全 文 ：作物学报 ACTA AGRONOMICA SINICA 2012, 38(9): 1570−1582 http://www.chinacrops.org/zwxb/
ISSN 0496-3490; CODEN TSHPA9 E-mail: xbzw@chinajournal.net.cn

本研究由国家自然科学基金项目(31171546)和国家转基因生物新品种培育科技重大专项(2011ZX08002-002, 2009ZX08009-083B)资助。
∗ 通讯作者(Corresponding authors): 徐兆师, E-mail: xuzhaoshi@yahoo.com.cn, Tel: 010-82106773; 柴守诚, E-mail: chaishoucheng@126.com,
Tel: 029-87082205
第一作者联系方式: E-mail: zhengweijun@yahoo.com
Received(收稿日期): 2012-02-17; Accepted(接受日期): 2012-04-16; Published online(网络出版日期): 2012-07-03.
URL: http://www.cnki.net/kcms/detail/11.1809.S.20120703.0858.201209.0_019.html
DOI: 10.3724/SP.J.1006.2012.01570
大豆 NF-YB家族全基因组鉴定、分类和表达
郑炜君 1,2 徐兆师 2,* 冯志娟 2 李连城 2 陈 明 2 柴守诚 1,* 马有志 2
1西北农林科技大学农学院, 陕西杨凌 712100; 2中国农业科学院作物科学研究所 / 农作物基因资源与基因改良国家重大科学工程 /
农业部作物遗传育种重点开放实验室, 北京 100081
摘 要: 利用大豆基因组数据库, 通过生物信息学手段, 鉴定大豆 NF-YB 家族基因的全序列、定位和拷贝数, 通过
序列比对进行进化和分类分析。利用大豆高通量 RNA测序数据、NCBI中 UniGene的 EST表达数据进行组织表达谱
分析。结果表明, 大豆基因组中含有 28 个 NF-YB 家族基因, 分布于大豆的 14 条染色体上, 系统进化树分析将其分
成 3类。启动子分析表明, 几乎全部 NF-YB家族基因的启动子区均含有逆境应答反应顺式作用元件。各个发育阶段
中, 多数成员至少在一个组织中表达, 10个差异表达的基因中有 2个在根瘤中特异表达, 2个在根中特异表达, 2个在
根瘤中优势表达, 另外 4个在其他部位优势表达。研究结果促进了 NF-YB家族基因的功能研究与利用。
关键词: NF-YB家族; 全基因组鉴定; 进化; 差异表达; 启动子
Genome-Wide Identification, Classification, and Expression of NF-YB Gene
Family in Soybean
ZHENG Wei-Jun1,2, XU Zhao-Shi2,∗, FENG Zhi-Juan 2, LI Lian-Cheng2, CHEN Ming2, CHAI Shou-Cheng1,*,
and MA You-Zhi2
1 College of Agronomy, Northwest A&F University, Yangling 712100, China; 2 Institute of Crop Sciences, Chinese Academy of Agricultural Sciences
/ National Key Facility for Crop Gene Resources and Genetic Improvement / Key Laboratory of Crop Genetics and Breeding of Ministry of Agricul-
ture, Beijing 100081, China
Abstract: Based on soybean genome database and bioinformatics method, we obtained soybean NF-YB family genes and their
positions on chromosome and duplication information. NF-YB proteins were classified according to their phylogenetic relation-
ship. The soybean RNA-sequencing data from the SoyBase database and EST data from NCBI UniGene were used to analyze the
expression pattern of these genes at different development stages. A total of 28 NF-YB genes were systematically identified from
soybean and classified into three types. They were located on 14 chromosomes and most of them had stress related cis-acting ele-
ments in their promoter regions. Ten differentially expressed genes were found at each developmental stage, and four of them
were highly expressed in different tissues other than root nodules and root. Among other six genes, two were highly expressed in
root nodule, two were specifically expressed in root nodules and two were specifically expressed in root. The results facilitate
functional analysis and utilization of NF-YB genes in crop genetic improvement.
Keywords: NF-YB; Genome-wide identification; Phylogeny; Differential expression; Promoter
CCAAT 盒是广泛存在于真核生物中的顺式作
用元件, 对于调控基因的表达起关键作用[1-2], 近 30%
的真核生物基因的启动子部分含有 CCAAT 盒[3]。最
初命名酵母中与 CCAAT特异结合的杂合四聚体蛋
白为 HAP 复合物 [4]。在酵母中 , HAP 复合体由
HAP2、HAP3、HAP5 及 HAP4 四个亚基组成, 进
一步研究发现在哺乳动物中存在的 HAP 复合体是
由核转录因子 A 亚基(HAP2)、核转录因子 B 亚基
(HAP3)和核转录因子 C亚基(HAP5) 3 个亚基组成
的杂合三聚体蛋白 [5-6]。实验证明核转录因子通过
第 9期 郑炜君等: 大豆 NF-YB家族全基因组鉴定、分类和表达 1571


与靶基因上游的 CCAAT顺式作用元件结合进而调
控靶基因的表达。在酵母和哺乳动物中, 核转录因
子具有调控能量代谢 [7]、应答糖信号 [8]、激活与线
粒体有关的生物合成及协调与细胞周期相关的基
因表达等生物功能[9-10]。植物中也存在核转录因子,
植物核转录因子由多个基因编码构成核转录因子
A 亚基家族(NF-YA), 核转录因子 B 亚基家族(NF-
YB)和核转录因子 C 亚基家族(NF-YC)。在拟南芥
中, NF-YA、NF-YB 和 NF-YC 家族分别包含 10、
13和 13个家族成员[11]。拟南芥 LEAFY COTYLE-
DON1 (LEC1)和 LEAFY COTYLEDON 1 LIKE
(L1L)基因是最早在植物中报道的 NF-YB家族核转
录因子 , 在调控胚发育与胚成熟过程中发挥重要
作用[12-17]。另外, 拟南芥 AtNF-YB2 基因通过激活
FLOWERINGLOCUS (FT)和 SUPPRESSOR OF
OVEREXPRESSION OF CO1(SOC1)基因促进提前
开花 [18-19]。在调控非生物胁迫应答方面 , 发现
AtNF-YB1和 AtNF-YA5基因的过表达可以显著提高
转基因拟南芥的抗旱性[20-21]。其中 AtNF-YA5 被干
旱和 ABA 诱导表达, 在维管束及保卫细胞中特异
表达 , 能够通过降低气孔开度 , 减少水分蒸腾量 ,
以及激活逆境响应基因 , 在干旱条件下维持细胞
正常渗透势 , 通过保持细胞正常生理功能来提高
植物的抗旱性[20]。而 AtNF-YB1基因提高植物耐旱
性的机理还不明确, 基因芯片分析证明, AtNF-YB1
基因是通过一条未知的生理途径提高了转基因拟
南芥的抗旱性[21]。在玉米中过表达 AtNF-YB1的同
源基因 ZmNF-YB2 显著提高了干旱条件下玉米的
产量[21], 表明在不同物种之间 NF-YB 同源基因功
能具有相似性。
大豆是重要的经济与粮食作物, 随着气候的变
化, 干旱正成为影响大豆产量的重要限制因素, 筛
选耐旱候选基因改良大豆是一种有效提高大豆品种
耐旱性的途径。转录因子作为一类重要的抗旱候选
基因已有诸多报道[22-23], 根据最近完成的大豆基因
组测序结果, 预测大豆基因组中至少含有包括核转
录因子家族在内的 63个转录因子家族[24]。分析模式
植物拟南芥 NF-YA、NF-YB、NF-YC三个核转录因
子家族基因的表达模式, 发现不仅核转录因子家族
之间表达模式差异显著, 而且家族内部表达模式也
差异很大[25]。这些基因表达模式的差异暗示着基因
功能的分化, 说明研究不同核转录因子家族的重要
性。本研究利用生物信息学手段, 首次在全基因组
水平上对大豆 NF-YB家族进行分析。系统鉴定了大
豆基因组中的全部 NF-YB家族基因, 从基因组水平
上解析了 NF-YB家族基因的染色体定位、分类与表
达模式, 为进一步研究该家族成员的功能及作物抗
逆分子改良提供了科学依据。
1 材料与方法
1.1 试验材料
大豆(Glycine max)全基因组数据、重复信息和
c D N A 数据均来自大豆最新版本数据库 J G I
Glyma1.0 annotation (http://www.phytozome.net/in-
dex.php), 拟南芥和水稻的序列分别来自 TAIR
(http://arabidopsis.org/)[26]和 TIGR (http://rice.plantbiology.
msu.edu/)[27], 大豆的 EST 数据下载于 NCBI (http://
www.ncbi.nlm.nih.gov/)的 UniGene数据库, RNA-seq
数据下载于 SoyBase (http://www.soybase.org/)。
1.2 NF-YB家族成员识别、保守结构域预测和基
因结构分析
用拟南芥中已经鉴定出的 13个NF-YB家族成
员的全长核苷酸和共同保守域序列逐一对大豆数据
库(http://www.phytozome.net/index.php)进行 tBlastn
(P=0.001), 搜索同源序列, 确定大豆 NF-YB家族成
员数量。为了确保本研究包含大豆基因组中所有的
NF-YB 家族成员, 同时下载来自 PlantTFDB[28]数据
库中 NF-YB 家族基因的核苷酸和氨基酸序列 ,
PlantTFDB 数据库是以各类转录因子的 HMM 模型
对已测序的植物基因组进行 blast进而构建的植物转
录因子数据库。通过 ClustalX 比对 2 个数据来源的
大豆 NF-YB成员核苷酸序列, 手工剔除冗余序列和
无完整读码框的序列, 获得大豆 NF-YB家族基因。
为了进一步明确获得的 NF-YB 家族基因确实属于
NF-YB 基因家族 , 通过 Pfam 在线工具 [29]对获得
NF-YB 家族基因进结构域分析, 保留具有典型 NF-
YB结构域的序列, 最终获得大豆基因组的所有 NF-
YB 家族基因。利用 GSDS 在线工具(http://gsds.cbi.
pku.edu.cn/)[30]制作大豆 NF-YB 家族基因外显子-内
含子结构示意图。
1.3 多序列联配和系统进化树的构建
通过 ClustalX 程序对拟南芥、水稻和大豆
NF-YB 蛋白进行多序列联配分析, 将序列联配结果
使用 MEGA4.1 (http://megasoftware.net/)[31]程序, 及
领接法生成 NF-YB 家族基因的系统进化树, Boot-
strap值设置为 1 000。
1572 作 物 学 报 第 38卷

1.4 NF-YB家族基因的定位
通过 MapInspect[32]程序显示每个基因在染色体
上的位置, 得到各个基因在染色体上的分布状况。
采用 Yang 等[33]的方法, 进行同源基因的判别, 即 2
个基因联配部分序列的长度要覆盖 2 个基因中较长
序列的 80%和联配部分序列的相似性大于 70%。利
用 DNAMAN分析大豆中 NF-YB家族基因中的重复
片段, 并将分析结果标注在染色体上。
1.5 NF-YB家族基因的启动子分析
从大豆基因组数据库中截取大豆 NF-YB 家族
基因成员起始密码子上游 2 000 bp序列作为启动子
区 , 利用植物顺式作用元件数据库 PLACE26.0
(http://www.dna.affrc.go.jp/PLACE/signalscan.html)和
PlantCARE (http://bioinformatics.psb.ugent.be/webtools/
plantcare/html)分析基因的顺式作用元件。
1.6 NF-YB家族基因的表达
从 NCBI 上对每个大豆 NF-YB 家族基因进行
BLAST, 取高相似度的序列(>95%)搜索其 UniGene
的 EST表达数据。14个器官和生长发育的高通量
RNA 测序即 RNA-seq 数据来自 http://www.soybase.
org/网站, 采用 Jian 等 [ 3 4 ]的方法鉴定差异基因。
RNA-seq 数据单位采用每百万读段中来自某基因每
千碱基长度的读段数即 RPKM (reads per kilo bases
per million reads)来表示。表示为: RPKM=基因区读
段计数/(基因长度×测序深度)×109。利用 Cluster3.0
软件对基因表达数据进行聚类分析 , 并利用
TreeView程序显示分析结果。
2 结果与分析
2.1 大豆核 NF-YB家族基因的鉴定与命名
通过 tBLASTN共搜索到 33个大豆NF-YB家族
基因, 从 PlantTFDB数据库中下载到 40个大豆 NF-
YB家族基因, 比对发现通过 tBLASTN找到的 33个
NF-YB 基因都包含在 PlantTFDB 数据库中, 说明
PlantTFDB 数据的完整性。进一步分析发现
PlantTFDB 数据库包含的 40 个 NF-YB 家族基因中
只有 28个基因具有完整的开放阅读框。用 Pfam进
行结构域分析发现这 28 个基因都具有完整的 NF-
YB 结构域。根据基因所在染色体的信息, 对这 28
个基因命名, 从 GmNF-YB1到 GmNF-YB28 (表 1)。
大豆 NF-YB 家族成员中蛋白最长有 226 个氨基酸,
最短的有 82 个氨基酸, 其中等电点范围从 4.35 到
10.20 (表 1)。
2.2 大豆 NF-YB 家族的基因结构及蛋白结构域
分析
对比大豆和拟南芥 NF-YB 家族基因结构显示,
大豆 NF-YB家族具有内含子的基因较少。其中不含
内含子的基因占 46.48%, 含有 1~2个内含子的基因
占 28.57%, 含有 3 个以上内含子的基因占 24.95%
(图 1)。通过 Pfam结构域分析显示, 28个大豆 NF-YB
家族蛋白均含有 NF-YB保守域, 由 4 个 α螺旋与 2
个环区组成。其中, DNA结合域由 α1、L1及部分 α2
组成; NF-YB与 NF-YC互作的保守氨基酸序列覆盖
整个NF-YB保守域, NF-YB与NF-YA互作的保守氨
基酸序列是基序 FIHYLSA (图 2)。大部分 NF-YB结
构域位于大豆 NF-YB 蛋白序列的中间位置(表 1),
与已报道的水稻中的情况一致[35], 说明NF-YB保守
域具有位置保守性, 这种位置保守性可能与 NF-YB
家族蛋白功能有关。
2.3 大豆 NF-YB 家族基因的系统进化分析与分
类
对大豆 28个 NF-YB蛋白与拟南芥和水稻基因
组中全部 NF-YB 蛋白进行多重序列比对和系统进
化分析。分析结果显示, NF-YB家族可以划分为 I、
II、III三类(图 3), 每类家族成员中均含有水稻、拟
南芥和大豆的基因, 推测 NF-YB家族基因的起源应
出现在单、双子叶植物分化之前。此外, 内含子-外
显子结构也可为基因家族系统进化关系的支持提供
证据。具有相同内含子-外显子结构的基因聚类在一
起, 如 GmNF-YB21和 GmNF-YB22, GmNF-YB10和
GmNF-YB24, GmNF-YB6、GmNF-YB8和 GmNF-YB25
分别聚类在一起。内含子-外显子结构在 NF-YB 家
族中起系统发生关系指数的作用。
2.4 大豆 NF-YB家族基因在染色体上的分布
根据基因位置信息绘制了 28 个 NF-YB 家族基
因在大豆染色体上的定位图(图 4)。这些基因分布在
14条大豆染色体上, 其中第 1、第 4、第 13、第 14、
第 16和第 18染色体上不含有大豆NF-YB家族基因,
第 3、第 8、第 9和第 10染色体上都有 3个 NF-YB
家族基因, 其他各染色体上含有 1~2 个 NF-YB 基
因。利用 DNAMAN 对 28 个大豆 NF-YB 家族基因
进行一一比对, 并根据同源基因的判断标准[33]及旁
系同源基因的概念 [36], 发现了 6 对旁系同源基因
(Paralogs)(在图 4 中用直线连接)。它们旁系同源基
因均位于染色体已经发现的片段重复区域 , 推测
NF-YB家族基因的扩增可能由片段重复产生。
第 9期 郑炜君等: 大豆 NF-YB家族全基因组鉴定、分类和表达 1573


表 1 大豆 NF-YB家族基因的基本信息
Table 1 Basic information of NF-YB family genes in soybean
基因
Gene
基因序列号
Gene ID number
氨基酸
Amino acid
等电点
pI
分子量
Molecular mass (kD)
染色体定位
Chromosome
NF-YB 保守域位置
NF-YB domain location
GmNF-YB1 Glyma02g17310 147 5.35 16.67 2 34–129
GmNF-YB2 Glyma02g46970 165 6.52 18.19 2 25–121
GmNF-YB3 Glyma03g18670 181 6.64 20.73 3 17–112
GmNF-YB4 Glyma03g22710 197 10.2 21.65 3 23–86
GmNF-YB5 Glyma03g33490 171 6.52 18.74 3 24–121
GmNF-YB6 Glyma05g07750 157 4.35 17.44 5 11–94
GmNF-YB7 Glyma05g31680 84 6.62 9.58 5 1–81
GmNF-YB8 Glyma06g23240 156 4.38 17.50 6 11–94
GmNF-YB9 Glyma07g37840 89 8.03 10.38 7 1–81
GmNF-YB10 Glyma07g39820 223 6.80 25.18 7 56–152
GmNF-YB11 Glyma08g00330 193 6.96 22.38 8 17–112
GmNF-YB12 Glyma08g14930 82 6.62 9.58 8 1–81
GmNF-YB13 Glyma08g44140 191 6.95 20.34 8 23–118
GmNF-YB14 Glyma09g01650 177 6.96 19.72 9 25–120
GmNF-YB15 Glyma09g05150 126 6.52 14.40 9 17–112
GmNF-YB16 Glyma09g28670 148 9.51 16.96 9 38–80
GmNF-YB17 Glyma10g02480 145 5.98 16.25 10 33–128
GmNF-YB18 Glyma10g05610 162 6.26 17.50 10 29–124
GmNF-YB19 Glyma10g29440 119 8.06 13.57 10 4–99
GmNF-YB20 Glyma11g18190 108 9.02 12.18 11 23–108
GmNF-YB21 Glyma11g18960 161 4.78 17.94 11 5–99
GmNF-YB22 Glyma12g09520 145 6.08 16.36 12 7–99
GmNF-YB23 Glyma15g12570 171 6.63 18.97 15 25–120
GmNF-YB24 Glyma17g00950 226 7.18 25.57 17 49–145
GmNF-YB25 Glyma17g13260 160 4.35 17.66 17 11–94
GmNF-YB26 Glyma19g36220 159 6.78 17.34 19 24–121
GmNF-YB27 Glyma20g00240 168 5.93 19.04 20 4–99
GmNF-YB28 Glyma20g37870 150 8.47 17.02 20 6–99




图 1 大豆 NF-YB家族基因内含子外显子结构
Fig. 1 Intron-exon structures of NF-YB genes in soybean
白色方框代表外显子, 黑色细线代表内含子, 灰色粗线代表两端非翻译区。
The white boxes, black lines and gray lines represent exon, intron, and UTR, respectively.
1574 作 物 学 报 第 38卷


图 2 大豆 NF-YB家族基因保守域结构
Fig. 2 Conserved domain structures of NF-YBs in soybean
黑色阴影代表保守的氨基酸, 黑色棒代表 α螺旋区域, L1和 L2代表环区。
Black shading indicate conserved amino acid residues. The black bars, L1 and L2 represent predicted α-helix regions, loops region 1 and loop
region 2, respectively, within the NF-YB domain.

2.5 大豆 NF-YB家族基因家族启动子分析
大豆 NF-YB基因启动子区域均含多个 MYB和
MYC 元件 , 都属于转录因子作用元件 , 与干旱或
ABA诱导的表达调控有关。此外, 大豆 NF-YB家族
基因家族中 78.5%成员在启动子区含有 ABRE (ABA-
responsive element)作用元件; 46.4%含有 DRE (de-
hydration-responsive element)作用元件; 71.4%含有
LTRE (low temperature responsive element)作用元件;
64.2%的成员含有 HSE (heat shock element)作用元
件(表 2), 说明 NF-YB 家族基因与植物的逆境胁迫
应答具有很强的关联。
2.6 大豆 NF-YB基因家族表达分析
从UniGene数据库中收集到 19个基因的表达分
析数据, 其中, 有 6 个基因有组织特异性表达 :
GmNF-YB1和GmNF-YB27在根中, GmNF-YB14在下
胚轴中, GmNF-YB18在茎中, GmNF-YB21和 GmNF-
YB22 在花特异表达。其他 13 个基因则在各个器官
均有表达。GmNF-YB4和 GmNF-YB13的表达谱极为
相似, 均在根和茎中表达, 而 GmNF-YB2 则在子叶
和叶中表达; GmNF-YB6、GmNF-YB8、GmNF-YB16、
GmNF-YB26和 GmNF-YB28从根部到地上部分均有
表达; GmNF-YB20在子叶和茎中表达; GmNF-YB10
在果荚及胚中表达; GmNF-YB24在子叶、果荚和胚
中表达(表 3)。
从 SoyBase 数据库中收集到 26 个基因的 14 个
不同时期, 不同组织的 RNA-seq数据, 用 RPKM方
法表示基因表达水平。RPKM方法不仅对测序深度,
而且对基因长度作了归一化, 使不同长度的基因在
不同的测序深度下得到的基因表达水平估计值有了
可比性, 是目前最常用的基因表达估计方法。从各
个组织的表达量来看, 根瘤中最高(312), 其次是发
育 21 d 的种子(242), 最少的是果皮(28)。从基因来
讲 , GmNF-YB21 表达量总和最高 (335), 其次是
GmNF-YB10 (290)、GmNF-YB5 (238)和 GmNF-YB18
(222), 其他的表达量都在 200以下, GmNF-YB1的表
达量最低, 只有 4。在特异表达的 4个基因中, GmNF-
YB1 和 GmNF-YB20 只在根瘤中表达, GmNF-YB19
和 GmNF-YB28则只在根中表达(图 5)。另外的 6个
差异表达基因中, GmNF-YB14 和 GmNF-YB23 在根
瘤中优势表达; GmNF-YB2 和 GmNF-YB7 在叶中优
势表达; GmNF-YB3和 GmNF-YB10在种子中优势表
达(图 5)。
同一基因的组织表达情况在 RNA-seq 和 Uni-
Gene数据库中略有差异, 如 GmNF-YB1的 RNA-seq
数据显示它特异在根瘤中表达, 而在 UniGene 数据
库中显示它在根中特异表达, 这种差异可能和 2个
数据库生成数据时采用的实验材料和实验方法不同
有关。
第 9期 郑炜君等: 大豆 NF-YB家族全基因组鉴定、分类和表达 1575



图 3 大豆 NF-YB家族基因邻接系统树
Fig. 3 Neighbor-joining phylogenetic tree of the NF-YB members

3 讨论
本研究鉴定了 28个大豆 NF-YB家族基因 , 而
在拟南芥基因组中有 13 个 NF-YB 家族基因, 在水
稻基因组中有 11个 NF-YB 家族基因。从成员数量
上看, 大豆 NF-YB家族基因的数量大约是拟南芥和
水稻的 2 倍, 这可能与大豆在进化中发生过 2 次全
基因组复制[37], 而拟南芥与水稻只发生过一次全基
1576 作 物 学 报 第 38卷


图 4 大豆 NF-YB家族基因的染色体分布
Fig. 4 Chromosome distribution of NF-YB genes in soybean genome
基因组进化中同源基因重复事件用直线连接表示。
Genes related by endo-reduplication events during genome evolution (homologous genes) are connected by lines.

表 2 大豆 NF-YB家族基因启动子中 ABRE、DRE、LTRE、HSE、MYB和 MYC元件的数量分布
Table 2 Distribution of ABRE, DRE, LTRE, HSE, MYB, and MYC cis-acting elements in soybean NF-YB gene promoters
基因 Gene ABRE DRE LTRE HSE MYB MYC
GmNF-YB1 6 0 1 1 23 14
GmNF-YB2 11 4 3 0 23 24
GmNF-YB3 1 0 0 0 14 16
GmNF-YB4 0 0 2 0 15 12
GmNF-YB5 8 0 1 1 10 18
GmNF-YB6 3 0 1 1 23 6
GmNF-YB7 2 1 1 2 8 20
GmNF-YB8 5 0 2 2 17 4
GmNF-YB9 0 1 3 1 25 24
GmNF-YB10 5 4 5 3 16 14
GmNF-YB11 3 2 4 1 12 8
GmNF-YB12 2 1 1 2 10 23
GmNF-YB13 16 2 2 2 27 19
GmNF-YB14 2 0 1 0 14 8
GmNF-YB15 5 0 0 0 21 28
GmNF-YB16 0 2 1 1 12 18
GmNF-YB17 2 0 0 0 18 24
GmNF-YB18 5 2 3 1 15 14
GmNF-YB19 1 1 2 1 23 14
GmNF-YB20 0 0 0 0 15 14
GmNF-YB21 0 0 0 1 25 20
GmNF-YB22 2 0 0 2 8 14
GmNF-YB23 1 0 0 1 0 0
GmNF-YB24 2 2 0 0 22 12
GmNF-YB25 2 0 1 2 18 22
GmNF-YB26 4 1 2 0 9 6
GmNF-YB27 4 0 0 1 16 20
GmNF-YB28 0 1 3 2 12 23
表3 大豆NF-YB家族基因在不同组织中的EST表达分析
Table 3 EST expression analysis of soybean NF-YB genes in different tissues
组织
Tissue
NF-
YB1
NF-
YB2
NF-
YB4
NF-
YB6
NF-
YB8
NF-
YB10
NF-
YB13
NF-
YB14
NF-
YB16
NF-
YB18
NF-
YB20
NF-
YB21
NF-
YB22
NF-
YB23
NF-
YB24
NF-
YB25
NF-
YB26
NF-
YB27
NF-
YB28
子叶 Cotyledon 100 33 200 33 66 33 33 33 33
上胚轴 Epicotyl 373
下胚轴 Hypocotyl 88 48 133 133 133
花 Flower 302 181 60 60 181 181
叶片 Leaf 22 133 177 22 177 177
分生组织 Meristem 347
果荚 Pod 115 115 347 347 347
根 Root 66 66 22 222 66 44 22 22 44 66 44
种皮 Seed coat 93 562 93 93 93 93
胚 Embryo 153 153 459 153 153
茎 Stem 48 48 48 48 97 48 48 48 97 97
叶芽 Vegetative bud 380 380 380
表达值单位是每百万转录本中基因的 EST数。Expression unit is EST transcripts per million (TPM).
1578 作 物 学 报 第 38卷


图 5 大豆 NF-YB家族基因在不同组织和生长发育阶段的表达
Fig. 5 Expression profile of soybean NF-YB genes in different tissues and developmental stages
彩色棒状图中的颜色显示基因表达强度, 黄色代表最高, 黑色代表 0。
The color bar presented expression level of genes: black shows the low expression, and yellow color shows high expression level.

因组复制有关[38-39]。也可能因为植物基因组发生复
制后, 在随后的进化过程中, 大豆 NF-YB 家族基因
多数被保留下来。转录因子在调控基因表达中发挥
重要作用, 进化过程中转录因子相对于其他基因能
更多被保留在植物基因组中 [40]。在大豆基因组中 ,
NF-YB家族基因数量显著增加的现象, 暗示 NF-YB
家族基因在进化过程中分化出更精细的功能来调控
大豆的生长发育。
基因结构分析显示大豆 NF-YB 家族基因含有
较少的内含子, 只有 8个基因含有多个内含子 , 其
它都只有一个或者没有内含子。这个现象可以通过
蛋白质编码基因起源的早期内含子模型解释[41], 说
明大豆 NF-YB 家族基因在进化过程中承受强的选
择压力, 许多基因的内含子丢失。保守域分析发现
NF-YB 保守域大部分位于大豆 NF-YB 家族基因的
中间部分, 这种位置保守性是由核转录因子异源三
聚体蛋白空间构象决定的。NF-YB 蛋白与 NF-YC
蛋白通过彼此的保守域, 采用头尾相接的方式形成
异源二聚体互作平台, 吸引 NF-YA蛋白与其结合形
成具有活性的异源三聚体核转录因子。核转录因子
通过 NF-YA 亚基上的 DNA 结合域结合到靶基因启
动子部分的 CCAAT 盒, 执行转录激活或转录抑制
功能[42]。
本研究发现 6对旁系同源NF-YB家族基因由片
断重复产生, 这些基因一共占总 NF-YB家族基因的
17.8%。RNA-seq结果显示这 6对旁系同源基因彼此
之间的表达模式截然不同。如 GmNF-YB19 只在根
中表达, 它的同源基因 GmNF-YB21则在 14个组织
器官中均有表达。重复是基因进化的重要因素, 基
因重复后会产生 3种结果: (i)基因功能丢失, 基因的
2个拷贝中的一个拷贝由于突变失去功能 ; (ii)产生
新的功能, 基因的 2个拷贝中的一个拷贝获得新的
第 9期 郑炜君等: 大豆 NF-YB家族全基因组鉴定、分类和表达 1579


功能, 并通过自然选择被保留下来; (iii)基因功能互
补, 基因的 2个拷贝都发生退化突变, 使得 2个拷贝
的功能产生互补作用[43]。显然这 6 对旁系同源基因
在复制后可能产生了功能分化, 进一步说明 NF-YB
基因功能分化的多样性。
通过系统进化树对家族成员分类, 并结合基因
表达谱信息与基因启动子信息对每一亚类的基因进
行功能预测被证明是一种有效预测基因功能的方
法[44]。本文通过系统进化树把水稻、拟南芥和大豆
中的 NF-YB家族基因分成 I、II、III三类, 而 Kwong
等则把拟南芥中的 NF-YB家族基因分为 LEC1类和
非 LEC1 类 2 类[17]。这种分类的差异源于当时数据
库的限制, 没能发现 AtNF-YB12 和 AtNF-YB13 两
个转录因子。蛋白序列比对发现 AtNF-YB12、
AtNF-YB13 与酵母 Down-regulator of transcription
1(Dr1)蛋白氨基酸序列相似[45], Dr1蛋白的功能是通
过磷酸化作用抑制基本转录水平从而提高目的基因
转录水平的表达量[46]。由此, 本文把大豆 28个 NF-
YB 基因分成 I 类(非 LEC1)、II 类(LEC1 类)和 III
类(Dr1-like类)。其中, I类包含 18个 NF-YB家族成
员占全部成员数的 67.85%。启动子分析发现 18 个
基因的启动子区域都含有 ABRE、LTRE、HSE、MYB
和MYC等顺式作用元件, 其中 9个基因的启动子区
域还含有 DRE顺式作用元件。ABRE、DRE、LTRE
和 HSE是植物逆境胁迫中发挥重要作用的 4类顺式
作用元件。其中, ABRE 和 DRE 分别通过与 AREB
(ABA responsive element binding proteins)和 DREB
(dehydration-responsive element binding protein)转录
因子特异结合, 对干旱、高盐和低温产生应答[47-48];
LTRE 和 HSE 则分别对高温和低温产生响应和调
节[49-50]。在响应非生物逆境时, 植物主要通过 ABA
依赖型和ABA非依赖型 2种调控途径应答外界环境
的刺激[51]。ABRE、DRE和 MYC等元件, 在这 2种
调控途径中起重要作用, 其中, ABA 依赖型途径通
过 ABRE 结合 bZIP 转录因子或者通过结合
MYB/MYC转录因子激活下游基因的表达; 非 ABA
依赖型途径则由信号激活传感蛋白, 传递给 DREB
后结合 DRE元件启动下游抗逆基因的表达。单拷贝
的 ABRE 元件不足以诱导启动子响应 ABA 信号,
ABRE 必须与耦合元件 1 和耦合元件 3 一起形成
ABRE 复合物才能响应 ABA 信号[52]。在拟南芥中,
DRE作为耦合元件类似物与 ABRE形成 ABRE复合
物参与 ABA 的响应, 说明 DRE 对 ABRE 的协同作
用[53]。进一步研究表明 ABA依赖型与 ABA非依赖
型 2 种调控途径并非完全独立的, 它们相互交叉形
成调控网络来应答外界非生物胁迫[54]。启动子分析
说明大豆中 I 类 NF-YB 家族基因, 可能通过 ABA
依赖与 ABA非依赖型 2种调控途径, 或者它们之间
相互交叉形成调控网络, 采用更精细的方式来应答
外界的非生物胁迫。组织表达谱分析发现 I类 18个
基因的表达谱均不相同 , 进一步说明大豆中 I 类
NF-YB 家族基因功能的多样性。值得注意的是
GmNF-YB19 和 GmNF-YB28 基因特异在根中表达,
根作为植物营养与水 fen 的吸收部位, 最先感知外
界逆境信号, 许多已证明的抗逆基因均在根中优势
表达 [ 55 - 56 ]。此外 , I 类中含有已知的抗旱基因
AtNF-YB1, 进一步暗示 I类中的大豆GmNF-YB19和
GmNF-YB28 基因可能参与调控大豆对非生物逆境
的响应。
II 类包含 GmNF-YB3、GmNF-YB27、GmNF-
YB10 和 GmNF-YB24 四个 NF-YB家族成员。组织
表达谱分析发现 II类中包括的 4个大豆NF-YB基因
均在胚中优势表达(表 3)。已知功能的 AtNF-YB9和
AtNF-YB6被聚类在 II类, AtNF-YB9(LEC1)在调控
胚形态建成和胚细胞分化过程中发挥重要的作用[15],
AtNF-YB6(L1L)则在种子发育过程中优势表达 , 功
能与 AtNF-YB9相似, 被认为是 AtNF-YB9的冗余基
因[17]。同时 II 类中的 OsHAP3D 与 OsHAP3E 基因
的表达模式与 LEC1 相似, 也在胚发育与胚再生的
特定阶段表达[35]。这暗示 II类包含的 4个成员可能
在大豆胚发育过程中发挥调控作用。
III类包含 5个大豆NF-YB家族成员, 根据蛋白
序列相似性 III类被分为 III a亚类和 III b亚类。组
织表达谱分析发现 , III a 亚类包含的 2 个基因
GmNF-YB6 和 GmNF-YB25 的表达模式相似, 均在
根、茎、子叶和种皮中表达, 暗示它们可能在大豆
发育过程中发挥相似的功能。III b亚类包含 GmNF-
YB8、GmNF-YB21和 GmNF-YB22三个成员, 其中
GmNF-YB21 和 GmNF-YB22 基因具有 79.50%的蛋
白序列相似性, 而 GmNF-YB21和 GmNF-YB8基因
只具有 17.65%蛋白序列相似性。组织表达谱分析发
现 GmNF-YB8在根、茎、叶、花、子叶和种皮表达,
而 GmNF-YB21和 GmNF-YB22在特异花中表达, 这
个结果表明氨基酸序列相似的基因具有类似的表
达谱, 同时也证明 NF-YB 家族基因系统进化树构
建的正确性。Stephenson等[57]发现在小麦中 TaDr1A
1580 作 物 学 报 第 38卷

和 TaDr1B 的表达受干旱强烈诱导, 聚类分析发现
III 类包含的 5 个大豆 NF-YB 家族成员和 TaDr1A
和 TaDr1B 聚在一起(结果没有显示)。这个结果暗
示 III 类的 5 个基因可能参与应答干旱胁迫信号 ,
同时启动子分析证明它的启动子部分都不含有
DRE元件, 提示 III类 5个基因可能是独立于DREB
转录因子的调控途径来应答干旱胁迫。大豆 NF-YB
家族成员含有 Dr1-like 类基因说明在进化过程中
NF-YB 家族成员的功能除了转录激活作用外 , 还
分化出转录抑制作用, 显示了 NF-YB 家族基因功
能分化的多样性。
综上, 大豆 NF-YB家族基因分化趋向功能多样
性, 因此系统的 NF-YB家族基因功能验证必将加深
我们对大豆 NF-YB 家族基因调控转录机制的理解;
深入理解转录因子调控机制必将加速转录因子在提
高作物产量上的应用。
4 结论
经全基因扫描鉴定 , 共获得 28个大豆 NF-YB
家族基因, 分布于 14 条不同的染色体上, 绝大部分
启动子区含有逆境反应顺式作用元件, 4个家族成员
的表达具有组织特异性。
References
[1] Gelinas R, Endlich B, Pfeiffer C, Yagi M, Stamatoyannopoulos G.
G to A substitution in the distal CCAAT box of the A
gamma-globin gene in Greek hereditary persistence of fetal hae-
moglobin. Nature, 1985, 313: 323–325
[2] Mantovani R. A survey of 178 NF-Y binding CCAAT boxes.
Nucl Acids Res, 1998, 26: 1135–1143
[3] Bucher P. Weight matrix descriptions of four eukaryotic RNA
polymerase II promoter elements derived from 502 unrelated
promoter sequences. J Mol Biol, 1990, 212: 563–578
[4] Forsburg S L, Guarente L. Mutational analysis of upstream acti-
vation sequence 2 of the CYC1 gene of Saccharomyces cerevisiae:
a HAP2-HAP3-responsive site. Mol Cell Biol, 1988, 8: 647–654
[5] Maity S N, de Crombrugghe B. Role of the CCAAT-binding pro-
tein CBF/NF-Y in transcription. Trends Biochem Sci, 1998, 23:
174–178
[6] Mantovani R. The molecular biology of the CCAAT-binding
factor NF-Y. Gene, 1999, 239: 15–27
[7] Mazon M J, Gancedo J M, Gancedo C. Phosphorylation and in-
activation of yeast fructose-bisphosphatase in vivo by glucose
and by proton ionophores: a possible role for cAMP. Eur J Bio-
chem, 1982, 127: 605–608
[8] Pinkham J L, Guarente L. Cloning and molecular analysis of the
HAP2 locus: a global regulator of respiratory genes in Sac-
charomyces cerevisiae. Mol Cell Biol, 1985, 5: 3410–3416
[9] Dang V D, Bohn C, Bolotin-Fukuhara M, Daignan-Fornier B.
The CCAAT box-binding factor stimulates ammonium assimila-
tion in Saccharomyces cerevisiae, defining a new cross-pathway
regulation between nitrogen and carbon metabolisms. J Bacteriol,
1996, 178: 1842–1849
[10] Gancedo J M. Yeast carbon catabolite repression. Microbiol Mol
Biol Rev, 1998, 62: 334–361
[11] Gusmaroli G, Tonelli C, Mantovani R. Regulation of the
CCAAT-Binding NF-Y subunits in Arabidopsis thaliana. Gene,
2001, 264: 173–185
[12] Gusmaroli G, Tonelli C, Mantovani R. Regulation of novel
members of the Arabidopsis thaliana CCAAT-binding nuclear
factor Y subunits. Gene, 2002, 283: 41–48
[13] Meinke D. A homeotic mutant of Arabidopsis thaliana with leafy
cotyledons. Science, 1992, 258: 1647–1650
[14] Meinke D W, Franzmann L H, Nickle T C, Yeung E C. Leafy
cotyledon mutants of Arabidopsis. Plant Cell, 1994, 6:
1049–1064
[15] Lotan T, Ohto M, Yee K M, West M A, Lo R, Kwong R W,
Yamagishi K, Fischer R L, Goldberg R B, Harada J J. Arabidop-
sis LEAFY COTYLEDON1 is sufficient to induce embryo devel-
opment in vegetative cells. Cell, 1998, 93: 1195–1205
[16] Vicient C M, Bies-Etheve N, Delseny M. Changes in gene ex-
pression in the leafy cotyledon1 (lec1) and fusca3 (fus3) mutants
of Arabidopsis thaliana. J Exp Bot, 2000, 51: 995–1003
[17] Kwong R W, Bui A Q, Lee H, Kwong L W, Fischer R L, Gold-
berg R B, Harada J J. LEAFY COTYLEDON1-LIKE defines a
class of regulators essential for embryo development. Plant Cell,
2003, 15: 5–18
[18] Cai X, Ballif J, Endo S, Davis E, Liang M, Chen D, De Wald D,
Kreps J, Zhu T, Wu Y. A putative CCAAT-binding transcription
factor is a regulator of flowering timing in Arabidopsis. Plant
Physiol, 2007, 145: 98–105
[19] Chen N Z, Zhang X Q, Wei P C, Chen Q J, Ren F, Chen J, Wang
X C. AtHAP3b plays a crucial role in the regulation of flowering
time in Arabidopsis during osmotic stress. J Biochem Mol Biol,
2007, 40: 1083–1089
[20] Li W X, Oono Y K, Zhu J H, He X J, Wu J M, Iida K, Lu X Y,
Cui X P, Jin H L, Zhu J K. The Arabidopsis NFYA5 transcription
factor is regulated transcriptionally and posttranscriptionally to
promote drought resistance. Plant Cell, 2008, 20: 2238–2251
第 9期 郑炜君等: 大豆 NF-YB家族全基因组鉴定、分类和表达 1581


[21] Nelson D E, Repetti P P, Adams T R, Creelman R A, Wu J, War-
ner D C, Anstrom D C, Bensen R J, Castiglioni P P, Donna-
rummo M G, Hinchey B S, Kumimoto R W, Maszle D R, Canales
R D, Krolikowski K A, Dotson S B, Gutterson N, Ratcliffe O J,
Heard J E. Plant nuclear factor Y (NF-Y) B subunits confer
drought tolerance and lead to improved corn yields on wa-
ter-limited acres. Proc Natl Acad Sci USA, 2007, 104:
16450–16455
[22] Hu H, Dai M, Yao J, Xiao B, Li X, Zhang Q, Xiong L. Overex-
pressing a NAM, ATAF, and CUC (NAC) transcription factor en-
hances drought resistance and salt tolerance in rice. Proc Natl
Acad Sci USA, 2006, 103: 12987–12992
[23] Xiao B Z, Chen X, Xiang C B, Tang N, Zhang Q F, Xiong L Z.
Evaluation of seven function-known candidate genes for their ef-
fects on improving drought resistance of transgenic rice under
field conditions. Mol Plant, 2009, 2: 73–83
[24] Schmutz J, Cannon S B, Schlueter J, Ma J, Mitros T, Nelson W,
Hyten DL, Song Q, Thelen J J, Cheng J, Xu D, Hellsten U, May
G D, Yu Y, Sakurai T, Umezawa T, Bhattacharyya M K, Sandhu
D, Valliyodan B, Lindquist E, Peto M, Grant D, Shu S, Goodstein
D, Barry K, Futrell-Griggs M, Abernathy B, Du J, Tian Z, Zhu L,
Gill N, Joshi T, Libault M, Sethuraman A, Zhang X C, Shinozaki
K, Nguyen H T, Wing R A, Cregan P, Specht J, Grimwood J,
Rokhsar D, Stacey G, Shoemaker R C, Jackson S A. Genome se-
quence of the palaeopolyploid soybean. Nature, 2010, 463:
178–183
[25] Siefers N, Dang K K, Kumimoto R W, Bynum W E, Tayrose G,
Holt B F. Tissue-specific expression patterns of Arabidopsis
NF-Y transcription factors suggest potential for extensive com-
binatorial complexity. Plant Physiol, 2009, 149: 625–641
[26] Huala E, Dickerman A W, Garcia-Hernandez M, Weems D,
Reiser L, LaFond F, Hanley D, Kiphart D, Zhuang M, Huang W,
Mueller L A, Bhattacharyya D, Bhaya D, Sobral B W, Beavis W,
Meinke D W, Town C D, Somerville C, Rhee S Y. The Arabidop-
sis information resource (TAIR): a comprehensive database and
web-based information retrieval, analysis, and visualization sys-
tem for a model plant. Nucl Acids Res , 2001, 29: 102–105
[27] Ouyang S, Zhu W, Hamilton J, Lin H, Campbell M, Childs K,
Thibaud-Nissen F, Malek R L, Lee Y, Zheng L, Orvis J, Haas B,
Wortman J, Buell C R. The TIGR rice genome annotation re-
source: improvements and new features. Nucl Acids Res, 2007,
35(database issue): D883–D887
[28] Zhang H, Jin J P, Tang L, Zhao Y, Gu X C, Gao G, Luo J C.
PlantTFDB 2.0: update and improvement of the comprehensive
plant transcription factor database. Nucl Acids Res, 2011, 39:
D1114–D1117
[29] Finn R D, Mistry J, Schuster-Bockler B, Griffiths-Jones S, Hol-
lich V, Lassmann T, Moxon S, Marshall M, Khanna A, Durbin R,
Eddy S R, Sonnhammer E L L, Bateman A. Pfam: clans, web
tools and services. Nucl Acids Res, 2006, 34 (database issue):
D247–D251
[30] Guo A-Y(郭安源), Zhu Q-H(朱其惠), Chen X(陈新), Luo
J-C(罗静初). GSDS: a gene structure display server. Hereditas
(Beijing) (遗传 ), 2007, 29(8): 1023–1026 (in Chinese with
Enlish abstract)
[31] Tamura K, Dudley J, Nei M, Kumar S. MEGA4: molecular evo-
lutionary genetics analysis (MEGA) software version 4.0. Mol
Biol Evol, 2007, 24: 1596–1599
[32] MapInspect software. [2012-03-12] http://www.plantbreeding.
wur.nl/UK/software_mapinspect.html
[33] Yang S, Zhang X, Yue J X, Tian D, Chen J Q: Recent duplica-
tions dominate NBS-encoding gene expansion in two woody
species. Mol Genet Genom, 2008, 280: 187–198
[34] Jain M, Nijhawan A, Arora R, Agarwal P, Ray S, Sharma P, Ka-
poor S, Tyagi A K, Khurana J P. F-box proteins in rice. Ge-
nome-wide analysis, classification, temporal and spatial gene ex-
pression during panicle and seed development, and regulation by
light and abiotic stress. Plant Physiol, 2007, 143: 1467–1483
[35] Thirumurugan T, Ito Y, Kubo T, Serizawa A, Kurata N. Identifi-
cation, characterization and interaction of HAP family genes in
rice. Mol Genet Genom, 2008, 279: 279–289
[36] Heikoff S, Greene E A, Pietrokovski S, Bork P, Attwood T K,
Hood L. Gene families: the taxonomy of protein paralogs and
chimeras. Science,1997, 278: 609–614
[37] Schlueter J A, Dixon P, Granger C, Grant D, Clark L, Doyle J J,
Shoemaker R C. Mining EST databases to resolve evolutionary
events in major crop species. Genome, 2004, 47: 868–876
[38] Blanc G, Barakat A, Guyot R, Cooke R, Delseny M. Extensive
duplication and reshuffling in the Arabidopsis genome. Plant
Cell, 2000, 12: 1093–1101
[39] Wang X, Shi X, Hao B, Ge S, Luo J. Duplication and DNA seg-
mental loss in the rice genome: implications for diploidization.
New Phytol, 2005, 165: 937–946
[40] Blanc G, Wolfe K H. Wide spread palepolyploidy in model plant
species inferred from age distributions of duplicate genes. Plant
Cell, 2004, 16: 1667–1678
[41] Zhaxybayeva O, Gogarten J P. Spliceosomal introns: new in-
sights into their evolution. Curr Biol, 2003, 13: R764–R766
[42] Romier C, Cocchiarella F, Mantovani R, Moras D. The
NF-YB/NF-YC structure gives insight into DNA binding and
1582 作 物 学 报 第 38卷

transcription regulation by CCAAT factor NF-Y. J Biol Chem,
2003, 10, 278: 1336–1345
[43] Lynch M, Conery J S. The evolutionary fate and consequences of
duplicate genes. Science, 2000, 290: 1151–1155
[44] Le D T, Nishiyama R, Watanabe Y, Mochida K, Yamaguchi-
Shinozaki K, Shinozaki K, Tran L S. Genome-wide survey and
expression analysis of the plant-specific NAC transcription factor
family in soybean during development dand dehydration stress
DNA Res, 2011, 18: 263–276
[45] Riechmann J L, Heard J, Martin G, Reuber L, Jiang C, Keddie J,
Adam L, Pineda O, Ratcliffe O J, Samaha R R, Creelman R, Pil-
grim M, Broun P, Zhang J Z, Ghandehari D, Sherman B K, Yu G.
Arabidopsis transcription factors: genome-wide comparative
analysis among eukaryotes. Science, 2000, 290: 2105–2110
[46] Kim S, Na J G, Hampsey M, Reinberg D. The Dr1/DRAP1 het-
erodimer is a global repressor of transcription in vivo. Proc Natl
Acad Sci USA, 1997, 94: 820–825
[47] Kang J Y, Choi H I, Im M Y, Kim S Y. Arabidopsis basic leucine
zipper proteins that mediate stress-responsive abscisic acid sig-
naling. Plant Cell, 2002, 14: 343–357
[48] Gong W, He K, Covington M, Dinesh-Kumar S P, Snyder M,
Harmer S L, Zhu Y X, Deng X W. The development of protein
microarrays and their applications in DNA-protein and pro-
tein-protein interaction analyses of Arabidopsis transcription
factors. Mol Plant, 2008, 1: 27–41
[49] Hughes M A, Dunn M A. The molecular biology of plant accli-
mation to low temperature. J Exp Bot, 1996, 47: 291–305
[50] Yamamoto A, Mizukami Y, Sakurai H. Identification of a novel
class of target genes and a novel type of binding sequence of heat
shock transcription factor in Saccharomyces cerevisiae. J Biol
Chem, 2005, 280: 11911–11919
[51] Marta R, Christiane V, Francesca F, Giraudat J, Jeffrey L. The
genetics of adaptive responses to drought stress: abscisic acid
dependent and abscisic acid-independent signaling component.
Physiol Plant, 2005, 123: 111–119
[52] Shen Q, Zhang P, Ho T H. Modular nature of abscisic acid (ABA)
response complexes: composite promoter units that are necessary
and sufficient for ABA induction of gene expression in barley.
Plant Cell, 1996, 8: 1107–1119
[53] Narusaka Y, Nakashima K, Shinwari Z K, Sakuma Y, Furihata T,
Abe H, Narusaka M, Shinozaki K, Yamaguchi-Shinozaki K. In-
teraction between two cis-acting elements, ABRE and DRE, in
ABA-dependent expression of Arabidopsis rd29A gene in re-
sponse to dehydration and high-salinity stresses. Plant J, 2003,
34: 137–148
[54] Shinozaki K, Yamaguchi-Shinozaki K. Molecular responses to
dehydration and low temperature: differences and cross-talk be-
tween two stress signaling pathways. Curr Opin Plant Biol, 2000,
3: 217–223
[55] Jeong J S, Kim Y S, Baek K H, Jung H, Ha S H, Do Choi Y, Kim
M, Reuzeau C, Kim J K. Root-specific expression of OsNAC10
improves drought tolerance and grain yield in rice under field
drought conditions. Plant Physiol, 2010, 153: 185–197
[56] Takeuchi K, Gyohda A, Tominaga M, Kawakatsu M, Hatake-
yama A, Ishii N, Shimaya K, Nishimura T, Riemann M, Nick P,
Hashimoto M, Komano T, Endo A, Okamoto T, Jikumaru Y,
Kamiya Y, Terakawa T, Koshiba T. RSOsPR10 expression in re-
sponse to environmental stresses is regulated antagonistically by
jasmonate/ethylene and salicylic acid signaling pathways in rice
roots. Plant Cell Physiol, 2011, 52: 1686–1696
[57] Stephenson T J, McIntyre C L, Collet C, Xue G P. Genome-wide
identification and expression analysis of the NF-Y family of
transcription factors in Triticum aestivum. Plant Mol Biol, 2007,
65: 77–92