全 文 ：植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月 805
与拟南芥春化作用相关的基因及其春化记忆模型
汤青林*，王小佳， 宋明， 李成琼， 张洪
西南大学园艺园林学院， 重庆 400716
Vernalization-Related Genes and Model of Vernalization Memeory in
Arabidopsis Thaliana
TANG Qing-Lin*, WANG Xiao-Jia, SONG Ming, LI Cheng-Qiong, ZHANG Hong
College of Horticulture and Landscape, Southwest University, Chongqing, 400716, China
提要：植物能感应春化并记住这一效应，且通过一系列的信号传导，最终调控开花。文章就拟南芥的春化相关的基因、
春化记忆分子模型、春化记忆与开花调控途径以及与此不同的另一种春化记忆模型和小麦春化记忆分子机制的研究进展
作了介绍。
关键词：春化记忆；开花调控；春化相关基因
收稿 2007-03-26 修定 　2007-07-14
资助 重庆市自然科学基金(CST C，2 00 6 BB1 3 3 7)。
* E-ma il：swutql@1 63 .com；Tel：02 3-6 82 512 74
植物具有随着环境因子的刺激应答而调整自
身发育进程的能力。其中，向开花转变是一个重
要的发育进程。而在许多植物中，这种开花转变
进程与季节变化紧密相关。春化是通过延长低温
处理促进开花的过程,春化后的植物不会立刻开
花，但会使植物茎端分生组织具有开花的潜能。
一旦分生组织受到长时间的低温处理后，它们便
会产生一种稳定的“春化记忆”(La ng 1 9 6 5；
Wellensiek 1962，2001；Boss等 2004；Putterill
等 2004)，并为开花作好准备，当气温变暖才会
开花。
春化研究中还有许多疑问：如植物怎样记忆
长期的低温处理？为什么短时间低温不产生春化效
应而长时间低温则可以？春化稳定记忆的基础是什
么？春化记忆怎样调控开花时间？近来，拟南芥
春化路径的遗传和分子机制的研究，以及这些途
径中一些春化相关基因的鉴定所取得的结果，为
回答这些问题提供了一些有益的启示。
1 春化相关基因
在拟南芥中，至少有以下几个基因与春化记
忆有关：FR I、FL C、VR N1、VRN 2、VI N3。
1.1 FRI与 FLC Napp-Zinn (1979)的研究表明：
在一些冬性和夏性的拟南芥杂交种中，冬性习惯
受单显性基因控制，命名为 FRIGIDA (FRI)。接
下来的几组研究表明 FRI在许多品系中都有控制
冬性的特征(Lee 等 1993；Clarke 和 Dean 1994)。
对自然界的多个品种研究表明，FLOWERING
LOCUS C (FLC)对FRI控制冬性特征是必须的(Lee
等 1994；Koornneef 等 1994) 。
FLC的克隆为探明拟南芥春化的分子特征提
供了依据(Michaels 和 Amasino 1999；Sheldon 等
1999)。FLC是一个开花抑制基因，显性等位基
因 FRI的存在会加强 FLC对开花的抑制作用。春
化通过抑制 FLC表达，克服 FRI 的作用，从而
促进开花。FLC在活跃区域起主导表达作用，例
如茎尖和根尖分生组织，均是低温处理的感知位
点和获得春化状态的部位(Clarke 和Dean 1994)。
春化的关键作用在于抑制了 FLC的表达。
绝大多数冬性作物在开花之前都需要经历长
时间的低温(即春化)，而夏性作物的开花则不需
要春化。一年生夏性作物中的 fri隐性基因，通
常是由于 F R I 显性基因功能缺失突变所致
(Johanson等 2000)。但近年来的研究表明：某些
夏性类型包含一个活跃的 FRI等位基因，以及一
个 FLC等位基因(Michaels 等 2003；Thomashow
2001)。因此，FLC等位基因并不只是受 FRI一
个基因调节(Thomashow 2001；Gazzani 等 2003)。
在拟南芥中，存在 FRI 相似的基因，至少还有
FRI-LIKE1(FRL1)，它也是 FRI向上调节 FLC所
需的(Michaels 等 2004)。FRI和 FRL1之间有着
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复杂的关系。那么，FRI和FRL1是怎样提高FLC
的mRNA水平的呢？ FRI和FRL1编码哪些特殊蛋
白质呢？这都需要进一步研究。
1.2 VRN1、VRN2和 VIN3 拟南芥的 2个春化相
关基因，VERNALIZATION1 (VRN1) 和 VERNAL-
IZATION (VRN2)是组成型表达的。VRN1编码 1
个含有341个氨基酸残基的DNA结合蛋白(Levy 等
2002)，VRN2则编码 1个包含 445个氨基酸残基
的锌指蛋白(Bastow 等 2004)。Gendall 等 (2001)
和 Levy 等 (2002)研究 vrn1和 vrn2突变体和野生
型时发现：突变体和野生拟南芥的 FLC基因在春
化时都受到抑制。但当春化植株返回到温暖条件
下后，vrn1和 vrn2突变体中FLC的抑制状态被解
除，而野生型仍保持稳定的 FLC抑制状态。因
此认为，可能还有其他相关基因参与春化作用并
抑制 FLC的表达，而 VRN1和 VRN2只是起维持
春化状态稳定的作用。究竟还有什么基因参与
FLC的最初抑制作用尚待探讨。
Sung 和 Amasino (2004)的工作对 VERNAL-
IZATION INSENSITIVE3 (VIN3)的鉴定给此问题提
供了答案。他们认为，VIN 3 编码 1 个 PLANT
HOMEODOMAIN (PHD)锌指蛋白。PHD-finger被
认为是与蛋白质的相互作用有关。在 vin3突变体
中，即使长期的低温诱导，也不会抑制 FLC的表
达。在野生型植株中，只有足够长时间的低温处
理才能诱导VIN3的表达。随着VIN3的诱导，FLC
就被抑制。有研究表明：在低温下，VIN3在春
化初期就参与抑制FLC表达的作用。VIN3的诱导
主要出现在茎和根的顶端分生组织。这是春化冷
感知和 FLC抑制的位点。
1.3 PAF1复合物 FLC表达控制机制的研究有利
于调控植物的开花时间。最近，在拟南芥突变体
筛选过程中，发现还有一些除了 FRI和 FRL1之
外能对 FLC起正调控作用的基因(Zhang 2003；
Zhang和 van Nocker 2002；Noh和 Amasino
2 00 3 )：PIE 1、E LF7、E LF8、E FS、V IP3、
VIP4。这些基因能够提高 FLC的表达水平。在
一年生的冬性拟南芥中，ELF7、ELF8和 VIP4
的存在需经春化处理才能开花，如果这些基因发
生突变，植株则由需要春化作用的晚花类型转变
为对春化作用没有要求的早花类型。E L F 7 和
ELF8的功能是协同 FRI 共同促进 FLC的转录，
ELF7、ELF8和 VIP4在拟南芥中为单拷贝，所
编码的蛋白质分别与酵母的 PA F1 复合物成分
PAF1、CTR9和 LEO1同源，据此可以推测拟南
芥中 ELF7、ELF8和 VIP4对 FLC的促进作用是
通过形成PAF1复合物而实现的(He等2004)。EFS
也是一个晚花控制基因，它与酵母 PAF1复合物
结合因子 SET1同源，EFS与 PAF1复合物协同作
用促进 FLC的表达。因此认为一年生冬性拟南芥
在开花之前，必须经过春化作用来抑制 FLC的表
达(He和Amasino 等 2005)。
2 春化记忆模型
2.1 春化记忆分子模型 拟南芥 VIN3、VRN1和
VRN2基因如何在春化过程中抑制 FLC的表达？
VRN1编码 1个Myb相关的DNA锚定蛋白；
但是 VRN2 却编码 1个 poly-comb组蛋白，它和
果蝇的 SUPPRESSOR OF ZESTE-12 (Su[z]12)相
似。在哺乳动物中，S u ( z ) 1 2 类似物是 P R C 2
(polycomb repressor comples 2)的 1个组分，它具
有组蛋白转甲基化酶活性(Kuzmichev 等 2002)。
PRC2也含有Zeste[E(z)]增强子，拟南芥中至少有
3个 E(z)类似物(Reyes 等 2002)。这类聚合梳子组
合基因引起稳定的基因抑制，这一抑制作用受到
一系列的组蛋白改变的促进(Grewal 和 Moazed
2003)。因此认为，可能 VRN1、VRN2、VIN3
参与 FLC染色质重构。事实上，用 vin3、vrn2
和 vrn1突变体的染色质免疫沉淀(ChIP)检验的结
果表明，春化导致一系列的染色质改变(图 1)。
在春化过程中，FLC染色质特异区的乙酰化
水平下降，这是随着组蛋白H3的Lys9和Lys27的
甲基化而发生的。在 vin3中，没有发现调节春化
的组蛋白改变，这暗示：在春化过程中，VIN3
是一个染色质改变的决定因素。在 vrn1和 vrn2突
变体中，大量的乙酰化作用(FLC的抑制)在春化
过程中被发现，但是，大量的乙酰化作用和 FLC
的抑制在温度回暖后并不维持稳定。而且，在
vrn2突变体中，没有组蛋白甲基化作用，只有组
蛋白H3的Lys27甲基化在 vrn1中曾经观察到。这
些结果表明这样一个模型：通过乙酰化作用，
VIN3与FLC的最初抑制有关。FLC染色质乙酰化
状态为VRN1和VRN2相关的组蛋白的改变创造了
植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月 807
一个合适的环境，VRN1和VRN2对FLC起着稳定
的抑制的作用。在动物中，组蛋白H3的 Lys9甲
基化被认为是通过HETEROCHROMATIN PRO-
T E I N 1 ( H P 1 ) 促进稳定的异染色质形成的
(Kuzmichev等 2002；Reyes 等 2002；Schultz 等
2002)。HP1在加入植物常染色质中的抑制作用近
来也有报道(Kotake等 2003)。因此，春化触发了
一系列的组蛋白改变，最终导致稳定的异染色质
处于抑制状态。
为深入探讨低温是怎样抑制拟南芥FLC表达
的，Greb等(2007)对突变体进行了研究，发现了
1个 PHD的锌指蛋白和VIN3的同系物，即 VER-
NALIZATION5 (VRN5)。从而暗示：在延长低温
处理后诱导染色体改变、组蛋白脱乙酰化、H3-
L27三甲基化的过程中，需要 1个 VRN5和 VIN3
组成的二聚物异构体，它会抑制 FLC的表达。他
们的双突变和 FLC混合表达试验结果，也表明
VRN5在 FLC的抑制中起作用。
2.2 春化记忆的其他模型 现在有许多关于春化机
制的研究都是以拟南芥作为模式植物，这些研究
表明春化促进开花是通过对开花抑制基因 FLC的
抑制完成的。FLC受抑制的机制与一系列的 FLC
染色质改变有关，并最终导致稳定的抑制状态。
但不同物种，春化的机制可能有异。近来的研究
发现，小麦的春化途径并不与 FLC有关(Yan 等
2003)。
小麦春化记忆与 VRN1和 VRN2有关，它们
与拟南芥中的2个春化相关基因有着相同命名但彼
图 1 拟南芥春化记忆分子模型(Sung 和 Amasino 2004，略有改动)
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此之间没有关系。小麦的 VRN1编码 1个促进开
花的含MADS结构域的蛋白(Yan 等 2003)。在许
多冬小麦品种中，VRN1受低温诱导(de la Esperón
和 Sapienza 2003；Danyluk 等 2003；Murai 等
2003；Trevaskis 等 2003)。VRN2是 1个 VRN1
的抑制子，小麦VRN2编码 1个具有锌指结构域
的蛋白，VRN2的表达受春化抑制。
虽然在氨基酸水平上没有相关性，但小麦
VRN2和拟南芥 FLC的作用相似：两基因都参与
开花抑制，并都受春化的抑制。在小麦中，
VRN2抑制 VRN1，在拟南芥中，FLC抑制开花
促进因子 SOC1和 FT，SOC1和 FT也可受光周期
调节。S OC 1 和 FT 激活 L EA FY 和 A P1 基因，
LEAFY和 AP1促进开花分裂组织的形成。据此认
为，FLC间接抑制与开花分裂组织形成相关的基
因。小麦的VRN1(与拟南芥的AP1相似)是否起开
花分裂组织基因的作用或者更上游的 SOC1的作
用，对此还不清楚。VRN2是直接还是间接抑制
V R N 1 呢，这也不清楚。
大麦和小麦均有1个与春化基因VRN3完全连
锁的基因，此基因的功能与拟南芥的FT相似，它
们分别为HvFT和 TaFT。叶中的HvFT和 TaFT均
会激发开花促进因子的信号转导。在小麦中，显
性的 VRN3与 TaFT启动子中激发元件的插入有
关；而在大麦中，HvFT第 1内含子的突变可区
分植物 VRN3等位基因的显隐性(Yan 等 2006)。
3 春化记忆与开花调控途径
植物开花时间的决定因素主要包括光照(例如
日照长度、日照强度)和温度等外在环境以及植物
生长状态和发育阶段等内在条件。拟南芥主要有
四条途径促进开花(图 2) ：春化途径和自主(或自
发)途径都是通过抑制 FLC的表达，从而解除对
SOC1基因的抑制，进而促进开花； 赤霉素途径
通过促进 SOC1和 LEAFY基因的表达从而促进开
花；光周期途径是通过促进 CO表达进而促进开
花(彭凌涛 2006)。此外，在拟南芥中，PAF1复
合物还会通过促进 FLC的表达进而抑制开花。
这些途径组合起来会触发其下游基因 SUP-
PRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS1
(SOC1)和 FT (Boss等 2004；Putterill等 2004)，开
花时间整合子 SOC1和FT的激活进而会激活开花
相关基因 L E A FY 和 A P E T A L A 1，L E A F Y 和
APETALA1会促使花芽原基产生。
不同拟南芥的自然开花时间不同。冬性类型
(不经春化的晚花类型)与快速开花类型(早花类型)
受等位基因 FRIGIDA (FRI)和 FLOWERING LO-
CUS C (FLC)的变化所决定(Johanson 等 2000；
Michaels 等 2003；Gazzani 等 2003)。冬性类型
有显性等位基因 FRI和 FLC，然而快速开花类型
有功能缺失的隐性等位基因 fri或者 flc。FLC编
码1种MADS转录因子，它阻止开花转录(Michaels
和 Amasino 1999；Sheldon 等 1999)，并在一定
程度上抑制开花时间整合子 SOC1和 FT的表达
(Hepworth等 2002)。有人在筛选拟南芥晚花突变
体中发现，拟南芥还具有光周期途径和自主开花
途径(Koornneef等 1991)。自主途径中的基因在开
花中是抑制 FLC的表达的(Michaels 和 Amasino
2001)。许多夏性一年生植物类型之所以不经过春
化而很早开花，是因为其缺失 FRI等位基因，自
主途径中的 FLC维持在一个低水平(Michaels 和
Amasino 2001)。在冬性一年生植物类型中，FRI
阻止自主途径对 F L C 的抑制作用。因此认为，
FLC是受春化、FRI、自主开花途径调节的交汇
点(图 2 )。
近年来，在早花突变体筛选过程中发现拟南
芥中存在 FLC正调节因子。这些调节因子能够提
图 2 拟南芥中调节开花时间的途径
(Yuehui 等 2005，略有改动)
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高FLC的表达水平。这类基因有PHOTOPERIOD-
INDEPENDENTEARLYFLOWERING1 (PIE1) (Noh
和Amasino 2003)，VERNALIZATIONINDEPEN-
DENCE3 (VIP3) (Zhang 2003)，VIP4 (Zhang和
van Nocker 2002)、FRI LIKE1 (FRL1) (Bastow等
2004)。
FLC抑制子和激活子的特性表明，这些调节
蛋白参与FLC染色质的共价改变(He等 2003)。例
如特异组蛋白残基的乙酰化和甲基化等染色质改
变，通常称为“组蛋白编码”( I i zuka 和 S mi t h
2003；Turner 2002)。染色质环境的改变可改变
植物的生育进程。
4 展望
总的说来，迄今人们从分子水平上认识春化
进程的知识甚少。实际上，如果春化途径严格的
定义为是感知延长的低温处理，并将低温刺激信
号传给下游的目标基因，那么春化途径中的各种
元件还不是完全清楚的。VIN3是拟南芥春化途径
的上游基因， FLC位于 VIN3下游。而 VRN2是
小麦春化途径的上游基因(Yan等 2004)。因此认
为，拟南芥和小麦可能有不同的上游春化途径。
但是，就像在拟南芥中 VIN3是 FLC的上游基因
一样，很可能在小麦当中有 1 个类似于拟南芥
VIN3的基因作用于小麦 VRN2的上游。但至今人
们对这个感知低温刺激和传递刺激信号的春化系统
还不清楚。
尽管目前人们对春化的分子机制有了一定的
认识，但是，植物在春化过程中用于感知低温刺
激时间长短的机制是什么。例如，植物怎样区别
几天的低温刺激和几周的低温刺激？与低温刺激感
应相关的是拟南芥中 VIN3的表达。VIN3只有在
经过几周的低温诱导后才能表达。当植物转到温
暖环境中时，VIN3的mRNA即检测不到(例如，
VIN3不像 FLC一样，会经历一个稳定的、外成
性的基因表达转换)。
有关植物怎样感知低温刺激时间长短的详细
机制也未弄清楚。春化的低温传感器是什么？在
单纯的冷诱导中，钙离子通道可通过改变钙离子
的流量来传导冷信号(Story 等 2003)。但是，钙
离子通道可能不会参与感知低温刺激时间长短的功
能，因为细胞会重新调整离子流量。有人推测：
春化模型应该是在延长低温处理过程中，一些因
子减少或增加得非常缓慢，直到一定的时间后，
才能累积到一定量，从而促进开花。但这只是一
种假设，实际上，春化过程中感知低温时间长短
的分子机制研究将是一个非常有前景的课题。另
外，既然有了解释拟南芥延长低温抑制 FLC的基
础知识，那么，低温又是如何诱导VIN3表达的？
探索 VIN3、VRN1和 VRN2蛋白复合体的特性并
用来解释植物细胞记忆生化和分子机制也是一个非
常有意义的课题。
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