全 文 ：植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月 969
收稿 2007-08-16 修定　 2007-08-30
资助 国家转基因植物研究与产业化专项基金(JY03-B-19-2)
和河南省杰出人才创新基金(0 22 10 00 90 )。
* 通讯作者(E -m a i l：x in j i a n @3 7 1 .n et；T el：0 3 7 1 -
6 3 5 5 4 9 6 0 )。
植物中的小类泛素修饰因子(SUMO)修饰系统
赵一丹 1，白华举 1,2，陈军营 1，陈新建 1,*
1河南农业大学农学院，郑州 450002；2山东师范大学生命科学学院，济南 250004
Small Ubiquitin-like Modifier (SUMO) Modification System in Plants
ZHAO Yi-Dan1, BAI Hua-Ju1,2, CHEN Jun-Ying1, CHEN Xin-Jian1,*
1College of Agronomy, Henan Agricultural University, Zhengzhou 450002, China; 2College of Life Sciences, Shandong Normal
University, Jinan 250004, China
提要：小类泛素修饰因子(SUMO)是一种可以通过异肽键修饰其他蛋白质的小分子多肽，是在动物中发现的类似于泛素
的蛋白质修饰方式。它参与调节了植物对逆境反应、病源防御、脱落酸信号传递以及成花诱导等许多过程，是植物正常
生长发育中必不可少的蛋白质修饰方式。文章就其研究进展作一简要介绍。
关键词：小类泛素修饰因子(SUMO)；蛋白质修饰；植物生长发育
小分子多肽作为一种翻译后水平的修饰因
子，共价结合到靶蛋白质上，导致从靶蛋白的降
解或活性改变。这是蛋白质修饰的一种方式，参
与调节细胞多种生理过程(Downes 和 Viers t r a
2005)。小类泛素修饰因子(small ubiquitin-like
modifier，SUMO)是继泛素之后具有这种修饰功
能的又一种小多肽。
SUMO是在动物中首次发现的。Matunis等
( 1 9 9 6 )分析动物细胞中核孔复合体组分之一
RanGAP进行氨基酸序列时，发现其具有2个N末
端和 1个 C末端，这表明 RanGAP含有一个通过
异肽键相互作用的肽链，这个肽链因其与泛素的
大小、空间结构及其与蛋白质的连接方式相似，
因此命名为小类泛素修饰因子。陈泉和施蕴渝
(2004)将 SUMO 翻译为“小泛素相关修饰物”。
我们认为译为“小类泛素修饰因子”更确切一
些，或音译为“修模”。
SUMO是约 100个氨基酸残基组成的多肽，
与泛素的序列只有 8%~15%相似性，但它们的三
级结构却非常相似(Bayer等 1998)，它可逆地结合
到靶蛋白上，结合过程称为SUMO化(sumoylation
或 S U M O yl a t i o n)，逆过程称为脱 S UM O 化
(desumoylation 或 deSUMOylation)。与泛素明显不
同的是：泛素化过程是不可逆的，且常常是多泛
素化，泛素化和多泛素化的结果是靶蛋白进入蛋
白酶体(proteasomes)后被分解，而 SUMO化则不
能造成靶蛋白的分解，主要是改变靶蛋白的活
性、定位或抵抗泛素介导的蛋白质降解的能力。
可见 SUMO和泛素的作用有质的不同，据此Yeh
等(2 00 0)形象地称之为“新瓶装新酒”。
动物中的资料表明，底物的 SUMO 化和脱
SUMO化参与调节多种关键的生命过程，诸如自
身免疫、染色体分离和细胞分裂、DNA的修复、
细胞核与细胞质间的物质运输、转录的调节、泛
素介导的蛋白质降解等(Hay 2005)。尽管植物中
SUMO化研究尚处于起步阶段，但已有的资料已
经初步显示它是植物正常生长发育的一种调节方
式 。
1 SUMO化循环过程
1.1 SUMO的前体 蛋白的 S U M O 化修饰，即
SUMO的C端Gly与靶蛋白Lys侧链 ε-NH2共价连
接的过程，与泛素化非常相似，连接所形成的肽
键称为异肽键。
与泛素一样，小类泛素修饰因子是先合成不
具有活性前体。前体经过特异蛋白酶的处理暴露
出其 C 端的甘氨酸残基，成为具有活性的形式
(Kurepa 等 2003)。所有的 SUMO都以非活性的前
体形式存在，所以需水解切除几个氨基酸残基以
暴露 C末端的双 Gly残基，成为成熟的 SUMO。
植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月970
此过程由一组半胱氨酸蛋白酶，称为类泛素蛋白
加工酶(ubiquilin-like-protein-progressing enzyme，
ULP)，或 SUM O 特异蛋白酶(SUMO-peci f ic
protease)催化(图 1)。
1.2 SUMO的活化 SUMO的活化是由SUMO活化
酶(SUMO-activating enzyme，SAE)介导的，它在
SUMO分子C端的甘氨酸残基处激活SUMO分子。
SAE由 2个蛋白质组成，它们分别与泛素活
化酶的 C端和N端相似。SUMO活化的步骤为：
SUMO C端的Gly残基与ATP反应，形成腺苷化
的 SUMO。接着，SUMO与 SAE中的 Cys残基通
过硫酯键相连并释放AMP (Novatchkova等2004)。
1.3 SUMO与SUMO连接酶的相互作用 被激活后
的 SUMO，从 SAE转移到 SUMO连接酶(SUMO-
conjugating enzyme，SCE)上，并且通过硫酯键
与之结合。在 SCE的催化下，SUMO最终连接到
底物上。在拟南芥中，泛素结合酶有多种，但
SCE是由单基因编码的。
泛素化的底物特异性由泛素连接酶 E3决定，
而体外实验表明，SUMO化并不需要 SUMO连接
酶 E3 (SUMO ligating enzyme，E3)。SUMO连接
酶与SUMO硫酯结合促进SUMO的C端和底物蛋
白的赖氨酸基团形成一个牢固的异肽键( H a y
2001；Johnson和 Gupta 2001；Kagey等 2003)。
1.4 脱 SUMO化 SUMO化是一个动态可逆的过
程，打断异肽键，将 SUMO从靶蛋白上切除，称
为脱 SUMO化。由 ULP蛋白酶催化，酵母中的
ULP1和ULP2已被鉴定，分别存在于核孔和核基
质中，两者都有一个保守的 200个氨基酸残基的
ULP结构域，构成催化活性区域(Müller等 2001)。
2 植物中SUMO化系统的功能
小类泛素修饰因子在所有真核生物中广泛存
在，在拟南芥中由 9个基因编码，它们编码的 8
种蛋白质(其中 SUM9是假基因)可划分为5个亚家
族(Kurepa等 2003)。
植物中 SUMO 化功能的研究还处于初级阶
段。最近的研究表明，它主要在病源防御、逆境
反应、脱落酸信号传递以及成花诱导中发挥作用。
Hanania等(1999)在植物中首次分离并鉴定到
SUMO的存在。他们在研究病原菌和寄主关系时
发现：用来自于真菌(Trichoderma viride)诱导乙
烯的木聚糖酶(ethylene-inducing xylanase，EIX)处
理番茄和烟草，能够迅速诱导植物的防御反应，
从而导致程序性死亡。他们采用酵母双杂交技术
从番茄体内分离到一种新奇的蛋白，这种蛋白可
以和木聚糖酶特异结合，测序结果表明，这种蛋
图 1 SUMO化和脱 SUMO化(Novatchkova 等 2004)
图中的数字表示反应步骤的编号。
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白和动物的一种 SUMO (sentrin/SUMO1)同源，他
们称之为番茄 SUMO (tomato SUMO，T-SUMO)。
在动物中sentrin/SUMO1可以抑制一种肿瘤诱导因
子引起的细胞程序性死亡。当正义表达 T-SUMO
基因时，由木聚糖酶所引起的转基因植株乙烯生
物合成和细胞死亡即可得到阻止，而反义表达 T-
SUMO基因则可以促进这一细胞的死亡过程。
Lois等(2003)的研究表明，超量表达SUM1的
拟南芥根对ABA的抑制作用变得不敏感。与此同
时，某些ABA和胁迫诱导基因(如 RD29a)被上调
表达。这与Kurepa等(2003)报道的胁迫诱导SUMO
化的结果相一致。
Murtas等(2003)的研究表明，SUMO化参与
控制植物的开花时间。拟南芥突变体 esd4 (early
in short days 4)表现出非常明显的早花现象。他
们鉴定 ESD4的基因时，发现它编码一个位于细
胞核内表面的蛋白酶。这个蛋白酶含有一个大于
200个氨基酸残基的片段，此片段与动物及酵母
中处理SUMO前体使之成为成熟SUMO的酶有很
高的同源性。体外试验表明，ESD4也具有处理
SUMO前体的功能，点突变后 ESD4失活。在酵
母中，ESD4还可以从 SUMO化的底物上解离出
SUMO，SUMO可参与再循环。这可能是 ESD4
在体内的主要作用。拟南芥突变体 e s d 4 内的
SUMO与野生型的相比，其游离态较少而结合态
较多。Western分析表明，突变体 esd4中的一些
蛋白质的 SUMO化水平确有所提高。
Kurepa等(2003)的研究表明，在热处理或者
是以H2O2处理后，拟南芥细胞中SUMO结合物的
水平显著提高。这与在动物中观察到的现象相一
致(Saitoh和Hinchey 2000)。Saracco等(2007)进一
步的研究证明，SUMO结合物的积累主要发生在
核中。编码SUMO1和SUMO2的这两个基因在这
个SUMO化过程中起关键作用。采用T-DNA插入
法引起这 2个基因的单独突变，对拟南芥植株的
影响不大，若这 2个基因同时突变，则造成胚致
死(embryonic lethal)，若将 SUMO1基因转化到上
述双突变的合子中，胚可恢复活力。这表明，
SUMO1和SUMO2在胁迫诱导的SUMO化中起关
键作用。
SUMO化也参与植物的冷胁迫反应。Miura等
(2007)用 T-DNA插入法造成 SUMO E3连接酶
(SIZ1)基因突变后，突变的拟南芥植株对冻害和
寒害即很敏感，突变体用 SIZ1的基因转化后，这
一症状即可消失，恢复到野生型状态，说明 SIZ1
是植物适应低温的控制者。此外，最近还发现，
SIZ1还参与拟南芥的磷饥饿反应、水杨酸介导的
信号传递、自身免疫能力和基本的耐热性等生理
生化过程(Miura等 2007；Yoo等 2006；Lee等
2007)。
3 结语
目前，有关植物SUMO的研究中主要集中在
模式植物拟南芥中，并且以 SUMO前体基因、前
体处理、SUMO化和脱 SUMO化过程的研究较为
集中(Colby等2006)，而对SUMO化和脱SUMO化
过程对靶蛋白活性的影响、以及靶蛋白参与植物
生长发育的过程则知之甚少。蛋白质修饰是生物
界普遍而重要的蛋白质活性调节方式。尽管
SUMO修饰在植物中作用的研究还处于起步阶段，
相信随着研究的不断深入，植物体内 SUMO化和
脱 SUMO化过程的功能将会不断得到阐明。
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