全 文 ：MS1516 是拟南芥四分体形成和小孢子发育的必需基因*
赵先玲, 常海双, 杨仲南, 张摇 森**
(上海师范大学生命与环境科学学院, 上海摇 200234)
摘要: 以前报道了雄性育性下降突变体 ms1516, 而且图位克隆的方法已将突变基因 MS1516 定位到拟南芥
基因组第 3条染色体上 28 kb的区间内。 本文通过进一步的生物信息学分析, 发现该定位区间内有一个与减
数分裂有关的基因 AtATM, 而且等位实验结果表明 ms1516 和 atm鄄3 是等位突变体。 细胞学分析结果表明,
ms1516突变体在花药发育过程中产生多个不均等的小孢子, 而且大多数的小孢子不能发育成成熟的花粉。
DAPI染色的结果显示小孢子母细胞减数分裂过程中, 染色体不能正常分离, 对成熟花粉的扫描电镜观察结
果发现突变体多数花粉形态异常。 以上结果说明 MS1516 基因在小孢子形成和发育过程中具有重要作用。
关键词: 拟南芥; 雄性不育; 四分体; 减数分裂; MS1516 基因
中图分类号: Q 75摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 文献标识码: A摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 文章编号: 2095-0845(2011)04-383-06
MS1516 is Essential for Tetrad Formation and Microspore
Development in Arabidopsis thaliana
ZHAO Xian鄄Ling, CHANG Hai鄄Shuang, YANG Zhong鄄Nan, ZHANG Sen**
(College of Life and Environment Sciences, Shanghai Normal University, Shanghai 200234, China)
Abstract: Anthers in flowers produce via meiosis haploid microspores, which mature to become pollen. However,
pollen development at the molecular level is still not very clear. For the purpose of gaining understanding of the mo鄄
lecular control of pollen development, an Arabidopsis partial male鄄sterility mutant ms1516 was reported previously,
and the mutant gene MS1516 was mapped to a region of 28 kb on chromosome 3 by a map鄄based cloning approach.
Here, we report that further bioinformatics analysis revealed that there was a meiosis related gene AtATM in this re鄄
gion. Allelism tests indicated that MS1516 and AtATM belonged to the same locus. Cell biology analysis showed that
ms1516 mutant produced multiple uneven microspores during anther development, and most of which aborted at late
stages. DAPI staining indicated that chromosome segregation was abnormal in ms1516 mutant meiocytes. Further scan鄄
ning electron microscopy examination revealed abnormal pollen morphology formation in ms1516 mutant. Collectively
these results demonstrated that MS1516 played an important role in tetrad formation and microspore development.
Key words: Arabidopsis thaliana; Male sterile; Tetrad; Meiosis; MS1516
摇 在植物中, 减数分裂标志着从孢子体时代
向配子体时代发育的转变。 在开花植物中, 孢子
体时代包括根, 茎, 叶以及花器官的绝大部分组
织, 而配子体时代包括将来发育成卵子和花粉
(产生精子) 的胚囊 (Dickinson, 1987, 1994)。
花粉的发育在拟南芥中已经得到很好的描述
( McCormick, 1993; Owen 和 Makaroff, 1995;
Sanders等, 1999)。 每个花药药室中的孢子体花
粉母细胞进行分裂分化产生花粉, 在该过程中这
些花粉母细胞分泌胼胝质壁, 并进行减数分裂,
植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 2011, 33 (4): 383 ~ 388
Plant Diversity and Resources摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 DOI: 10. 3724 / SP. J. 1143. 2011. 11029
*
**
基金项目: 国家自然科学基金项目 (30971553)
通讯作者: Author for correspondence; E鄄mail: senzhang@ shnu. edu. cn
收稿日期: 2011-02-18, 2011-05-03 接受发表
作者简介: 赵先玲 (1985-) 女, 硕士研究生, 主要从事植物基因功能研究工作。
产生由胼胝质包裹分开的单倍体四分体小孢子。
当减数分裂完成后, 胼胝质壁被降解并释放小孢
子, 每个小孢子将来发育成花粉粒。
目前研究已经发现一些与减数分裂有关的基
因, 如在 ms5 突变体中, 小孢子母细胞进行多次
减数分裂, 产生多倍体小孢子 ( ‘ polyads爷)
(Glover等, 1998)。 拟南芥中 ASK1 基因的突变
导致染色体分离异常, 结果产生多数目的小孢子
(Yang等, 1999)。 而 MEI1 基因的突变影响减数
分裂, 造成异常四分体小孢子的形成 (He 和
Mascarenhas, 1998)。 TETRASPORE (TES) 基因
是减数分裂过程中细胞质分裂所必需的 (Spiel鄄
man等, 1997)。 DUE1 基因和 MMD1 基因的突
变影响减数分裂中染色体的行为 (Reddy 等,
2003; Yang等, 2003)。 MSP1 基因突变引起减数
分裂过程中染色体分离紊乱, 并导致多个异常小
孢子的形成 (Jiang等, 2009)。
本文通过对 ms1516 突变体的进一步分析,
研究了 MS1516 基因在拟南芥花药发育过程中的
作用。 细胞学观察了 MS1516 基因对四分体小孢
子的形成以及小孢子发育的影响, DAPI染色观察
了小孢子母细胞减数分裂过程, 探讨了 MS1516
基因与四分体小孢子形成之间的关系。
1摇 材料与方法
1. 1摇 材料
拟南芥雄性半不育突变体 ms1516 及拟南芥种植方
法同冯丹丹等 (2008), 而且突变体 ms1516 已经与野生
型 Ler回交 4 次。 atm鄄3 (SALK_089805) 突变体 (遗传
背景为 Col) 从美国拟南芥生物资源中心 (ABRC) 购买。
1. 2摇 扫描电子显微镜观察
在解剖镜下分离野生型和突变体植株花朵已经开放
的花药, 置于金属台上, 真空干燥后喷金, 扫描电镜观
察并拍照记录 (Zhang等, 2007)。
1. 3摇 四分体的观察
将花序放在卡诺固定液中, 2 h后换新鲜固定液并过夜
保存。 然后用 1 / 15 mol·L-1 KH2PO4溶液冲洗花序 2 ~3次,
每次 5 min。 再用苯胺蓝染液染色过夜。 挑选适当大小的花
苞, 在荧光显微镜下用紫外光观察花药并拍照记录。
1. 4摇 减数分裂观察
DAPI染色实验参照 Jiang等 (2009) 的方法。
1. 5摇 亚历山大染色
亚历山大染色实验参照 Alexander (1969) 的方法。
2摇 结果与分析
2. 1摇 雄性半不育突变体 ms1516 的表型分析
ms1516 是从 EMS 处理诱变的拟南芥 (遗传
背景 Ler) 突变群体中筛选得到的一株雄性育性
下降的突变体 (冯丹丹等, 2008)。 与野生型植
株相比, 突变体的果荚短小、 萎缩 (图 1: A,
B), 成熟后只有少数果荚含有少量种子。 统计
结果表明, 突变体平均每个果荚含有 9. 4 粒种
子, 而野生型平均每个果荚含有 31. 5 粒种子
(突变体和野生型分别随机统计了 20 个果荚)。
除此以外, 突变体的种子与野生型的在形态上没
有区别, 但是突变体的种子比野生型的略大
(图 1: E, F; 数据未显示)。 突变体 ms1516 的
种子平均单粒重为 0. 026 mg, 而野生型的种子
平均单粒重为 0. 018 mg (每粒种子的重量是
1000 粒种子的平均值)。 突变体 ms1516 纯合子
的后代与亲本没有区别, 而且已经稳定地传代了
4 代。 将这些种子种下, 后代会产生同样的表
型, 说明突变体的花粉育性下降, 属于部分雄性
不育突变体, 而且是稳定遗传的。
2. 2摇 ms1516 突变体的花粉发育异常
为了研究 ms1516 突变体育性下降的原因,
我们首先检测花粉的育性。 亚历山大染色的结果
表明野生型植株花药中有大量花粉被染成紫红
色, 是可育的花粉, 而突变体中只有极少数花粉
被染成紫红色, 说明可育花粉的数目大量减少
(图 1: G, H)。 冯丹丹等 (2008) 已经利用树脂
切片的方法在光学显微镜下观察比较了突变体和
野生型花药发育的过程, 实验结果说明突变体四
分体异常形成, 小孢子释放后发育异常, 最终造
成成熟花粉粒的数目减少, 从而导致突变体育性
的降低。
2. 3摇 ms1516 突变体四分体形成异常
为进一步检测四分体的异常形成, 我们利用
苯胺蓝染色法对野生型和突变体四分体进行了光
学显微镜分析, 结果如图 2 所示。 野生型花药中
有正常四分体形成 (图 2: A), 而突变体花药中
有正常四分体和不正常四分体的形成 (图 2: B,
C), 而且也有异常五分体和异常六分体等多分
体的形成 (图 2: D, E)。 同时用透射电子显微镜
观察了野生型和突变体四分体, 结果发现突变体
四分体形成异常, 有正常四分体形成 (图 2: F),
483摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 33 卷
也有异常四分体和异常五分体的形成 (图 2: G,
H)。 以上结果表明, 突变体四分体形成异常,
造成了大多数小孢子不能正常发育, 最终仅形成
少量正常成熟的花粉。 这些结果也揭示 MS1516
基因很可能影响小孢子母细胞的减数分裂过程,
从而影响到四分体的形成。
图 1摇 ms1516 突变体与野生型植株形态比较
A. 野生型植株具有正常果荚; B. ms1516突变体的部分果荚短小; C. atm鄄3 突变体具有短小的果荚; D. ms1516与 atm鄄3的双突变体;
E. 野生型植株的种子比突变体 (F) 的要小些; G, H: 野生型和突变体植株花药的亚历山大染色。 在图 E-H中标尺=80 滋m
Fig. 1摇 Morphology comparison of the ms1516 mutant and wild鄄type plants
A. Wild type plant with normal siliques; B. ms1516 mutant showing some short siliques; C. atm鄄3 mutant has short siliques;
D. double mutant of ms1516 and atm鄄3; E and F. seeds of the wild鄄type and ms1516 mutant plants; G and H.
Alexander staining of anthers of the wild鄄type and ms1516 mutant plants. In E-H bar=80 滋m
图 2摇 野生型和 ms1516 突变体中四分体的形成
A. 野生型四分体; B. 突变体正常四分体; C. 异常四分体; D. 异常五分体; E. 异常六分体; F. 野生型四分体;
G. 异常四分体; H. 异常五分体。 在图 A-E中标尺=10 滋m; 在图 F-H中标尺=5 滋m
Fig. 2摇 Tetrds formation in the wild鄄type and ma1516 mutant plants
A. Wild type tetrad; B. normal tetrad of ms1516 mutant; C. abnormal tetrad; D. abnormal Pentad; E. abnormal Hexad;
F. Wild type tetrad; G. abnormal tetrad; H. abnormal Pentad. In A-E bar=10 滋m; in F-H bar=5 滋m
5834 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 赵先玲等: MS1516 是拟南芥四分体形成和小孢子发育的必需基因摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
2.4摇 ms1516突变体的小孢子母细胞减数分裂异常
为了寻找突变体四分体异常形成的原因, 我
们对野生型和突变体小孢子母细胞减数分裂过程
进行了 DAPI染色观察 (图 3)。 Ross 等 (1996)
已经对拟南芥细胞减数分裂过程做了详细的描
述。 细胞减数分裂前期玉分为细线期到终变期 5
个时期。 在粗线期, DAPI 染色可以比较清楚地
看到同源染色体的联会现象 (图 3: A)。 到中期
玉时期, 5 个二价体极度凝缩并排列在纺锤体上
(图 3: B)。 随后, 到了后期玉时期, 由两条染
色单体构成的同源染色体移动到两极并部分去凝
缩 (图 3: C)。 接下来, 每条染色体又凝缩并排
列在中期域的赤道板上 (图 3: D)。 在后期域时
期, 每条染色单体分开并向细胞两极移动 (图
3: E)。 最后, 四组 5 条染色单体解凝缩, 细胞
质分裂, 形成具有单倍体细胞的四分体。
在 ms1516 突变体中, 粗线期时期的染色体
配对与野生型的基本没有区别 (图 3: F)。 但是
到中期玉时期染色体出现异常, 没有完全聚集到
细胞中央纺锤体上 (图 3: G), 而且在后期玉时
期, 可以看到染色体碎片, 有些碎片脱离了纺锤
体 (图 3: H, I), 在后期域时期, 染色体出现
不正常分离现象 (图 3: J)。 以上结果说明
MS1516 基因突变导致突变体小孢子母细胞减数
分裂异常, 形成异常的四分体, 因此影响小孢子
发育和花粉的形成。
2. 5摇 ms1516 突变体花粉粒形成异常
为了弄清小孢子降解的机制, 我们在扫描电
子显微镜下观察分析了野生型和突变体小孢子发
育的超微结构 (图 4)。 与野生型花粉粒 (图 4:
A, C) 不同, 可以明显看到突变体的花粉形成
具有明显的异常。 与图 2 的观察结果相一致, 突
变体中大多数花粉发育不完全且衰败破碎 (图
4: B, D), 而且与野生型花粉的正常网状外壁结
构相比 (图 4: E), 即使突变体花粉表现出相对
正常的网状外壁结构 (图 4: F-J), 但是有些花
粉的形状是不正常的 (图 4: G-J)。 在扫描电镜
下观察了突变体杂合子的花粉, 发现花药花粉的
发育与野生型的没有区别 (数据未显示), 说明
突变体花粉败育是由孢子体发育缺陷造成的, 而
不是由于雄配子体发育缺陷导致的。
2. 6摇 MS1516 基因的分子克隆
在冯丹丹等 (2008) 报道基因遗传定位的
基础上 (图 5: A), 通过进一步的生物信息学分
析, 发现该定位区间内有一个影响减数分裂的基
因 AtATM (At3g48190), 该基因的突变也会导致
突变体育性下降 (Garcia 等, 2000, 2003)。 因
此, 我们将 ms1516 突变体与 atm鄄3 突变体 (图
1: C) 进行杂交, F1 代植株呈现 ms1516 突变
体的表型, 表明它们是等位突变体 (图 1: D)。
图 3摇 DAPI染色观察野生型与突变体小孢子母细胞减数分裂
A-E. 野生型花粉母细胞减数分裂; F-J. ms1516 突变体花粉母细胞减数分裂。 A, F: 粗线期; B, G: 中期 I; C, H: 后期 I;
D, I: 中期 II; E, J: 后期 II。 图中箭号所指为异常的染色体碎片; 箭头所指为异常的染色体分离
Fig. 3摇 DAPI staining of wild鄄type and ms1516 meiocytes during male meiosis
A-E. Male meiosis of wild type plant; F-J. Male meiosis of ms1516 mutant plant. A, F: Pachytene stage; B, G: Metaphase I;
C, H: Anaphase I; D, I: Metaphase II; E, J: Anaphase II. Arrows point to abnormal chromosomal fragments;
arrowhead points to abnormal chromosome segregation
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图 4摇 野生型和突变体花粉扫描电镜观察
A, B: 野生型和突变体的花药; C, D: 野生型和突变体的花粉; E. 野生型的花粉; F-J: 突变体的花粉。
在图 A-D中标尺=50 滋m; 在图 E-J中标尺=5 滋m
Fig. 4摇 Scanning electron microscopy examination of wild鄄type and ms1516 mutant pollen grains
A, B: Wild鄄type and ms1516 mutant anthers; C, D: Wild type and ms1516 mutant pollen grains; E: Wild鄄type mutant pollen grains;
F-J: ms1516 mutant pollen grains. In A-D bar=50 滋m; in E-J bar =5 滋m
图 5摇 MS1516 基因的分子克隆
A. MS1516 基因定位到拟南芥第三条染色体上分子标记 T24C20鄄1 和 T24C20 之间 28 kb的区间内; B. MS1516
基因的结构, 黑色长方形格子表示 MS1516 基因外显子, 数字表示 MS1516 基因长度 (碱基对)
Fig. 5摇 Molecular cloning of MS1516 gene
A. MS1516 gene was mapped to a region of 28 kb between markers T24C20鄄1 and T24C20鄄2 on chromosome 3; B. Structure
of MS1516 gene, black rectangles indicated exions of MS1516 gene, numbers showing the length of MS1516 gene
ATM基因全长 30 734 bp, 包含了 79 个外显子和
78 个内含子 (图 5: B)。 该基因编码的蛋白质
含有 3856 个氨基酸, 分子量 440 kDa。
3摇 讨论
本文我们分析了 MS1516 基因, 该基因与动
物中的 ATM 基因是同源的。 它的转录本全长是
11. 538 kb, 是目前在拟南芥中已经发现的最长
的编码序列。 进一步的分析结果说明 MS1516 基
因是拟南芥四分体小孢子的形成和小孢子发育过
程所必需的。 总结 ms1516 突变体的表型特征:
(1) 小孢子母细胞减数分裂过程中染色体异常
分离; (2) 花药发育过程中形成包含 4 个到 6 个
小孢子的异常多分体; (3) 成熟花粉形态异常。
半定量 RT鄄PCR已经分析了 AtATM基因在各
个不同组织中的表达水平 (Garcia 等, 2000),
研究结果表明该基因在所有分析的组织中都有低
水平的表达量, 只是在花苞中有稍高水平的表
达。 这与该基因在花药花粉发育过程中的作用是
一致的。
在拟南芥花药发育过程中, 花粉母细胞在第
5 期到第 7 期完成减数分裂过程 ( Sanders 等,
1999)。 该时期中减数分裂是花药发育过程的关
键事件之一, 一旦出现异常, 将造成植物的雄性
不育 (Goldberg 等, 1993; Sanders 等, 1999; Bai
等, 1999; Yang等, 2003; Yang等, 2006)。
已有的研究表明, 在减数分裂时, 小孢子壁
的发育已经开始 (Heslop鄄Harrison, 1971; Shel鄄
7834 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 赵先玲等: MS1516 是拟南芥四分体形成和小孢子发育的必需基因摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
don和 Dickinson, 1983), 而且已经观察到有花
粉初生外壁沉积到胼胝质壁和小孢子细胞质膜之
间 (Paxson鄄Sowders等, 1997)。 花粉初生外壁是
将来花粉外壁形成的模板, 在 ms1516 突变体中,
减数分裂的异常影响了四分体小孢子的正常形
成, 很可能影响到花粉初生外壁的正常沉积, 因
而影响了花粉壁的形成, 这样会造成小孢子在发
育过程中破裂, 导致突变体的雄性不育或者育性
下降 (Guan等, 2008)。
在 ms1516 突变体中, 由于 MS1516 基因的
突变, 导致了花药发育过程出现问题, 形成不均
等的多分体, 最后小孢子形态异常或者破裂, 这
是值得人们深入研究的课题。 为什么不均等的小
孢子会导致花粉的破裂? 目前, 这方面的工作我
们正在开展中。
也参摇 考摇 文摇 献页
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