全 文 ：作物学报 ACTA AGRONOMICA SINICA 2013, 39(12): 2177−2182 http://zwxb.chinacrops.org/
ISSN 0496-3490; CODEN TSHPA9 E-mail: xbzw@chinajournal.net.cn

本研究由国家转基因生物新品种培育科技重大专项(2011ZX08003-004)，国家科技支撑计划项目(2013BAD01B02)和国家自然科学基金
项目(U1138304)资助。
* 通讯作者(Corresponding authors): 黎裕, E-mail: liyu03@caas.cn; 王天宇, E-mail: wangtianyu@263.net
第一作者联系方式: E-mail: lumin.sdau@gmail.com
Received(收稿日期): 2013-03-27; Accepted(接受日期): 2013-06-24; Published online(网络出版日期): 2013-08-12.
URL: http://www.cnki.net/kcms/detail/11.1809.S.20130812.1751.019.html
DOI: 10.3724/SP.J.1006.2013.02177
玉米胁迫诱导表达基因 ZmSNAC1的功能分析
卢 敏 张登峰 石云素 宋燕春 黎 裕* 王天宇*
中国农业科学院作物科学研究所 / 农作物基因资源与基因改良国家重大科学工程, 北京 100081
摘 要: NAC 转录因子是具有多种生物功能的植物特异转录调控因子, 在植物生长发育、器官建成、激素调节和抵
抗逆境等方面发挥着重要的作用。我们已分离得到一个受干旱、盐、冷等非生物逆境胁迫和植物激素 ABA诱导显著
上调表达的玉米 NAC 家族成员 ZmSNAC1, 过表达转基因株系在苗期的耐脱水能力较野生型株系明显提高。在此基
础上, 本研究进一步对 ZmSNAC1过表达转基因株系在植株生殖生长发育时期的抗旱性和耐盐性进行功能鉴定。结果
表明, 在干旱胁迫条件下, 野生型株系相比转基因株系较存活率提高 50%~52%, 相对电导率降低 17%~21%, 叶绿素
含量提高 36%~47%, 脯氨酸含量提高了 17%~23%; 在 300 mmol L−1 NaCl 胁迫条件下, 转基因株系的存活率提高
36~40%。ZmSNAC1可能作为一个正向调控因子在逆境胁迫信号转导过程中发挥重要作用。
关键词: ZmSNAC1; 逆境胁迫抗性; 玉米
Overexpression of a Stress Induced Maize NAC Transcription Factor Gene,
ZmSNAC1, Improved Drought and Salt Tolerance in Arabidopsis
LU Min, ZHANG Deng-Feng, SHI Yun-Su, SONG Yan-Chun, LI Yu*, and WANG Tian-Yu*
Institute of Crop Science, Chinese Academy of Agricultural Sciences / National Key Facility for Crop Gene Resources and Genetic Improvement,
Beijing 100081, China
Abstract: NAC proteins, which are important regulatory factors, have received much attention for their biological functions in
abiotic stress adaptations and tolerances, as well as in the plant metabolic processes under biotic stress and in development. Pre-
viously, we have isolated a stress-induced NAC gene, designed ZmSNAC1, from the maize inbred line “CN165” and found that
overexpression of ZmSNAC1 led to enhanced tolerance to dehydration at seedling stage. In this study, the functions of ZmSNAC1
were further characterized under drought and salt stresses at reproductive stage. The results indicate that overexpression of
ZmSNAC1 in Arabidopsis conferred enhanced drought and salt tolerance, showing an improved survival percentage and physio-
logical changes, such as the reduced electrolyte leakage and higher chlorophyll content in the transgenic plants. These results in-
dicated that ZmSNAC1 may function as a positive regulator in multiple pathways of signal transduction under abiotic stress and
have potential utilization in transgenic breeding for improving stress tolerance in crops.
Keywords: ZmSNAC1; Tolerance to abiotic stress; Maize
干旱、盐碱等非生物逆境胁迫时常严重影响植
物的正常生长发育, 也是导致农作物减产的重要环
境因素[1]。植物在长期的进化过程中, 在分子、细胞
和生理生化水平上均已形成应对外界不良环境的一
系列应答机制[2]。研究表明, 相对于单一功能基因,
起承上启下作用的转录因子在应答非生物逆境胁迫
过程中发挥着更为重要的作用[3]。过表达一些转录
因子基因能通过调控众多胁迫相关基因的表达来提
高植物的抗逆性[4-6]。因此, 深入解析与抗逆相关的
转录因子的生物学功能及其作用机制, 将有助于更
加深入地阐释植物抗逆机制, 为作物抗逆性分子育
种奠定基础。
NAC 的命名来自矮牵牛 NAM (NO APICAL
MERIST EM)、拟南芥 ATAF1/2和 CUC2基因的首字
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母, 它是近年来发现的植物中所特有的一类转录调
控因子[7-8]。该家族基因所编码的蛋白质在 N端有一
个约 150 个氨基酸左右的保守序列, 将此类的保守
结构域命名为 NAC 结构域(包含一个功能性的核酸
定位信号和约 60个氨基酸组成的 DNA结合域), 又
可划分为 5 个子结构域(A~E), 其中子结构域 A、C
和 D高度保守, B和 E保守性不强; C末端则被认为
是具有高度多样性的转录激活区域, 其共同特征是
富含丝氨酸、苏氨酸、脯氨酸和谷氨酸以及酸性氨
基酸[9]。NAC 家族成员广泛存在于植物中, 水稻和
拟南芥中至少分别存在 151和 117个NAC家族成员,
另外, 葡萄有 79个、杨树有 163个、大豆和烟草各
有 152个家族员[10-11]。
NAC家族成员除参与植物生长发育、激素调节
等重要生理过程之外, 许多成员还参与植物非生物
和生物胁迫应答, 在植物对外界的适应过程中发挥
重要作用 [1]。全基因组转录谱分析表明 , 约 20%~
25% NAC基因在胁迫应答过程中发挥重要作用[10]。
例如, 拟南芥中NTL4基因与干旱诱导下叶片衰老和
活性氧的产生有关, 其突变株系 ntl4的叶片衰老得以
延缓且其突变植株的抗旱能力显著提高 [12]。水稻
ONAC045 基因受干旱、盐和冷胁迫诱导表达上调,
ONAC045 过表达转基因水稻显著提高抗旱和耐盐
性[13]。OsNAC5基因编码的蛋白是 ABA依赖型信号
通路上的一个重要转录调控因子 , 在提高植物抗
旱、耐盐性和应答生物逆境胁迫过程性中均发挥着
重要作用[14]。大豆中存在两个受干旱、盐、冷和 ABA
诱导表达上调的 NAC 家族成员, 分别是 GmNAC20
和 GmNAC11, 其过表达转基因株系通过调控 DREBs
和其他胁迫相关基因来控制侧根发育, 从而提高植
株的耐盐性[15]。
目前在模式植物如拟南芥和水稻中的NAC基因
与植物抗逆性关系研究方面已经取得了重要进展 ,
但是在玉米中与逆境胁迫相关的NAC基因的研究还
报道较少。之前本实验室从玉米自交系“CN165”中
分离到了一个受干旱、盐、冷和ABA诱导表达上调
的玉米NAC家族成员ZmSNAC1, 过表达ZmSNAC1
能显著提高转基因株系在苗期的耐脱水性[16], 但其
在生殖生长发育时期(拟南芥生长约35 d, 开始抽薹)
的抗逆性尚不清楚。本研究进一步对ZmSNAC1过表
达转基因株系在生殖生长发育时期的抗旱和耐盐性
进行了功能验证, 证实ZmSNAC1在植物应答非生物
逆境胁迫与提高植物抗逆性中发挥着重要作用。
1 材料与方法
1.1 ZmSNAC1-pCAMBIA3301 重组载体构建和
转基因植株的获得
设计带有酶切位点的引物ZmSNAC1-Nco I-FP:
5′-TTTCCATGGGTCTGCCGATGAG-3′和ZmSNAC1-
BstE II-RP: 5′-TTTGGTGACCCAGCTCAGAACTGT
CCCAAC-3′, 以ZmSNAC1-PMD18T载体质粒为模
板, 进行PCR扩增得到ZmSNAC1带有酶切位点的片
段, 扩增程序为95℃ 5 min; 95℃ 40 s, 58℃ 40 s,
72℃ 90 s, 扩增40个循环; 72℃ 10 min。将扩增产物
回收并连接PMD18-T载体后测序, 选取测序正确的
克隆提取质粒 , 采用限制性内切酶 (NEB) Nco I和
BstE II进行分步双酶切 , 并用 T4连接酶连接
ZmSNAC1和pCambia3301双酶切片段 , 得到pCAM
BIA3301-35S::ZmSNAC1植物重组表达载体。
以构建好的植物表达载体转化根癌农杆菌
(Agrobacterium tumefaciens) GV3101, 选取PCR鉴定
阳性的农杆菌菌液 , 采用蘸花法转化拟南芥
(Col-0)。在含有7.5 mg L−1除草剂的MS培养基上筛
选阳性转基因株系, 提取转基因拟南芥DNA进行转
基因株系的分子鉴定, 单株收取T1代种子, 并将其
播于含有7.5 mg L−1除草剂的固体培养基上分离、鉴
定, 单株收种, 之后继续按照同样方法基于抗除草
剂表现筛选出T3代转基因纯合株系。
1.2 ZmSNAC1 过表达转基因株系抗旱性和耐盐
性鉴定
用0.5%次氯酸钠和75%乙醇对转基因株系种子
和野生型拟南芥种子灭菌, 经无菌水反复冲洗后将
其播于MS固体培养基上, 并于温室内培养; 之后将
MS培养基上生长7 d的转基因株系和野生型幼苗移
到含有蛭石∶营养土=1︰1的培养钵中 , 温室内正
常生长条件下(16 h光照/8 h黑暗, 22℃)培育3周, 之
后停止浇水; 2周后开始观察植株的抗逆表型并统计
转基因型和野生型株系的存活率。用300 mmol L−1
NaCl同时浇灌正常条件下培育3周的转基因株系和
野生型株系, 每隔2 d重复浇灌一次, 2周后统计植株
存活率并拍照, 以鉴定ZmSNAC1过表达转基因株系
的耐盐性。以拟南芥仍然能够保持生长、植株叶片
和花序没有萎蔫死亡的定为存活植株; 叶片和花序
萎蔫、枯竭死亡的则被认定为死亡植株。每个处理
20个植株, 设置3个重复。
1.3 ZmSNAC1转基因拟南芥生理指标测定
1.3.1 相对电导率测定 取受到干旱胁迫处理的
转基因株系和野生型拟南芥株系, 选大小均等的叶
第 12期 卢 敏等: 玉米胁迫诱导表达基因 ZmSNAC1的功能分析 2179


片用去离子水振荡冲洗2~3次 , 再用洁净的滤纸吸
干叶片表面水分, 将其剪成适宜大小的叶块(尽量避开
叶片主脉), 快速称取叶片鲜重后分别置装有15 mL
去离子水的试管中, 将试管放入真空干燥箱用真空
泵抽气20 min至叶片透明且沉入水下, 然后将试管
室温下放置1 h, 期间多次震荡试管, 1 h后测定其初始
电导值S1并记录空白电导值, 然后沸水浴加热15 min,
冷却至室温, 摇匀后测定终电导值S2, 计算叶片相
对电导率值, 设置3次重复。
1.3.2 叶绿素含量测定 取转基因株系和野生型
株系待测叶片, 将其剪碎成适宜大小后放入95%的
乙醇溶液, 黑暗中浸泡24 h。用日本岛津公司生产
UV-160A紫外分光光度计 , 以95%乙醇提取剂为对
照, 分别于649 nm和665 nm波长下比色, 计算叶绿
素含量。Ca = 13.95 D665 − 6.88 D649, Cb = 24.96 D649 −
7.32D665, C = Ca + Cb (Ca为叶绿素a的含量; Cb为叶绿
素b的含量; C =总叶绿素含量)。
1.3.3 脯氨酸含量测定 按照Bate等[17]的方法测
定脯氨酸含量。
2 结果与分析
2.1 ZmSNAC1转基因拟南芥抗旱性鉴定
2.1.1 干旱胁迫下植株生长和存活率鉴定 为探
讨ZmSNAC1在植物生殖生长阶段 (拟南芥生长约
35 d开始抽薹)耐旱相关的生物学功能, 比较了该时
期内转基因株系和野生型拟南芥在干旱胁迫条件下
的表型差异。如图1所示, 在停止浇水2周后, 转基因
株系OX-5和OX-7具有相对较好的叶片持绿性和伸
展性; 而野生株系则明显表现叶片严重枯竭萎蔫、
失绿、花序萎蔫和植株生长停滞。对于干旱胁迫2
周后的植株存活率, 2个转基因拟南芥株系OX-5和
OX-7分别为80%和78%, 而野生型拟南芥株系仅为
28%, 转基因株系较野生型株系提高了50%~52%。

图 1 ZmSNAC1过表达转基因株系与野生型拟南芥在干旱胁迫处理下的表型与存活率统计
Fig. 1 Performance of ZmSNAC1 transgenic plants under drought stress and quantitative analysis of the survival rates
左图为温室内, 自然干旱处理2周后转基因与野生型拟南芥的表型。OX-5和OX-7: ZmSNAC1过表达转基因株系, WT: 野生型株系。
t 测验进行差异显著性分析, 星号 表示野生型和转基因之间差异为显著(** P < 0.01)。
The photograph represent the performance of transgenic line OX-5, transgenic line OX-7 and WT in greenhouse after 2-week drought treatment.
OX-5 and OX-7: ZmSNAC1 transgenic plants over-expressed ZmSNAC1. ** represents significantly difference between the transgenic line
and the wild-type at P<0.05 by student’s t-test.
2.1.2 干旱胁迫下相关生理指标鉴定 转基因
株系的抗旱性提高不仅表现在其显著提高的植株存
活率上 , 也表现在胁迫相关生理指标上。如图2所
示, 干旱胁迫条件下转基因株系的相对电导率较野
生型株系降低了17%~21%; 而转基因株系的叶绿素
含量约为1.52~1.66 mg g−1, 较野生型株系提高36%~
47%, 差异均极显著(图3)。
脯氨酸作为一种重要的渗透调节物质来维持植
物体内正常的渗透平衡。逆境胁迫条件下, 植物体
通过调节体内脯氨酸的含量以维持正常的渗透平衡,
在一定程度上缓解胁迫对自身的毒害作用。比较发
现, 干旱胁迫条件下, 转基因植株内游离的脯氨酸
含量较野生型株系提高17%~23% (图4), OX-5和
OX-7两个转基因株系与野生型株系间脯氨酸含量

图 2 干旱胁迫条件下转基因植株与野生型株系的相对电导率
Fig. 2 Relative electric conductivity of the transgenic and the
WT plants under drought stress
OX-5和OX-7: ZmSNAC1过表达转基因株系, WT: 野生型株系。星
号表示野生型和转基因之间差异为显著(** P < 0.01)。
OX-5 and OX-7: ZmSNAC1 transgenic plants over-expressing
ZmSNAC1. ** represents significantly difference between the
transgenic line and the wild-type at P<0.05 by student’s t-test.
2180 作 物 学 报 第 39卷


的差异分别达到极显著和显著水平。
2.2 ZmSNAC1转基因拟南芥耐盐性表型鉴定
在温室中进行转基因株系抗旱性鉴定的同时也对
其进行了植株的耐盐性鉴定。在拟南芥生殖生长发育
时期(拟南芥生长约 35 d, 开始抽薹), 用 300 mmol L−1
NaCl 进行浇灌处理, 2 周后观察转基因和野生型植
株生长情况。结果如图 5 所示, 转基因株系叶片的
持绿性较好, 植株能够维持基本的生长; 而野生型
株系则表现叶片干枯、卷曲、失绿、植株生长受到

图 3 干旱胁迫条件下转基因植株与野生型株系的叶绿素含量
Fig. 3 Chlorophyll content of the transgenic and the WT
plants under drought stress
OX-5和OX-7: ZmSNAC1过表达转基因株系, WT: 野生型株系。星号
表示野生型和转基因之间差异为显著(** P < 0.01)。
OX-5 and OX-7: ZmSNAC1 transgenic plants over-expressing
ZmSNAC1. ** represents significantly difference between the
transgenic line and the wild-type at P<0.05 by student’s t-test.
明显抑制。统计结果显示, 野生型拟南芥株系的存
活率仅为 34%, 而转基因株系 OX-5和 OX-7的存活
率分别为 74%和 70%, 转基因株系的存活率显著高
于对照株系, 表明过表达 ZmSNAC1基因提高了生殖
生长阶段转基因拟南芥的耐盐性。

图 4 干旱胁迫对转基因植株与野生型株系脯氨酸含量的影响
Fig. 4 Effects of drought stress on proline content in the
transgenic and the WT plants
自然干旱处理1周后野生型拟南芥及转基因株系体内脯氨酸含量
的统计结果。OX-5和OX-7: ZmSNAC1过表达转基因株系, WT: 野
生型株系。星号表示野生型和转基因之间差异为显著(* P < 0.05,
** P < 0.01)。
The columns represent the relative proline content of the WT and
the transgenic lines after 1-week drought treatment. OX-5 and
OX-7: ZmSNAC1 transgenic plants over-expressing ZmSNAC1. *
and ** represent significantly difference between the transgenic line
and the wild-type wild-type at P<0.05 and 0.01 levels, respectively.

图 5 ZmSNAC1过表达转基因株系与野生型拟南芥在 300 mmol L−1 NaCl处理下的表型与存活率统计
Fig. 5 Phenotype of the WT and the ZmSNAC1 transgenic lines under salt stress and quantitative analysis of the survival rates
左图为温室内, 用含有300 mmol L−1 NaCl溶液处理野生型拟南芥及转基因株系2周后的生长情况。OX-5和OX-7: ZmSNAC1过表达转基
因株系, WT: 野生型株系。
The photograph represents the growth of transgenic line OX-5, transgenic line OX-7 and WT in greenhouse after treated by 300 mmol L−1
NaCl solution for 2 weeks. OX-5 and OX-7: transgenic plants over-expressing ZmSNAC1, WT: wild-type plants.

3 讨论
在逆境胁迫信号调控网络中, 转录因子作为分
子开关通过与顺式作用元件结合来调控胁迫相关基
因的表达。NAC类转录因子是植物中最大的转录因
子家族之一, 它在植物生长发育、形态建成和抗逆
等方面发挥着重要作用。此前研究发现ZmSNAC1基
因在转录水平上受干旱、盐和冷等非生物逆境胁迫
和植物激素ABA、SA诱导; 将MS培养基上生长3周
的ZmSNAC1过表达转基因型和野生型幼苗脱水处理,
发现转基因株系通过降低离体叶片失水速率来提高
其自身耐脱水性[16]。本文进一步探讨了ZmSNAC1过
第 12期 卢 敏等: 玉米胁迫诱导表达基因 ZmSNAC1的功能分析 2181


表达转基因株系在生殖生长阶段(拟南芥生长约35 d,
开始抽薹)的抗逆性, 结果表明该基因的过量表达可
以显著提高转基因株系的抗旱和耐盐性。
逆境胁迫条件下, 植物细胞内的渗透调节物质
和保护性大分子物质积累, 起维持细胞膨压、保持
细胞内水分的重要作用。脯氨酸作为一种亲水性的
渗透调节物质在植物抗逆过程中起着稳定蛋白质特
性、改善细胞膜和其他高分子物质的水环境, 增强
细胞结构的稳定性等作用[18], 前人研究发现抗旱植
物体内游离脯氨酸含量显著高于不抗旱品种。在本
研究发现干旱胁迫条件下, ZmSNAC1过表达转基因
株系体内脯氨酸含量显著高于野生型株系, 脯氨酸
的迅速积累有利于转基因株系抵御外界不良 环境。
质膜是水分胁迫的原初反应位点, 干旱胁迫条
件下原生质膜组成和结构均发生明显变化, 且胁迫
程度强弱与电解质渗漏的多少紧密相关。本研究结
果显示ZmSNAC1过表达转基因株系叶片相对电导率
较野生型植株显著降低, 这说明转基因株系细胞膜
受逆境胁迫损伤程度较小。由此推测, ZmNAC1基因
可能通过与一些与胁迫相关的基因启动子区域内特
定的DNA序列相结合来激活或抑制相关基因的表达,
这些胁迫应答基因可能包括一些脯氨酸合成酶基因
和膜损伤相关蛋白基因, 以促进植株体内渗透调节
物质如脯氨酸和一些保护性蛋白的合成, 从而维持
细胞的稳定性和细胞结构的完整性, 最终提高转基
因株系的抗逆性。但ZmSNAC1的具体作用和调控机
制还有待进一步研究。
基于基因序列的一致性可以将NAC家族成员划
分为不同的亚家族, 而基因结构和进化上的相对保
守预示着同一亚家族内基因的功能具有相似性。与
之前报道的ATAF亚家族相类似, OsNAC3亚家族同
样被认为是与逆境胁迫应答紧密相关的[9,19-20]。例如,
水稻OsNAC3亚家族的SNAC1基因受非生物逆境胁
迫和ABA诱导, 当SNAC1水稻过表达转基因株系花
期受到严重干旱胁迫时籽粒产量明显高于野生型株
系 [4]。进化分析结果表明, 玉米ZmSNAC1基因是逆
境胁迫相关亚家族OsNAC3的一个成员 [16], 且该基
因受非生物逆境胁迫和ABA胁迫诱导表达上调。对
其抗逆生物学功能研究发现, 该基因的过量表达可
以提高转基因植株在苗期和生殖生长发育时期的抗
逆性, 表明ZmSNAC1基因作为ABA依赖型信号通路
内的调节因子, 参与逆境胁迫信号在体内的传递。
由此可见, ZmSNAC1能够在拟南芥的信号传导途径
中发挥相似的调控作用, 进而推测其在玉米响应逆
境胁迫的信号传导途径中应该也存在类似的机制以
确保信号分子迅速而高效的传递。
4 结论
玉米 ZmSNAC1 基因作为与逆境胁迫应答相关
的OsNAC3亚家族成员, 过表达 ZmSNAC1显著地提
高转基因株系在生殖生长发育时期的抗旱性和耐盐
性, 其增强的抗逆性不仅表现在显著提高的植株存
活率上, 还通过对转基因株系和野生型株系相关生
理指标的检测得以证实。说明该基因在植物应答干
旱和盐等非生物逆境胁迫过程中发挥重要作用。
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