全 文 ：第 28卷　第 2期
2009年　　 4月
大 豆 科 学
SOYBEANSCIENCE
Vol.28　No.2
Apr.　 2009
磷胁迫下豆科作物的基因调控
收稿日期:2009-01-30
作者简介:中国科学院东北地理与农业生态研究所青年博士研究基金项目(KZCX3-SW-NA3-28)。
通讯作者:周克琴(1970-),女 ,副研究员 ,博士 ,现从事作物营养胁迫生理研究。 E-mail:keqinzhou1@hotmail.com。
周克琴 1 ,孟　英 2 ,张秋英1 ,刘洪家 1 ,金　剑1 ,刘居东 1 ,王光华1
(1中国科学院东北地理与农业生态研究所 ,黑龙江哈尔滨 150081;2黑龙江省农业科学院耕作栽培研究所 ,黑龙江 哈尔滨 150086)
摘　要:磷胁迫是全球耕地面临的共性问题。自然资源的局限限制了磷肥的生产 , 因此植物如何高效利用磷素已
经成为研究热点。从基因调控的角度 , 包括磷胁迫诱导的 EST、磷胁迫响应的转录因子 、磷胁迫响应的 MICRORNA
以及植物激素等 , 综述了植物高效吸收利用磷素的机制。
关键词:磷胁迫;豆科作物;基因调控
中图分类号:S565.1　　　文献标识码:A　　　文章编号:1000-9841(2009)02-0332-05
GeneticControlofPhosphateStressinLegumes
ZHOUKe-qin1 , MENGYing2 , ZHANGQiu-ying1 , LIUHong-jia1 , JINJian1 , LIUJu-dong1 , WANGGuang-hua1
(1NortheastInstituteofGeographyandAgroecology, ChineseAcademyofScience, Harbin150081, Heilonhjiang;2CropTilageandCultivationInstituteof
HeilongjiangAcademyofAgriculturalSciences, Harbin150086, Heilongjiang, China)
Abstract:Theworld′sarablelandislackofphosphorus.Becauseofresourcelimitation, themanufactureofPfertilizerbe-
comesmorecostlyandlessavailable.Currently, studyingthemechanismofadaptivestrategiesthatmakeplantshighlyeffec-
tivelyutilizePisapopularissue.HerewereportedP-responsivegenesimprovingacquisition, use, andremobilizationofP,
includingPstress-inducedESTs, Pstress-responsivetranscriptionfactors, Pstress-responsiveMICRORNAs, sugarsignals
andphytohormones.Itwilbeusefulforadvancedresearch.
Keywords:P-stress;Legumes;Geneticcontrol
　　磷是植物生长和发育的必须营养元素之一 ,主
要被根系以磷酸盐 H2PO-4 (Pi)的形态所吸收;但是
磷酸盐在土壤中易被固定 。据报道磷素供应不足造
成世界 30%以上作物生长和产量受到影响 [ 1] 。估
计到 2060年岩石中能够被矿化的磷储量将被消耗
殆尽[ 1-3] 。集约化种植体系中部分磷进入河流 ,造
成湖泊和海洋污染 。因此 ,提高植物对磷的吸收和
利用为改善植株磷素营养状况 ,进而提高农作物的
产量以及促进农业可持续性发展具有重要意义 。
在磷胁迫下植物为了提高磷的吸收 、利用和活
化而形成了各种适应机制 [ 1, 4 -5] ,包括根的形态和构
型的变化[ 6-12]以及茎和花的发育变化 [ 13] 。豆科植
物中 ,白羽扇豆(Lupinusalbus),菜豆(Phaseolusvul-
garis),苜蓿 (Medicagotruncatula)和大豆 (Glycine
max)是研究磷胁迫的焦点。白羽扇豆是非菌根菌
寄生的植物 ,在磷胁迫的条件下 ,促进排根(cluster
root)的形成 ,增加有机酸的分泌 ,提高了许多基因
的表达 ,像酸性磷酸酶(LaSAP1)和磷的转运蛋白
(LaPT1[ 2, 14-15] )等。菜豆是世界上最重要的食用豆
类 , 菜豆的遗传多样性使其在低磷土壤也有收
获[ 12, 16] 。 Ramírez等分析了磷胁迫下从菜豆根中分
离的几千个 EST[ 17] 。 Hernández等从磷胁迫菜豆根
里鉴别出约 125个磷胁迫响应基因 [ 18] 。蒺藜状苜
蓿 ,也是一种植物生物学研究的豆科模式植物 ,磷胁
迫延迟了腋生枝和叶片的生长以及花期的出现[ 13] 。
缺磷时蒺藜状苜蓿形态变化导致了整个植株发育的
迟缓或者只是磷胁迫的一个反映还有待于进一步研
究。然而 ,目前国际上还没有统一的描述植物在磷
胁迫下的生长和基因应答的标准 ,这使得不同实验
室的结果难以比较 。
磷匮乏时主根缩短 ,侧根上须根和根毛密度增
加;根干重的分配比也增加[ 4, 11, 19-20] 。磷胁迫时大
多数牧草根重减少 32% ～ 86%,磷浓度降低 [ 11] 。然
而由于根的构型差异 ,某些牧草作物并没有因为磷
胁迫而减少根重[ 11] 。同样 ,在磷充分和胁迫的情况
下 28 d的蒺藜状苜蓿幼苗根的构型没有差异 ,而侧
2期 周克琴等:磷胁迫下豆科作物的基因调控 333　
根的长度和数目在磷胁迫的条件下减少了 [ 13] 。相
反 ,紫花苜蓿(Medicagosativa)在缺磷的条件下 ,根
构型发生了变化 。
从分子遗传 ,生物化学 ,生理学和形态学上就植
物磷胁迫问题进行了总结 [ 1-2, 20-21, 5] 。综述磷胁迫
下豆科作物生物学研究 ,包括白花羽衣扇豆 ,菜豆 ,
蒺藜状苜蓿和大豆。另外模式植物拟南芥 (Arabi-
dopsisthaliana)和水稻(Oryzasativa)也为理解植物
对磷胁迫的反响和适应性提供了大量有价值的
依据[ 22-26] 。
1 磷胁迫诱导的 EST
近些年来 , 国际上先后报道了四种豆科作物
(蒺藜状苜蓿 , 大豆 ,菜豆和白羽扇豆)中发现的
25 000多 cDNA插入片断和 ESTs。微阵列和宏阵列
分析表明磷胁迫提高了植物磷转运蛋白 、有机酸合
成酶 、紫色酸性磷酸酶 、MATE家族 、转录因子 、信号
传导和防御等同源基因的转录量 [ 14-15, 17, 22, 26-28] 。
通过评估微阵列和宏阵列的数据 ,利用已经公开的
的 EST顺序进行生物信息分析 , Graham等鉴定了
52个备选基因并把这些基因分成 22个组 ,它们在
这 4个豆科作物和拟南芥中都普遍表现出对磷胁迫
的反响 [ 29] 。被鉴定的转录产物涉及多种重要的功
能 ,包括 MYB和 WRKY转录因子 、信号传导蛋白 、
转运蛋白 、紫色酸性磷酸酶 。目前的研究目标包括:
(1)使用磷诱导的 EST作辅助标记选择能够提高低
磷抗性的基因类型;(2)探讨磷胁迫诱导基因的功
能意义;(3)鉴定那些可能提高磷效的候选基因 。
2 豆科作物磷胁迫应答转录因子
拟南芥和水稻研究表明营养胁迫激活或者抑制
基因表达 [ 27, 30] 。转录因子是基因表达重要调节子
并且在生物过程中起到重要的作用 ,包括调节生物
和非生物的植物反应 [ 30 -33] 。拟南芥有 6%(大约
1800)的基因和转录因子相关 ,包括约 72WRKY基
因家族 , 600多锌指蛋白和 133个 MYB调控因
子 [ 34-37] 。微阵列分析中 ,拟南芥 333个转录基因中
约 30%在磷胁迫下有 2倍以上正 /负调控作用 [ 27] 。
Mǜler等和 Mission等也报道了拟南芥中 80个磷胁
迫应答转录因子基因[ 26-28] 。下面分别介绍几个磷
胁迫诱导转录因子。
2.1 转录因子 bHLH
近年来一个与水稻磷胁迫相关的 bHLH转录因
子(OsPTF1)被鉴定出来 [ 23] 。通常 , OsPTF1是水稻
茎的组成表达 ,但是磷饥饿也诱导了该基因根内表
达[ 23] 。磷缺失时 , OsPTF1在转基因水稻内的过表
达提高了磷的吸收 [ 23] 。转基因水稻增加了总根长
和根表面积 ,根重和茎重提高了 30%[ 23] 。 OsPTF1
启动子融合了 GUS的转基因水稻 ,磷限制时侧根 、
主根伸长区和叶片显现出很强的 GUS染色 [ 23] 。
2.2 转录因子 HD-Zip和 MYB家族
另外两个与磷信号应答基因表达相关的转录因
子是大豆同源框 HD-Zip蛋白[ 32]和拟南芥的 MYB
转录因子 [ 31] 。HD-Zip蛋白与液泡内糖蛋白酸性磷
酸酶的 5′-CATTAATTAG-3′结合 [ 32] ;拟南芥 MYB
基因的顺序和莱因衣沼(Chlamydomonasreinhardti)
磷匮乏应答基因 PHR1相似 ,结合顺序是 5-GNA-
TATNC-3′[ 31] 。
2.3 转录因子 WRKY超家族
磷胁迫下的白羽衣扇豆 、菜豆 、大豆 、蒺藜苜蓿
的一组转录因子 EST顺序和 WRKY家族具有同源
性 ,该基因家族是植物所特有的 [ 34] 。它们在各种胁
迫包括病害 、伤口及老化时起正调控作用[ 34] 。
WRKY75位于核内[ 38] ,微陈列分析显示拟蓝芥转录
因子 WRKY75在磷饥饿时有正调控作用[ 28] 。然而 ,
在磷胁迫和磷充足的情况下 WRKY75沉默突变体侧
根数目 、长度和根毛的数目都增加了 ,这表明根的构
型可能和磷胁迫无关。 WRKY基因家族可能即是转
录的激活物又是抑制物 ,但是它们的结合位点可能
是不同的 W-盒。今后应该重点该研究转录因子是
否能够提高植物对磷匮乏的耐性 。
3 磷胁迫响应 MICRORNAS
研究发现内生非编码的小 RNA,可能在植物和
动物的发育过程中具有很重要的作用 [ 39-42] 。 Mi-
croRNA(miRNAs)是一类微小的 RNA,长约 18 ～ 32
个核苷酸的非编码 RNA,它可以通过与特定 mRNA
结合或调节特定 mRNA的蛋白质翻译过程来调控
基因的表达 [ 39, 43-45] 。据推测多数已知植物的 miR-
NA与几类基因表达相关 ,包括转录因子 ,说明它们
在调节植物发育方面的重要性 [ 39] 。 mi399是从拟
南芥和水稻里分离出来的 , 24和 48h的磷胁迫可以
诱导 mi399[ 46-47] 。在含磷培养基内 mi399表达量
迅速降低了[ 25] , 而在磷充足的条件下却没检测到
mi399[ 24-25, 46-47] 。另外 , mi399在泛肽交联酶 E2
(UBC)基因顺序有 5个结合靶点 [ 46-47] 。磷饥饿抑
制了拟南芥 UBC基因的表达 [ 46] 。其他营养胁迫包
括钾 、氮对 miRNA399的表达没影响 [ 46] 。今后要看
miRNA399和其他 miRNA在豆科作物磷应答基因
334　 大 豆 科 学 2期
中是否有重要作用。
4 糖调控磷胁迫应答基因的表达
磷胁迫增加了白羽扇豆茎和根的 LaPT1、MA-
TE、LaSAP1基因表达量 [ 48-50] 。研究证明转基因白
羽扇豆和紫花苜蓿(其启动子 5-非翻译区与 GUS
报告基因融合)的 LaPT1、MATE、LaSAP1基因和磷
饥饿相关[ 49-50] 。磷胁迫时转基因紫花苜蓿根显示
很强的 GUS染色 ,磷充足的情况下没有 GUS染色
出现。其他逆境胁迫 ,象氮饥饿 、铝毒害 、或者添加
萘乙酸 、LaPT1和 LaSAP1转基因作物里没有 GUS
染色。然而铝毒害和铁 、氮和镁胁迫都提高排根
MATE基因表达 [ 50] 。
白羽扇豆发芽 5 d后 , 16 h光照 /8 h黑暗光周
期 ,很容易检测出 LaPT1。然而 ,在黑暗下生长的白
羽扇豆幼苗磷转运蛋白基因表达减少了 ,说明了光
在磷代谢过程中的重要性。糖即是代谢产物 ,也是
植物的信号分子 。羽扇豆和拟南芥的研究表明磷和
糖都与磷胁迫诱导基因密切相关[ 49, 51] 。在黑暗和
磷充分的条件下生长的幼苗 ,外源糖诱导磷转运蛋
白基因表达 。白羽扇豆环割研究说明缺磷时光合产
物 /糖在调节磷响应基因表达中重要作用[ 49] 。环割
减少了植株的排根里 LaPT1、LaSAP1和 LaMATE表
达 。另外 ,在 16h光照 /8h黑暗光周期和磷胁迫条
件下生长的植株 ,放在黑暗下 24h,磷胁迫诱导的基
因根内的表达消失了 ,但是重新放在光下 16 h后其
表达又恢复了[ 49] 。研究发现在磷胁迫下白羽扇豆
排根的糖感应和代谢基因 ,包括己糖激酶 、葡萄糖合
成酶 、果糖激酶 、焦磷酸果糖激酶 -1、和 6-P海藻糖
合成酶表达提高了 2倍 [ 14] 。连续 48 h的黑暗抑制
了糖感应和代谢基因表达;植株重新放回连续光照
下 ,这些基因又恢复了 。这些结果表明糖代谢和磷
胁迫之间存在交互作用。
研究发现外源磷和糖调节拟南芥根的构型和生
长 [ 51-52] 。限制磷和蔗糖的拟南芥幼苗鲜重减少了
10倍 [ 51] 。在缺磷培养介质中加入蔗糖后拟南芥植
株侧根的密度明显提高 。缺磷培养基中没有蔗糖 ,
拟南芥幼苗侧根密度降低了 50%;磷充分而缺少蔗
糖的培养基中侧根密度降低了 5倍 [ 51] 。这些研究
表明了蔗糖代谢和 /或者蔗糖感应和磷胁迫信号的
交互影响。植物糖和 /或者糖代谢水平调节着茎中
磷水平的系统信号传递及磷应答基因。最近 Mǜler
等利用微阵列分析也证明了磷吸收和糖之间的交互
作用[ 26] 。蔗糖正负调控拟南芥叶子中 640多个基
因 [ 26] 。另外 ,磷和蔗糖协同作用提高了约 150个基
因的表达 [ 26] ,这表明了磷代谢过程中磷和糖共同调
节基因表达 。白羽扇豆的磷应答基因 , MATE、La-
SAP、LaPT1与糖感应和糖代谢相关的基因具有相
似的表达模式 [ 49] ,糖才能使许多磷应答基因最大
表达 。
5 植物激素和磷胁迫适应性
植物生长素(IAA)调节植物生长和根的发育 ,
包括磷胁迫诱导的排根 [ 53] 。Nacry等证明磷饥饿期
间 ,拟南芥的主根和幼侧根 IAA浓度增加了[ 52] 。没
有 IAA时拟南芥只有主根生长 [ 51] 。无论磷营养状
况和糖的有效性 ,外源 IAA促进了拟南芥侧根形成
且抑制了主根的延长[ 19, 51] 。磷充分而无蔗糖时
IAA对侧根的形成有显著作用 [ 51] 。磷充分时外源
生长素对白羽扇豆和磷匮乏对排根形成的影响很相
似[ 53] 。磷匮乏时生长素运输抑制剂显著降低了排
根的生成 。这些结果有力说明了生长素有效利用率
调控着白羽扇豆排根生成。
NAC1基因在拟南芥主根和侧根里表达水平很
高 ,而在茎杆和叶片里表达水平较低[ 54] 。生长素没
有刺激 NAC1沉默的转基因植物侧根的生成[ 54] 。
这些证实了生长素和 NAC1基因表达对拟南芥侧根
生成的协同作用。
磷胁迫刺激多种植物乙烯生成 ,包括菜豆[ 55] 、
羽衣扇豆 [ 53] 和拟南芥[ 56] 。磷胁迫下 ,乙烯刺激了
主根和侧根的延长但是没有影响侧根的密度而刺激
了根毛密度和长度增加 [ 20, 57] 。值得注意的是菜豆 、
羽衣扇豆和蒺藜苜蓿在磷胁迫下都增加了根毛密度
和长度。大约 40个基因被认为和根毛生长发育有
关[ 57] 。综合这些结果说明根对磷胁迫的适应过程
中 ,乙烯具有重要作用。
细胞分裂素在根生长和磷胁迫中的作用还没有
明确 。通常认为细胞分裂素负调控根生长而正调控
茎叶生长 [ 58-59] 。细胞分裂素氧化酶(CKX)过表达
降低了分裂素的含量 ,促进了根的生长 ,包括侧根和
不定根[ 60] 。磷和氮的匮乏降低了细胞分裂素含
量[ 20] ,同时促进了侧根的形成 。外源细胞分裂素抑
制了拟南芥磷胁迫诱导基因的表达 [ 61] 。在磷胁迫
下 ,羽衣扇豆排根中 CKX基因表达增加了 3 ～ 5
倍[ 1] 。另外 ,缺磷的条件下 ,外源分裂素抑制了白
羽扇豆排根的形成 , 增加了排根中激动素的含
量[ 62] 。 Aloni等认为磷充分条件下植株侧根产生的
机制与生长素 、分裂素和乙烯有关 [ 59] 。那些调节主
根细胞分裂素量的因素使得侧根萌生位点的乙烯和
2期 周克琴等:磷胁迫下豆科作物的基因调控 335　
生长素增加了 ,从而出现新的侧根。这些假设和前
人的结论相同 ,低浓度磷抑制初生根根尖生长 ,减少
根尖生长点的优势 ,增加了侧根的形成。显然营养
胁迫下植物激素调节根的发育可塑性 。然而 ,植物
是如何使得磷胁迫信号 、植物激素平衡和基因诱导
协调而调节植物生长的 ,还有待于深入研究 。了解
植物对磷吸收机制 ,提高土壤磷的利用效率对经济
和环境友好型农业发展具有深远的意义。
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