全 文 ：花色多样性与变异的研究进展*
汤晓辛1,2, 黄双全1**
(1 武汉大学生命科学学院, 湖北 武汉摇 430072; 2 贵州师范大学生命科学学院, 贵州 贵阳摇 550001)
摘要: 花的颜色不仅在不同物种之间有着丰富的多样性, 同一物种的不同居群或个体之间也有着花色的多
态性, 同一花中的不同器官甚至同一类型的器官也有颜色差异。 了解花色多样性的形成和维持机制, 有助
于揭示花的演化。 经典的观点认为, 花色是植物提供给传粉者的视觉信号, 能促进传粉和提高觅食效率。
在分析花色多样性的基础上, 本文介绍了 4 种不同的研究方法, 并论述了当前解释花色多样性的 3 个主要
假说。 提出今后的研究有必要结合系统发育的分析方法, 综合考虑传粉者、 植食动物、 物理环境等多个因
子的选择作用, 才能深入理解花色的多样性与演化。
关键词: 花色多态性; 传粉者吸引; 植食动物; 系统发育分析
中图分类号: Q 945. 6摇 摇 摇 摇 摇 摇 文献标识码: A摇 摇 摇 摇 摇 摇 文章编号: 2095-0845(2012)03-239-09
Research Progress on Diversity and Variation in Flower Color
TANG Xiao鄄Xin1,2, HUANG Shuang鄄Quan1**
(1 College of Life Sciences, Wuhan University, Wuhan 430072, China; 2 School of Life Sciences,
Guizhou Normal University, Guiyang 550001, China)
Abstract: Flower color is extremely diverse not only among flowering plants, but also in different populations and / or
individuals of the same species (i. e., flower color polymorphism). There is also color variation within the same or
different floral structures. Understanding the formation and maintenance of the diversity of flower color provides a cue
to unveil the evolution of flowers. A long standing view considers flower color functioning as visual signal for pollina鄄
tors, which may facilitate pollen transfer and increase foraging efficiency. Here we introduce four aspects of flower
color diversity at interspecific and intraspecific levels, four different methodologies of studying color variation, dis鄄
cuss three hypotheses that explain the color variation. Future studies combining phylogenetic analysis and involving
multiple factors including pollinators, herbivores and environments will be much helpful for a better understanding
the diversity and evolution of flower color.
Key words: Flower color polymorphism; Pollinator attraction; Herbivores; Phylogenetic analysis
摇 在多彩的生命世界里, 花是颜色最为丰富
多彩的器官。 花色的多样性是因为花所含的色素
种类、 浓度和组合等不同, 引起花各部分颜色上
的差异。 虽然花萼、 花瓣、 雄蕊、 雌蕊这四个部
分都有颜色, 但一般人们所说的花色指的是花瓣
的颜色。 花色素的主要种类有类黄酮 ( fla鄄
vonoids)、 类胡萝卜素 ( carotenoids)、 甜菜素
(betalains) 三大类。 色素的不同组合导致花色
的变异, 同时色素分子与金属离子结合、 细胞
pH值的改变等都能影响色素吸收的光波长, 引
起花色的变化。 研究表明除了色素之外, 含色素
细胞的形状能影响花色的深浅 (Glover 和 Whit鄄
ney, 2010), 如人们已认识到动物体表面或表层
的嵴、 纹、 小面和颗粒能使光发生反射或散射作
植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 2012, 34 (3): 239 ~ 247
Plant Diversity and Resources摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 DOI: 10. 3724 / SP. J. 1143. 2012. 12030
*
**
基金项目: 国家杰出青年基金项目 (30825005)
通讯作者: Author for correspondence; E鄄mail: sqhuang@ whu. edu. cn
收稿日期: 2012-03-12, 2012-04-12 接受发表
作者简介: 汤晓辛 (1984-) 男, 博士, 讲师, 研究方向: 传粉生物学。 E鄄mail: txxfull@ 163. com
用, 从而产生特殊的颜色效应 (如鸟类的羽色、
蝴蝶的翅色主要是由于光的干涉现象), 这种结
构色 (structural colour) 与色素着色无关就是这
种现象。 最近对野西瓜苗 (Hibiscus trionum) 等
植物花瓣基部颜色随观察角度变化而颜色发生变
化, 即虹彩 (Iridescence) 现象的研究表明: 花
瓣表皮的条纹如同衍射的光栅, 当从不同的角度
看时表现出不同的颜色, 形成了吸引传粉者的信
号 (Whitney等, 2009)。
人们已从不同的角度开展了花色的研究。 在
园艺和花卉上, 开发不同颜色的品种为目的之
一, 例如培育蓝色玫瑰曾经是人们追求的一个梦
想; 生理学或植物化学领域则研究影响花色变异
的分子等; 在进化与生态学领域, 人们一直在探
寻花色多样性的适应意义。 花是植物适应生殖的
变态短枝, 花色的生态功能是吸引传粉者吗? 本
文围绕这一问题, 结合我们自己的认识, 先简单
介绍花色多样性的 4 个方面; 然后讨论前人研究
花色多样性的方法、 提出的假说; 最后展望了未
来值得开展的工作, 权作引玉之砖。
1摇 花色多样性
花色多样性可大致分为不同水平的 4 个方面
的多样性: 在物种之间, 即种上水平, 不同物种
有着花色的多样性 (flower color diversity); 在同
一个物种, 即种内水平, 也有着多样性, 包括 3
个方面: 花色的多态性 ( flower color polymor鄄
phism)、 花色的变化 ( flower color change)、 花
内颜色的变异 (color variation within the flower)。
不同物种间花颜色的多样性是显而易见的。
例如, 耧斗菜属 Aquilegia 植物主要分布在北温
带: 在欧亚大陆的物种花色基本是紫色、 花蜜距
较短、 主要为熊蜂传粉; 分布在北美的由蜂鸟传
粉的物种花色为红色、 花蜜距中等长度; 而由蛾
类传粉的物种花色为白色、 花蜜距较长 (Hodges
等, 2003)。 对该属的系统发育分析表明, 花色
的种间变化与传粉者的转变有关 (Whittall 和
Hodges, 2007)。 近缘的沟酸浆属植物 Mimulus
lewisii为粉色花、 M. cardinalis为红色花, 分别由
蜂类和蜂鸟传粉。 对两种杂交 F2代的传粉者选
择实验表明蜂类偏好花青素、 类胡萝卜素含量低
的花, 而蜂鸟偏好花青素含量高、 花蜜多的花。
一个提高花瓣中类胡萝卜素的等位基因, 可降低
80%的蜂类访花频率 ( Schemske 和 Bradshaw,
1999), 这些结果支持花色多样性的演化受传粉
者偏好的选择。 对矮牵牛属 Petunia、 蝇子草属
Silene、 苦苣苔属 Gesnerieae等属的研究也支持花
色的变异与传粉者的选择有关。
花色的多态性, 是指同一物种内, 不同个体
或居群间花色差异。 例如圆叶牵牛 Ipomoea pur鄄
purea 的花冠有紫色、 粉色、 白色 ( Clegg 和
Durbin, 2003; Durbin 等, 2003), 花蔺 Butomus
umbellatus 的雌蕊群有粉色和白色 ( Huang 和
Tang, 2008) 等。 其中圆叶牵牛花色多态性的分
子机理已较为清楚, 其花色由 4 个位点决定: P /
p决定花的色彩, PP和 Pp决定了蓝色, pp 决定
粉红色: W / w决定颜色的深 (WW)、 浅 (Ww)
和白色 (ww); I / i 对 W/ w 位点有上位效应, ii
对WW和 Ww有表型效应, 能加强颜色的效果,
II和 Ii 则没有表型效应; A / a 具有极高的突变
率, Aa比 AA的颜色更浅, 稳定的纯合子 aa 导
致花冠呈现白色, 不稳定的 aa 则会使花瓣呈现
出白色上带有其它色彩 (Ennos 和 Clegg, 1983;
Epperson和 Clegg, 1988, 1992)。
花色的变化指同一朵花颜色随时间发生改
变。 花色变化的现象至少存在于 77 个科中, 通
常表现为老的花被保留下来并且呈现不同的颜色
(Weiss, 1995)。 Weiss (1991, 1995) 通过对比
多个具有花色变化植物中的访花行为, 发现花色
改变后导致传粉者的访问次数降低, 表明花色变
化是为了适应传粉者的行为, 并且伴随着生理行
为的改变。 传粉者在减少对已授粉花不必要访问
的同时, 增加对新开放花的访问, 也提高了觅食
的效率。 花色的改变还减少传粉者在单花序访问
的时间, 从而减少同株异花授粉 ( Ida 和 Kudo,
2003)。 Kudo 等 (2007) 采用人工花序模拟花
色变化和保留对传粉成功的影响, 结果表明对单
花序而言, 保留变色的花序增加了对传粉者的吸
引, 减少了取食时间和同株异花授粉几率; 而对
多花序而言, 保留变色花序不能增加传粉者吸
引, 却能提高在单花序的传粉效率。
花内颜色的变异指同一花内不同部分、 甚至
同一类型的结构颜色差异。 例如异型雄蕊 (heter鄄
anthery), 在同一朵花内出现形态、 颜色不同的
042摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 34 卷
雄蕊, 被称为给食型雄蕊 (Feeding stamen) 和
传粉型雄蕊 (Pollinating stamen)。 这种雄蕊颜色
上的分化也往往表现功能上的分工, 可能与对传
粉者指示作用有关 (任明迅, 2009)。 例如水生
单子叶植物雨久花 (Monochoria korsakowii) 有 6
个雄蕊, 其中 5 个雄蕊呈黄色、 1 个雄蕊较大为
紫褐色。 Tang 和 Huang (2007) 通过去除黄色
或紫色雄蕊, 对比观察蜂类的访花频率、 花粉移
出 (pollen removal) 和柱头上落置的花粉量, 结
果表明去除黄色雄蕊明显降低访花频率, 从而减
少传粉传递。 随后的研究也表明, 雄蕊分工使得
传粉型雄蕊移出的花粉多于不存在分工的花移出
的总花粉, 移出更多花粉的选择有助于推动异型
雄蕊的分化 (Vallejo鄄Marin等, 2009)。
花色的多样性是生物多样性中最为复杂的性
状之一, 不仅体现在不同层次上, 而且几乎可以
呈现在花的每个部分。 除常见的花瓣颜色多态性
外, 在一些植物中也发现雌蕊颜色在个体间存在
变异 (Clegg 和 Durbain, 2003; Huang 和 Tang,
2008; Tang和 Huang, 2010)。 美洲猪牙花 (Eryth鄄
ronium americanum) 在北美东部的一些居群中表
现出明显的花粉颜色的二态性, 花粉颜色主要为
黄色, 但一些个体有红褐色花粉。 James Thomson
等利用美洲猪牙花自然的花粉颜色作为标记, 开
展了一系列花粉流的研究工作 (Thomson, 1986;
Thomson和 Thomson, 1989)。 近年来, 利用毛茛
科 Nigella degenii的两个亚种花粉颜色的差异, 开
展了进化生态学研究 (Andersson和 Jorgensen, 2005;
Jorgensen等, 2006)。 在实验条件下, 传粉者对
深色花粉和浅色花粉的个体的访问, 没有表现出
明显地频率依赖的模式。 深色花粉作为花粉供体
在结实率上有选择优势, 但其子代两种颜色花粉
的比例并没有表现出偏深色花粉的优势。 这些结
果为解释两种花粉颜色的个体在不同居群有不同
的比例提供了可能的解释 (Jorgensen等, 2006)。
2摇 花色多样性进化的研究方法
物种之间花色的差异是由传粉者施加的选择
压力导致的, 这一观点的提出可以追溯到 18 世
纪 K觟lreuter和 Sprengel的时代 (Sprengel, 1793)。
目前研究花色多样性的方法, 主要是验证传粉者
是否为主要选择因子, 归纳起来大致有 4种方法:
第 1 种方法是通过模型花 (model flowers)
的构建来观察传粉者的行为。 将传粉者每种偏好
的特征称为一种模型 (model), 每种模型构建
一种类型的假花, 观察传粉者对于假花的行为偏
好。 例如, 为了模拟毛亚麻 Linum pubescens 不同
花色对于蝇类传粉者的吸引作用, Johnson 和
Dafni (1998) 用 6 种类型的假花 (红, 粉红,
桔红, 蓝, 黄, 白), 分别代表不同的花色表
型, 发现蝇类对于红色模型花的偏好高于其它类
型。 模型花构建的优点是操作简单, 对某种特征
能开展有针对性的研究。 缺点是模拟的花与真实
的花之间有较大出入, 并且只能观察访花的偏
好, 不能检测访花偏好造成的适合度变化。
第2种方法是遗传操控 (genetic manipulation)。
例如, Bradshaw和 Schemske (2003) 通过对 YUP
位点的野生型 (红色) 和突变型 (桔黄色) 的
传粉观察, 发现野生型的传粉者访问几率大大高
于突变型。 这种方法的优点是能有针对性地研究
花色基因的功能, 从而能得出令人信服的结果。
但是需要对研究对象的遗传背景清楚, 所需成本
较高, 目前仍未得到广泛的运用。
第 3 种方法是表型操控 (phenotypic manipu鄄
lation) (Waser和 Price, 1983; Campbell等, 2010,
2012)。 表型操控是通过人为改变某一花部特征,
观察改变前后传粉者对该特征的行为差异, 以及
由此所产生的适合度影响, 从而推测该特征的适
应意义。 花色的表型操控往往是通过将某些部位
涂成或替换为不同的颜色, 观察传粉者的偏好。
珙桐是我国特有的山地树木, 因其头状花序有 2
个白色苞片而著名。 苞片开始为绿色, 到花药成
熟的时候变为白色。 苞片变白, 苞片内叶肉细胞
解体, 失去了光合作用的功能。 Sun 等 (2008)
通过用白纸、 绿纸替换苞片, 进行野外观察, 结
果表明: 访花昆虫对自然的花序与白纸替代苞片
的花序没有偏好、 但访问频率都比在绿纸替换白
色苞片的花序和去掉白色苞片的花序上高, 表明
白色苞片有吸引传粉昆虫的作用。 表型操控的优
点是简便易行, 能有针对性开展研究。 缺点是难
以测量出传粉者导致的雄性适合度的差异。
第 4 种方法是对比研究自然界野生和变异个
体的适合度的差异 (Tang 和 Huang, 2010), 这
种方法本质上也是一种遗传操控。 与遗传操控的
1423 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 汤晓辛和黄双全: 花色多样性与变异的研究进展摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
区别在于, 不用了解遗传背景。 可以直接通过野
外观察获得变异个体对环境适应的特征。 由于自
然界能够观察到的突变现象数量很有限, 限制了
该方法的广泛应用。
这些方法在实际的应用当中, 不仅仅可以用
于花色对于传粉者的适应意义研究, 还可以研究
对于其它因素的适应意义。
3摇 花色进化的三种假说
前人提出了 3种有关花色进化的假说, 分别是
遗传漂变假说、 传粉者介导选择假说、 多效性假说。
3. 1摇 遗传漂变假说
花色分化的遗传漂变假说, 是由Wright (1943)
提出, 用于解释花荵科 Linanthus parryae 中蓝色
和白色个体的斑块状分布和相间分布。 这种假说
主要基于理论模型的推测, 缺乏相应实验证据支
持。 为检验这一假说, Schemske 和 Bierzychudek
(2001, 2007) 通过对 L. parryae野外居群的大小
和空间分布分析, 并且采用分子标记对基因流的
分析和长期的野外实验, 认为遗传漂变的可能性
几乎是不存在的, 选择才是维持花色多态性的原
因。 尽管遗传漂变假说的支持者较少, 但对于自
然界那些不存在自然选择的花色多样性现象, 可
作为一个可能的解释。
3. 2摇 传粉者选择假说
花色可引导传粉者识别花提供的食物资源和
质量, 传粉者由于对食物的需求不同而偏好不同
花色, 传粉者的偏好造成了访花频率的差异, 访
花频率的差异可能导致不同花色个体的适合度
差异, 从而介导了花色的分化 (Faegri和 van der
Pijl, 1979; Fenster 等, 2004)。 传粉者的偏好是
传粉者介导花色进化的两个前提之一, 另一个前
提是自然授粉条件下存在花粉限制。 只有存在花
粉限制的条件, 传粉者对不同花色表型的植物
有差异的访问, 才可能导致繁殖成功的差异
(Mogford, 1974; Waser 和 Price, 1981; Stanton,
1987; Rausher 和 Fry, 1993; Comba 等, 2000;
Gigord等, 2001; Jones和 Reithel, 2001)。
传粉者介导花色分化的证据来自于不同科属
的物种表现出的 “传粉综合特征冶 ( pollination
syndromes)。 传粉综合特征的观点认为, 出于传
播花粉的需要, 植物的一系列花部特征受到特定
传粉媒介的选择, 这些特征中包括花色、 花形
状、 花冠管长、 报酬类型等。 选择作用的结果
是, 自然界中某类传粉者偏好的花色, 常常也具
有相应的传粉综合特征。 例如, 鸟媒植物的花,
常常呈现红色, 一般具有延长的花管、 较少的花
分枝、 伸出的柱头、 较稀释的花蜜; 蜂媒植物的
花, 呈现蓝紫色, 具有较为宽阔的花管、 伸出的
柱头、 少量而高浓度的花蜜; 蛾类传粉的花, 一
般具有白色和香味, 具有长花冠和夜间开放的特
性 (Faegri和 van der Pijl, 1979; Rausher, 2008)。
关于传粉者介导花部特征演化, 目前还存在
着争议。 传粉者介导选择的诸多证据中, 有的证
据仅仅是间接证据。 验证 “传粉综合特征冶 概
念的实验研究, 既有支持的证据 (Reynolds 等,
2009), 也有质疑的例子 (Ollerton, 1996, 1998;
Waser等, 1996; Ollerton等, 2009)。 例如传粉者
的种类与访花频率常常存在年际变化, 但植物的
花部特征是如何维持稳定的呢? Gong 和 Huang
(2011) 通过在群落水平上调查传粉者访花的种
类与频率在 3 年间的变化, 考察了传粉者功能群
的访花偏好, 发现不同种类的昆虫确实对花色等
性状表现出明显的偏好, 尽管昆虫种类在年际间
有较大差异。
为了解决传粉者在什么条件下发挥选择作用
的问题, Rausher (2008) 提出直接的证据必须
具备两个条件, 一是选择确实对花色的表型发生
了作用, 二是这个选择的动因是传粉者。 按照这
样的标准, 仅有为数不多的例子是直接支持传粉
者选择花色演化的。 例如, 萝卜 Raphanus sativus
的花色多态性由两个位点决定, Irwin 和 Strauss
(2005) 进行了两种授粉实验, 第一种处理所采
用混合花粉比例, 等于自然条件下的不同花色型
的比例 (反映自然条件下的花粉来源); 第二种
处理的花粉, 来自每种花色表型数量彼此相等的
花朵 (反映基因型的组成)。 通过子代分析
(progeny analysis) 发现两种处理导致了不同的
比例, 表明传粉者对不同花色表型雄性适合度有
选择作用。 Waser 和 Price (1981) 对不同花色
表型分别进行自然授粉和人工授粉, 两种花色表
型的自然授粉结实率存在显著性差异, 而人工授
粉之后的结实率则无差异。 表明传粉者造成不同
花色表型雄性适合度的差异。 花荵科吉利草属
242摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 34 卷
Ipomopsis aggregata 和 I. tenuituba 共同生长的杂
交区域内, 红色物种 I. aggregata 的种子产量和
雄性异交成功都高于白色物种 I. tenuituba 和两者
的杂交物种。 当把红色物种 I. aggregata 分别涂
上红色和白色后, 涂上红色的个体比涂上白色的
个体获得了更多的传粉者访问和更高的种子产
量。 而把两个物种以及它们的杂交个体都涂上红
色时, 传粉者访问频率和种子产量则没有差异
(Melendez鄄Ackerman和 Campbell, 1998)。
3. 3摇 多效性假说———非传粉者选择
如果花色是吸引传粉者的视觉信号, 那么也
会引起植食动物的注意。 植食者能啃食整个花部
器官或破坏部分花部结构。 当啃食者与传粉者有
相同的颜色偏好时, 可能抵消一部分传粉者对植
物适合度所产生的正向作用。 因此, 在非传粉者
的选择因素中, 种子扩散前啃食 ( pre鄄dispersal
predation) 作用很可能影响花色的演化。 例如,
很多花的胚珠或种子就遭受昆虫幼虫的啃食。 另
一方面, 花色对植物适合度的影响不一定是来源
于视觉上, 而是通过花色的 “多效性冶 (pleiotro鄄
pic effect) 作用。 所谓花色的多效性, 是指花色
所具有的其它生理特性造成对花色的间接选择。
已知一些与花青素相关的合成酶, 也同时是合成
其它类黄酮的必需物质; 不同的类黄酮会影响植
物的生理生态特征, 而不同的生理生态特征的选
择, 会使得花色的表型也因相关基因的选择而呈
现出多态性 (Strauss 和 Whittall, 2006; Rausher,
2008)。 例如, 在萝卜和春美草属 Claytonia vir鄄
ginica中, 含有色素的植物能够产生更多的抗啃
食者的代谢物硫代葡萄糖苷 ( glucosinolates),
导致食草昆虫偏好那些不含色素的个体, 由此间
接产生了对花色的选择 ( Irwin 等, 2003; Frey,
2004)。 值得注意的是, 啃食者对花色的选择并
不一定都是负向的, 植物对抗啃食者可能有不同
的策略, 即抵抗 (resistance) 或忍耐 (tolerance)。
当植物采取忍耐的策略时, 对适合度的影响或者
是正的, 或者是负的; 当采取抵抗策略时, 一般
表现为对适合度的不利影响 (Rausher, 2001)。
花色的多样性还可能受到非生物因素的间接
选择, 植物所含有的色素分子, 与对抗不利的环
境有直接的关系 (Warren 和 Mackenzie, 2001;
Coberly 和 Rausher, 2003, 2008; Fehr和 Rausher,
2004; Schemske和 Bierzychudek, 2001, 2007; Mu
等, 2010; Tang和 Huang, 2010)。 例如, Warren
和 Mackenzie (2001) 对比 5 个具有花色多态性
的物种在干旱和水分充足的条件下的适合度, 发
现含有色素的表型在干旱的环境下表现更好, 而
无色素的表型在水分充足的条件下具有更高的适
合度。 对沙漠植物 Linanthus parryae 的长期研究
也表明, 蓝色花表型在干旱条件下比白色花表型
具有更高的适应性, 而白色花表型在降雨量较高
的条件下则适合度高于蓝色花表型 ( Schemske
和 Bierzychudek, 2001, 2007)。 这些研究表明花
色的多态性与土壤水分有关。 对黄蓉花属 (Da鄄
lechampia) 和槭属 (Acer) 性状转变进行的系统
发育分析显示, 这两个属的花和营养器官的色素
很可能是多效性相关的, 花色与营养器官的颜色
相关比传粉者的直接选择能更好地解释这两个属
花色的分化。 如在黄蓉花属中粉色或紫色的苞片
很可能是来源于对茎和叶的色素选择的间接反应
(Armbruster, 2002)。
同传粉者研究一样, 多效性的例子中往往也
只提供了间接的证据, 没有排除传粉者在其中所
起的选择作用。 因此, 要确定多效性的选择作用
必须满足: 受选择的多效性基因必须是与花色相
关的基因、 传粉者不起选择作用 ( Rausher,
2008), 目前, 只有少数几个研究提供了相关证
据。 小天蓝绣球 Phlox drummondii 白色表型的存
活率、 花数、 繁殖力、 相对适合度比红色表型显
著偏低, 且该种中不存在传粉者的偏好, 从而表
明白色个体不利是多效性选择导致的 (Levin 和
Brack, 1995)。 具有蓝色和白色的花色多态性的
兰花参属 Wahlenbergia albomarginata, 在新西兰
的白色花比例却远远高于其它地区, 70%的表型
是白色。 通过表型操控的方法, 将白色花涂成蓝
色后, 访问频率和花粉移除量提高, 说明蓝色花
很稀少的原因不是传粉者的偏好, 可能是其它原
因例如多效性导致的 (Campbell等, 2012)。
验证多效性假说, 除了要满足于上述的两个
条件外, 还有必要对可能发生的选择因素进行验
证。 我们对具有花色二态性的水生植物花蔺 Bu鄄
tomus umbellatus进行连续两年的野外观察, 传粉
者偏好实验表明三种不同类型的传粉者对两种花色
基本没有明显的偏好。 分别在高水位和低水位下进
3423 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 汤晓辛和黄双全: 花色多样性与变异的研究进展摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
行人工授粉, 发现红色个体在高水位种子产量低于
在低水位时, 而白色个体在两种水位下则没有显著
差异; 此外, 通过降雨量和种子产量的回归分析,
发现在红色个体中降雨量和种子产量呈现负相关,
而白色个体中则没有相关性。 结果表明白色个体在
水位高时, 相对耐淹; 从而支持波动的水位维持
了花蔺花色的多态性 (Tang和 Huang, 2010)。
4摇 花色进化的综合研究
如果说, 花色对传粉者的吸引对植物的繁殖
起到正向作用的话, 啃食昆虫则往往体现负向的
作用, 非生物因素在不同的环境下表现出复杂的
选择作用。 在不同的花色系统中, 传粉者、 啃食
昆虫、 非生物因素所发挥的作用也不尽相同。 因
此, 目前研究花色的演化, 越来越倾向于综合考
虑多种因素的作用。 花色演化中有待解决的问题
有: 1) 在科属级水平上花色的演化趋势是怎样
的? 2) 在特定系统中, 花色的进化受到哪些因
素的影响, 呈现什么样的规律? 以上两方面的问
题, 彼此之间并不是孤立的, 需要同时展开进
行。 近年来一些新方法的发展, 为解决花色进化
问题提供了契机, 例如系统发育 (phylogenetics)
的方法、 表型选择 ( phenotypic selection) 的方
法、 花色定量的方法。
4. 1摇 演化趋势的探究
利用系统发育分析的方法研究科属水平上花
色演化的趋势, 表明花色转变方向的不确定性。
如在多个属中发现主要趋势是从蜂类传粉向蜂鸟
传粉, 即花色从蓝紫色向红色、 从有色到无色的
转变, 而相反的转变则概率较小 ( Rausher,
2008)。 但在钓钟柳属 (Penstemon) 中, 有色花
的物种转变成为无色花物种, 但祖先种保留了有
色花的性状, 所以钓钟柳属在自然条件下白色花
型的物种很少 (Smith等, 2010)。 另外一个可能
解释称为差异分化假说 ( differential diversifica鄄
tion hypothesis), 指的是一些具有特定花色的类
群分化速率与其它类群具有差异, 这些类群由于
分化的物种多, 它们所含有的花色类型的物种数
也相应的高。
利用系统发育分析的方法研究传粉者介导的花
的演化, 是近年兴起的方法。 系统发育分析首先要
构建物种的演化关系, 常用极大似然法 (Maximum
parsimony) 和贝叶斯方法 (Bayesian methods) 构
建系统树, 然后通过物种间分化关系来分析某个
特征的分化。 对某一类群构建系统树后, 在系统
树上对每个物种标记花色和对应的传粉者, 根据
花色和传粉者各自分化时间的早晚对两者分化关
系进行预测。 如果传粉者的分化早于花色的分
化, 或两者同时出现分化, 则认为花色的进化是
由于适应传粉者的需要; 而如果花色的分化早于
传粉者的分化, 则推测花色的进化可能与传粉者
的分布的改变有关, 抑或是遗传漂变的结果; 如
果没有出现以上的情况, 则认为花色的分化与传
粉者的转变没有关系 (Smith, 2010)。 通过对苦
苣苔族 4 个属的物种系统发生学的分析, 确定了
苦苣苔族中, 花色转变的方向是不对称的, 一般
是从红色向其它花色的转变, 花色的进化与其它
的特征是一致的, 共同构成与蜂鸟和蝙蝠的传粉
综合特征 (Mart佴n鄄Rodr侏guez 等, 2010)。 而在茑
萝类群 (Quamoclit) 的系统发育分析和 BiSSE
模拟的研究中, 花色的改变遵从差异分化假说
(Smith等, 2010)。 为了更清楚了解科属水平上
花色进化的总体趋势, 还需要在更多的类群中进
行研究, 以期认识到更加普遍的分化模式。
4. 2摇 选择因子的验证
花色的进化受到哪些因素的推动与维持? 这
些因素强度如何? 花色作为花部特征的一个重要
方面, 与其它花部特征之间是否存在着相互作用
(Armbruster, 2002)? 认识这些问题, 首先要解
决花色的量化问题。 肉眼判断花色, 结果会因人
而异。 花色量化的方法通常有英国皇家园艺学会
比色卡 (Royal Horticultural Society Color Chart,
RHSCC)、 分光色差仪 (Colorimeter)、 便携式光
谱仪 (Spectrometer) 等。 对花色定量方法的文章
可参见文献 Caruso 等 (2010)、 He 等 (2011)、
李庆良等 (2012)。
目前的几种假说多强调单一生态因子对花色
的作用, 同时研究传粉者、 啃食者、 非生物因素
的共同作用是近年来研究花部特征演化的趋势。
表型选择的方法恰好为量化选择因素提供了理论
支持。 自然选择的过程可以看作适合度和表型的
多变量函数关系 (Phillips 和 Arnold, 1989), 将
这种函数关系用一个多维空间来表示, 称为
“表型空间冶。 单个表型特征和适合度之间的定
442摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 34 卷
向选择梯度值, 可以用于估计选择强度的值, 而
不同表型特征之间的二次选择梯度则可以反映不
同形态特征之间相关的进化关系 (Lande 和 Ar鄄
nold, 1983; Phillips和 Arnold, 1989)。 表型选择
的方法已有较为成功的应用, 特别是在不同花部
特征的相关进化上 (Reynolds 等, 2009)。 而将
花色的量化也纳入表型选择分析之后, 可以解决
两个重要问题: 一是确定哪些生态因子对花色施
加了选择, 对施加了选择的因素计算其选择强度
大小; 二是计算花色与其它表型特征的相关进化
关系是否存在, 以及大小。
在确定不同生态因子对花色进化作用的方
面, 通过对南非山龙眼属 (Protea) 4 个种 10 个
居群中两种花色表型的物种形态、 幼苗存活率、
繁殖成功、 啃食频率等因素的对比, 发现白色个
体产生更大的种子和更高的萌发率, 但被啃食比
例也更高。 因此, 花色多样性的形成是不同花色
型个体适合度的差异、 对啃食抵抗程度的不同共
同造成的 (Carlson 和 Holsinger, 2010)。 半边莲
属 (Lobelia siphilitica) 的传粉者和啃食者对花色
影响的定量研究则发现, 传粉者和啃食者不是形
成不同花色的因素, 而是维持多样性的因子
(Caruso等, 2010)。
有研究表明, 花色的进化与某些花部性状有互
作关系, 例如花色与花冠形状 (Mart佴n鄄Rodr侏guez
等, 2010); 而与另一些花部特征则无关, 例如花
色与气味 (Odell 等, 1999; Majetic 等, 2008)。
利用表型选择的方法研究花色与其它花部特征的
关系, 目前开展得还很少。
5摇 展望
关于花色多样性的维持与演化, 目前流行的
主要假说是传粉者介导假说。 已有不少实验证据
支持这一传统假说, 认为花色多样性是由传粉者
的选择引起。 人们近年来也认识到, 非传粉者的
因素在花色演化中同样发挥了作用, 如啃食者的
选择和物理环境的选择。
如果花色是提供给传粉者的觅食信号, 通过
传粉者访花来传递花粉; 那么这种视觉信号同样
吸引着其它的动物来取食。 同种花色对不同的动
物可能起到不同的作用, 是 “吸引冶 还是 “警
示冶 呢? 花色与叶色的功能是否类似或经历了
类似的选择 (李俊等, 2006)? 因此, 研究花部
特征的演化, 不仅要考虑传粉者与植物之间的互
惠关系, 也要考虑植物与啃食者的敌对关系
(黄双全, 2007)。 可以预见, 未来的有关花色的
演化研究将综合考虑物种之间的多种联系、 以及
性状的系统发育抑制、 与其它性状之间的相关关
系。 在方法上, 将采用定量分析花的颜色变异,
而不是常用肉眼判断花色的差异。 研究的趋势逐
渐从单一因素的作用转向考虑多因素的共同作
用, 从花色的定性逐渐转向量化, 从较少的地点
到较多的居群, 从少数近缘种到较多的物种。 结
合表型选择的分析和系统发育的分析方法, 将为
研究花色的进化, 提供更为可信的证据。
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