D 1 、T M M 、Y D A 的作用很大。
气孔发生机制仍有几个问题需要继续研究：
原表皮细胞是如何获得分裂能力转化为 MMC 并进
入气孔发生途径的；MMC 不对称分裂形成的小细
胞总是转变为拟分生组织细胞，而且似乎在不对
称分裂之前就已经确定了分裂后细胞的极性，那
么，这个不对称分裂面是怎样形成的，是哪种蛋
白或基因决定了细胞的极化方向；气孔形成要经
过 3 次不对称分裂，植物通过什么机制保证恰好
进行了3次分裂；NC 总是向着远离已形成气孔的
方向分裂，NC是如何感知已形成气孔的位置而决
定自己的分裂方向的。相信随着基因技术的发
展，结合采用筛选突变体和基因剔除技术，人们
将可以陆续发现和鉴定出其它更多与气孔发生有关
的基因，找出更多与气孔发生相关的因子，从而
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加深对气孔发生机制的认识。随着科技的进步，
将来还有可能人为地改变植物叶片气孔的数量、
位置、形态、调节气孔孔径，使农作物保持较
高光合速率的同时又能有效地防止水分丢失，从
而提高作物产量和水分利用效率。
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