全 文 ：本地种西番莲与外引种西番莲的花外蜜腺—蚂蚁—
植食昆虫相互作用系统的比较
徐芳芳1 ,2 , 陈 进1
?
(1 中国科学院西双版纳热带植物园 , 云南 勐腊 666303 ; 2 中国科学院研究生院 , 北京 100049)
摘要 : 外引植物如何和当地生物建立相互关系是入侵生物学和进化生物学关注的关键科学问题。本实验以
西双版纳当地自然分布的长叶西番莲 ( Passiflora siamica) 和近年从南美新引种的红花西番莲 ( P . coccinea)
为材料 , 探讨两种西番莲植物—蚂蚁—植食昆虫间相互关系系统对变化响应的差异。结果表明 , 共有 24
种蚂蚁取食花外蜜液 , 利用两种西番莲的蚂蚁数量没有显著差异 ( t= 1 .30 , P = 0 .20) , 但在种类组成上存
在显著差异 (χ2 = 14 .76 , df = 4 , P < 0.01)。植食昆虫多为蜗牛、螽斯、鳞翅目幼虫等广适性昆虫。去除蚂
蚁处理均未对两种西番莲植物的平均叶面积损失造成显著影响。该研究表明两种西番莲的花外蜜腺—蚂蚁
—广适性昆虫的相互作用系统对变化的响应没有显著差异 , 而与专食性昆虫相互作用系统对变化的响应的
差异则有待进一步研究。
关键词 : 花外蜜腺 ; 长叶西番莲 ; 红花西番莲 ; 蚂蚁植物互惠关系 ; 广谱食性昆虫
中图分类号 : Q 948 文献标识码 : A 文章编号 : 0253 - 2700 (2009) 06 - 543 - 08
Comparison of the Differences in Response to the Change of
the Extrafloral Nectar-ant-herbivore Interaction System
Between a Native and an Introduced Passiflora Species
XU Fang-Fang
1 , 2
, CHEN J in
1 *
(1 Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, ChineseAcademy of Sciences, Mengla 666303 , China;
2 GraduateUniversity of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049 , China)
Abstract : Howintroduced plants associatewithnativebiotic isoneof thefundamental questionsinevolutionarybiology and
invasive biology . Extrafloral nectar ( EFN) bearing plants usually usenectar to attract antswhile thoseants could help pla-
nts defense herbivores; establishinga plant-ant-herbivore interactive system . In this study, weconducted artificial ant-ex-
clusion, EFN-exclusion, herbivore exclusion, ant and herbivore exclusion to compare the differences in response to the
change of theextrafloral nectar-ant-herbivore interaction systemin an native passionflower ( Passiflora siamica) and an ne-
wly introduced species ( P . coccinea) . A total of about 24 ant species were recorded consuming the EFN resource . There
was no significant difference in the total number of visiting antswhileant species composition was different in thetwo Passi-
flora plants (χ2 = 14 .76 , df = 4 , P < 0 .01) . Themost abundant ant species for P . siamica was Dolichoderus thoracicus
whilefor P . coccineawas Paratrechina sp . The herbivorousinsects observedweremainlygeneralists, including snails, ka-
tydisds (Pseudophyllidae) or somelarvaeof butterfliesandmoths . The amount of nectar per leaf produced from P . siamica
is significantlyhigher than P . coccinea (Willcox, z= - 3 .87 , P < 0 .01) . Ant-exclusion in this experiment did not signifi-
cantly influence the average leaf loss per plant . Thetreatments for ant-exclusion, herbivore exclusion, and ant+ herbivore
exclusion all did not significantly influence the EFN production . As a whole, the plant-ant-generalist herbivore in the
云 南 植 物 研 究 2009 , 31 (6) : 543～550
Acta Botanica Yunnanica DOI : 10 .3724?SP. J . 1143 .2009.09101
? ?通讯作者 : Author for correspondence; E-mail : biotrans@ bn.yn. cninfo.ne
收稿日期 : 2009 - 05 - 25 , 2009 - 08 - 11 接受发表
作者简介 : 徐芳芳 (1981 - ) 女 , 在读硕士研究生 , 主要从事植物与蚂蚁互惠关系的研究。
two Passiflora species did not show a significant difference in the response to the change, while the interactive systemwith
specialist herbivores request further investigation .
Key words: Extrafloral nectar; Passiflora siamica; P . coccinea; Ant-plant mutualism; Herbivore generalist
植物可以通过自然的种子散布或人为传播旅
居到一新的环境 , 而植物和旅居地生物的相互关
系则影响甚至决定其新种群的建立 (Maron andVi-
la, 2001)。引入的植物可能由于避开天敌的取食
或竞争者的抑止而得到扩张 ( Callaway and Asche-
houg, 2000; Wolfe, 2002; Mitchell and Power, 2003;
DeWalt等 , 2004) ; 或由于缺乏互惠合作者 , 如种
子散布者和传粉者 , 而无法繁衍 (Faegri and van
der Pijl , 1979; Parker, 1997) ; 而有些则可能遭到
更严重的取食 (Erneberg, 1999)。当地动植物间长
期形成的密切关系有可能成为阻碍外引种扩散的
一种机制 ( Richardson 等 , 2000; Hector 等 , 2001;
Dukes, 2002; Maron and Marler, 2007)。
花外蜜腺植物是一类比较特殊的类群 , 这些
植物具有着生于花外、一般不参与传粉的蜜腺即
花外蜜腺。花外蜜腺植物常常通过叶片上蜜腺吸
引很多蚂蚁前来拜访 , 蚂蚁在拜访花外蜜腺同时 ,
可能会帮助植物抵御各种草食昆虫的危害 , 植物
和蚂蚁之间建立了互惠关系 ( Janzen, 1966; Bent-
ley, 1976; Koptur, 1979, 1984; Kelly, 1986; Kersch
and Fonseca, 2005; Kost and Heil , 2005; Moya-Raygo-
za, 2005)。很多研究表明 , 蚂蚁的存在确实能显
著增加植物果实产量 (Oliveira等 , 1999)、减少花
器官被危害的程度 ( Horvitz and Schemske, 1984;
Romero and Vasconcellos-Neto, 2004) 和减少植物叶
片受到的侵害 ( Janzen, 1966; Bentley, 1976; Kop-
tur , 1979 , 1984; Kelly, 1986; Kersch and Fonseca,
2005; Kost and Heil , 2005; Moya-Raygoza, 2005)。也
有一些研究表明 , 蚂蚁为花外蜜腺植物带来的保
护效果和植物所面对的取食压力 ( Inouye and Tay-
lor Jr, 1979; Barton, 1986; de laFuente and Marquis,
1999)、环境条件 (Kelly, 1986)、当地的蚂蚁群落
组成 (Horvitz and Schemske, 1990)、蚂蚁的丰富度
有关 ( Bentley, 1976; Inouye and Taylor Jr, 1979;
Koptur, 1985; Barton, 1986)。
植物分泌花外蜜液是一种能量的投资 , 因此
蜜腺的数量和分泌量也会受到外界生物和非生物
环境的影响 , 并通过蚂蚁的拜访调控分泌活动
(Tilman, 1978; Heil 等 , 2000; W?ckers and Boni-
fay, 2004)。研究表明 , 人工重复取走血桐积累
的花外蜜液可以刺激总分泌量的增加 (Heil 等 ,
2000)。昆虫对叶片的取食、或者人工损伤或者
直接涂抹植物损伤诱导反应的信号分子 JA、叶
片接触到空气中的其它受损伤叶片释放的挥发物
都可以诱导花外蜜液分泌量的增加 ( Heil 等 ,
2000 , 2007; Heil , 2004) , 人工或昆虫损伤同时还
可以诱导植株产生更多的花外蜜腺 (Mondor and
Addicott, 2003 )。去除花外蜜腺 , 通常能导致蚂
蚁数量降低 , 如去除叶柄花外蜜腺后 , 拜访西番
莲属植物 Passiflora biflora 和 P . oerstedii 的蚂蚁数
量显著降低 (Apple and Feener, 2001)。植物通常
也因此 遭受 更加严 重的昆 虫取食 ( Fiala 等 ,
1994; Apple and Feener, 2001; Rudgers, 2004;
Guimaraes等 , 2006) 。
长期的相互作用和选择压使有的花外蜜腺植
物与它们的合作者之间形成密切的关联 ( Federle
等 , 1997; Heil 等 , 2005)。很多植物的花外蜜腺
特征对其生存环境及它们的保护者蚂蚁都可能有
相当水平的适应。一旦离开它的原产地 , 生存环
境发生急剧的改变 , 它们失去了原有的合作伙
伴、取食者 , 同时又面对一群新的潜在的合作者
和取食者。这些变化会对它们的生存与发展造成
怎样的影响、改变 ? 它们是否能很好的适应这些
变化 , 有效的与新环境中的合作者合作防御新取
食者 ? 它们与新环境中的合作者及取食者临时构
建起来的作用系统与当地同属植物相比是否相
似 ? 它们与新环境中的合作者及取食者的作用系
统与当地同属植物与它们的合作者及取食者的作
用系统相比 , 在应对环境变化 (如缺少取食者 ,
缺少蚂蚁 , 缺少取食者和蚂蚁等 ) 时作出的反应
是否相同 , 这些都是有待研究的问题。
西番莲属植物隶属于西番莲科 ( Passiflorace-
ae) , 约有 16 属 , 500 余种 , 主产世界热带和亚
热带地区。90%的种类产于热带美洲 , 其余种类
多数产于亚洲热带地区 , 我国有 2 属 19 种和 2
变种 ( 包括引种栽培种 ) , 分布于南部和西南部。
445 云 南 植 物 研 究 31 卷
西番莲属植物大多是典型的花外蜜腺植物 , 植株
的花外蜜腺位于植株的叶柄基部、叶缘、花萼边
缘、叶背面等位置。这些花外蜜腺分泌蜜汁 , 吸
引蚂蚁来取食 , 来取食的蚂蚁同时能主动保护或
至少影响取食者行为。与西番莲共生的蚂蚁类群
很多 , 已报 道 的 有 : Wasmannia、 Crematogaster
( 举腹 蚁属 )、 Brachymyrmex、 Ectatomma、 Cam-
ponotus ( 弓 背 蚁 属 )、 Solenopsis ( 火 蚁 属 )、
Pachycondyla ( 厚结 猛蚁属 ) 和 Kleinfeldt 等 属
(McLain, 1983; Smiley, 1986; Apple and Feener,
2001; Leal 等 , 2006) 。同时西番莲属植物也存在
专性取食者 , 主要是袖蝶科 Heliconinii 类群的蝴
蝶。这个类群的蝴蝶主要分布在南美洲 , 中国只
有 Cethosia一个属 (杨萍等 , 2006)。
本研究以长叶西番莲 Passiflora siamica ( 本
地种 ) 和红花西番莲 P . coccinea ( 外引种 ) 为材
料 , 旨在探讨在长叶西番莲的自然生境中 , 两种
植物与蚂蚁建立的互惠关系的状况及防御效果 ,
两种植物对去蚂蚁、去取食者、去花外蜜腺以及
去蚂蚁 + 花外蜜腺几种处理的反应。
1 材料及方法
1 .1 材料
长叶西番莲 , 木质藤本 , 长 6～8 m。茎四棱形 , 具
条纹 , 密被锈色平展柔毛。叶近革质 , 卵状椭圆形至披
针形 , 顶端急尖或渐尖 , 基部楔形或近心形 , 多被柔毛
或糙伏毛 , 具 2～8 个腺体。叶柄下部有两个杯状腺体。
花序在卷须两侧对生 , 花白色 , 直径约 1 .5 cm, 外副花
冠裂片 2 轮 , 丝状 , 内副花冠褶状 , 花丝基部合生 , 子
房近无柄 , 椭圆球状。花柱 3～5 枚 , 基部合生。浆果近
球形 , 被疏毛。种子多数。花期 3～4 月 , 果期 6～7 月。
产于云南 (西双版纳)、广西 (桂平)。生于海拔 540～1 600
m的疏林、灌丛中。印度东北部、缅甸、泰国、老挝、越
南等均有分布 (方文培和张泽荣 , 1999)。
红花西番莲 , 木质藤本 , 幼茎紫色 , 老茎三棱型 ,
托叶窄 , 线状。叶柄基部有腺体 0 或 2 个。叶椭圆形 ,
全缘 , 被柔毛。苞叶卵形 , 锯齿状 , 被柔毛 , 红色或橙
色。花艳丽 , 鲜红和白色 , 花萼短。萼片线状披针形 ,
猩红或红 , 平整 , 倾覆状。花瓣线状 , 鲜红色 , 花丝 3
轮。果实卵形或近球形。在美洲一些国家如圭亚那、委
内瑞拉、秘鲁、玻利维亚、巴西有野生分布 ( Vander-
plank, 1996)。由于花朵鲜艳美丽 , 为很多植物园、公园
引种栽培。在它的原产地巴西或亚马逊中部等 , 有一些
蜂鸟如 Amazilia sp ., Phaethornis superciliosus等为红花西番
莲传 粉 ( Storti, 2002; Fischer and Leal, 2006; Leal 等 ,
2006)。红花西番莲引到其它地方由于缺乏传粉者而只开
花不结实 , 但人工授粉可结果 (Vanderplank, 1996)。在原
产地圭亚那 , 红花西番莲的花外蜜腺可以吸引 22 种蚂蚁 ,
这些蚂蚁可以保护植株的花免受严重的取食损害 , 阻碍
盗蜜昆虫访花 , 增加了植株的适合度 (Leal 等 , 2006)。
1 .2 方法
1 .2 .1 地点 试验地位于中国科学院西双版纳热带植
物园内 ( 21°41′N, 101°25′E) , 沟谷雨林边缘及林隙。海
拔 570 m, 年平均温度 21 .4℃ , 年平均降水量 1 539 mm,
年平均相对湿度 83%。
1 .2 .2 处理及布置 实验设置了 4 种处理和一个对
照 , 分别是去蚂蚁处理 (使用粘虫胶在花盆上涂抹一
圈 , 同时防止其它植株的地上部分与之接触 + 敞开的防
虫网 )、去花外蜜腺处理 (使用防水胶水 + 敞开的防虫
网)、去取食者处理 (使用 32 目防虫网)、去取食者及去
蚂蚁处理 (粘虫胶 + 防虫网 )、对照 (敞开的防虫网 )。
两种实验苗均种在花盆中 , 在苗长至 30 cm左右时同时
移动到沟谷雨林的林缘 (4 个点 ) 及林隙 ( 6 个点 ) 共
10 个点 , 每个点摆放 10 盆 , 每种西番莲 5 盆 , 摆放为两
行 , 每种西番莲各一行 , 其中每种处理的顺序循环排
列。实验用到的苗共 100 盆 , 每个种 50 盆 , 实验地为长
叶西番莲的自然生境 , 但具体选取的摆放点 10 m内都没
有自然生长的长叶西番莲植株。
1 .2 .3 实验 对摆放到沟谷雨林的林缘 10 个点的实
验苗 , 每天观察蚂蚁拜访的情况 (此部分记录不用于实
验数据分析 ) , 一个月以后 , 各种蚂蚁在植株上的出现
的种类和数量状况都相对比较稳定时 , 开始实验观察。
首先在白天每三小时观察记录一次植株上蚂蚁的种类数
量 , 按不同时刻把各种蚂蚁的数量加在一起从而得到各
种蚂蚁的活动规律。根据记录得到的白天蚂蚁的活动规
律 , 拟定时间每周观察记录一次所有植株上蚂蚁的种类
及觅食频率。对于每一株植株 , 计数 30 s内植株上的所有
蚂蚁数目及种类。每周观察记录一次取食者的活动规律 ,
此项观察在蚂蚁的观察记录之后展开。
在蚂蚁、取食者的观察记录之外的另一天观察植株
上蚂蚁的活动状况 , 取食活动等。
用毛细管 ( 5μl ) 吸取几片固定叶子上的花外蜜腺的
蜜汁 , 读取蜜汁在毛细管中的长度 , 用糖度计测量。花
外蜜腺分泌量实验时间为 6 月 29 至 9 月 20。实验的准备
及测量均于每天早上的 9: 00～10: 00 内完成。每两天
测定一组共 8 盆西番莲的花外蜜腺分泌量。测量前先挑
选植株的幼嫩部分用于测定叶柄泌蜜量 , 第 7 和 11 片叶
子用于测量叶片泌蜜量。将待测叶片或叶柄的蜜腺用蒸
馏水洗净后套在 120 目纱网袋子里 , 防止飞行的昆虫前
来取食。袋口处用脱脂棉保护枝条 , 系紧。在枝条上绕
5456 期 徐芳芳和陈进 : 本地种西番莲与外引种西番莲的花外蜜腺—蚂蚁—植食昆虫相互作用 . . .
一圈胶带 , 涂上粘虫胶 , 防止蚂蚁前来取食。24 小时后
除去袋子 , 用 5μl 毛细管测定花外蜜腺的蜜液分泌量 ,
随后将毛细管中的蜜液用于测定糖分浓度 , 糖分的测定
使用量程为 0%～50%的便携式糖度计完成。
在实验的后期 11 月初及末期 3 月初取食程度测量 :
给每植株的第 2 , 4 , 6 , 8 , 10 , 12 , 14 , 16 , 18 , 20 共 10 片
展开叶照相 , 照相时尽量保持视角垂直于叶面 , 再通过
photoshop7 .0 处理 , 计算叶面积损失比例 , 以这 10 片叶子
的平均被取食程度作为衡量该棵植株被取食程度的指标。
1 .2 .4 数据分析 使用 SAS 8 .1 进行数据分析 , 蚂蚁
数量的数据通过开方转换后满足正态分布 , 取食程度的
数据通过加 1 取对数后满足正态分布。使用单因素方差
分析分析各处理间的蚂蚁数量、取食程度、花外蜜腺分
泌量差异。使用配对 t检验分析两种西番莲上蚂蚁的数
量差异。用卡平方检验二种西番莲上 4 种主要蚂蚁 (数
量 > 10% ) 组成上的差异。
2 结果
2 .1 取食昆虫
实验中的食叶昆虫主要是螽斯 (直翅目 Or-
thoptera螽斯科 Tettigoniidae 的昆虫) , 蜗牛 (柄眼目
Stylommatophora蜗牛科 Fruticicolidae动物 ) , 以及一
些鳞翅目幼虫 , 如铅闪拟灯蛾 Neochera dominia Cra-
mer 的幼虫 , 这些取食者多属于广适性取食者。长
叶西番莲的专食性取食者 , 红锯蛱蝶 Cethosia bibles
的幼虫到实验的末期 (11 月份) 才出现。
2 .2 两种西番莲上的蚂蚁种类
白天蚂蚁在早晨 9: 00 有一个活动高峰 , 对
大多数蚂蚁来说 , 不同时刻同种蚂蚁占该时刻蚂
蚁总数的比例是相对恒定的 ( 数据未展示 )。
在两种西番莲植株上共观察到 24 种蚂蚁取食
花外蜜液 (表 1) , 主要包括: 立毛蚁待定种 Pa-
ratrechina sp .、黑可可臭蚁 Dolichoderus thoracicus
(Smith)、黑头酸臭蚁 Tapinoma melanocephalum、伊
大头蚁 Pheidole yeensis、罗思尼斜结蚁 Plagiolepis
rothneyi、耶氏立毛蚁 Paratrechina yerburyi、聚纹双
刺猛蚁 Diacamma rugosum等 , 其中猛蚁亚科一属
一种 , 伪切叶蚁亚科一属一种 , 切叶蚁亚科 5 属 9
种、臭蚁亚科 2 属 2 种、蚁亚科 4 属 11 种。
两种西番莲上蚂蚁总数量没有显著差异 ( t
= 1 .30 , P = 0 .20) 。两种西番莲上数量较多的前
4 种蚂蚁组成上存在显著差异 (χ2 = 14 .76, df = 4 ,
表 1 2 种西番莲植株上不同种蚂蚁数量 ( 17 次观察的总和 )
Table 1 Number of different ants on two Passiflora spp . (Total number of 17 times′observations)
蚂蚁种类 Ant species
长叶西番莲 Passiflora siamica
N %
红花西番莲 Passiflora coccinea
N %
立毛蚁待定种 Paratrechina sp . 276 ?20 5. 5 611 ?34 . 8
黑可可臭蚁 Dolichoderus thoracicus 418 ?30 5. 9 258 ?14 . 7
黑头酸臭蚁 Tapinoma melanocephalum 278 ?20 5. 5 297 ?17 . 0
伊大头蚁 Pheidole yeensis 79 ?5 #. 8 272 ?15 . 4
罗思尼斜结蚁 Plagiolepis rothneyi 122 ?9 #. 0 52 ?3 .0
耶氏立毛蚁 Paratrechina yerburyi 34 ?2 #. 5 90 ?5 .1
聚纹双刺猛蚁 Diacamma rugosum 84 ?6 #. 2 23 ?1 .2
东方小家蚁 Monomoriumorientale 31 ?2 #. 3 99 ?5 .6
平和弓背蚁 Camponotus mitis 1 ?0 #. 0 19 ?1 .1
黑褐举腹蚁 Crematogaster rogenhoferi 6 ?0 #. 5 9 0 .5
罗伯特大头蚁 Pheidole roberti 0 ?0 #. 0 13 ?0 .7
红头弓背蚁 Camponotus singularis 3 ?0 #. 2 3 0 .2
罗夫顿举腹蚁 Plagiolepis wroughtoni 1 ?0 #. 0 4 0 .2
邻巨首蚁 Pheidologeton affinis 5 ?0 #. 5 0 0 .0
亮立毛蚁 Paratrechina vividula 0 ?0 #. 0 4 0 .2
巴瑞弓背蚁 Camponotus parius 1 ?0 #. 0 2 0 .2
罗氏心结蚁 Cardiocondyla wroughtonii 0 ?0 #. 0 3 0 .2
钝齿铺道蚁 Tetramoriumobtusidens 2 ?0 #. 2 0 0 .0
伊劳多刺蚁 Polyrhachis illaudata 2 ?0 #. 2 0 0 .0
黄?蚁 Oecophylla smaragdina 1 ?0 #. 0 1 0 .0
日本铺道蚁 Tetramorium nipponense 2 ?0 #. 2 0 0 .0
尼科巴弓背蚁 Camponotus nicobarensis 0 ?0 #. 0 1 0 .0
飘细长蚁 Tetraponera allaborans 1 ?0 #. 0 0 0 .0
举腹蚁一种 Crematogaster sp . 1 ?0 #. 0 0 0 .0
总数 Total 1348 ?100 m1761 .100
645 云 南 植 物 研 究 31 卷
P < 0 .01) , 长叶西番莲以黑可可臭蚁 ( Dolicho-
derus thoracicus) 数量最多 , 红花西番莲则以立毛
蚁 ( Paratrechina sp .) 数量最多 ( 表 1 )。
2 .3 ?不同处理对两种西番莲植株上的蚂蚁数量
的影响
长叶西番莲的去除蚂蚁处理、去除蚂蚁同时
去除取食者处理与去除花外蜜腺处理、去除取食
者处理、对照之间蚂蚁数量有显著差异 ; 去除花
外蜜腺处理与去除取食者处理之间蚂蚁数量有显
著差异 ( F4 , 45 = 16 .28 , P < 0 .01 )。红花西番莲去
除蚂蚁处理、去除蚂蚁同时去除取食者处理与去
除花外蜜腺处理、去除取食者处理、对照之间蚂
蚁数量有显著差异 ( F4 , 45 = 13 .77 , P < 0 .01) 。
统计结果显示 , 两种西番莲的去除蚂蚁处理
是比较成功的。红花西番莲与长叶西番莲在蚂蚁
总数量上没有显著差异 ( 图 1 )。
2 .4 固定位置叶片的花外蜜腺分泌量
每棵植株第 7 和第 11 片叶子的花蜜分泌量 ,
长叶西番莲各种处理及对照之间花外蜜腺分泌量
无显著差异 (F3 , 32 = 0 .39 , P = 0 .76 ) , 红花西番
莲的各种处理及对照之间花外蜜腺分泌量无显著
差异 ( F3 , 32 = 1 .39 , P = 0 .26) ( 图 2 )。
2.5 b不同处理对两种西番莲植株被取食的程度的影响
实验中遇到的食叶昆虫有蜗牛 , 螽斯 , 铅闪
拟灯蛾 Neochera dominia Cramer 的幼虫等。统计
结果显示 , 长叶西番莲去除取食者处理、去除蚂
蚁同时去除取食者处理与去除花外蜜腺处理、对
照之间植株平均叶面积损失都有显著差异 , 去除
蚂蚁同时去除取食者处理与去除蚂蚁处理之间植
株平均叶面积损失有显著差异 ( F4 , 45 = 7 .75 , P
< 0 .01) ; 红花西番莲去除花外蜜腺处理与去除
取食者、去除蚂蚁同时去除取食者之间植株平均
叶面积损失有显著差异 , 去除蚂蚁同时去除取食
者处理与去除蚂蚁处理之间植株平均叶面积损失
有显著差异 (F4 , 45 = 4 .40 , P < 0 .01 ) , 说明去除
取食者的效果基本达到要求 ( 图 3 )。
两种西番莲的被取食程度没有显著差异 , 两种
西番莲被取食的程度都很小 , 一棵取食程度最大的
平均叶面积损失是 12.9% , 57%的植株平均叶面积
损失在 0 到 1%之间 , 只有 23%的植株平均叶面积
损失在 1%到 2%之间 , 6%的植株平均叶面积损失
在 2% 到 3%之间 , 3%的植株平均叶面积损失在
3%到 4%之间 , 3%的植株平均叶面积损失在 4%到
5%之间 , 8%的植株平均叶面积损失大于 5%。
长叶西番莲对照的平均叶面积损 失比例
(2 . 7±2 .5% ) 大于红花西番莲 (1. 1±1.6% )。在
去除取食者后 , 长叶西番莲平均叶面积损失比例
(0. 3±0 .2% ) 略小于红花西番莲 ( 0 . 4±0 .4% )。
长叶西番莲中 , 去除蚂蚁处理的平均叶面积损失
比例 ( 1 . 4± 1 .9% ) 低于对照 ( 2 . 7 ± 2 .5% ) ;
红花西番莲去除蚂蚁处理的平均叶面积损失比例
(1 . 1±1 .0% ) 近似于对照 (1 . 1±1 .6% )。
图 1 两种西番莲不同处理之间的蚂蚁数量比较 (均值±标准差 , n= 10) 相同的字母表示没有显著差异
Fig . 1 The effect of five treatment on ant numbers on two species of Passiflora ( mean± sd, n= 10 )
For each species significant difference between treatments were indicated by different letter above the bar
7456 期 徐芳芳和陈进 : 本地种西番莲与外引种西番莲的花外蜜腺—蚂蚁—植食昆虫相互作用 . . .
图 2 两种西番莲不同处理之间的固定叶片花外蜜腺分泌量比较 (均值±标准差 , n = 9) 相同的字母表示没有显著差异
Fig . 2 The effect of five treatments on the secretion rate of the EFN on thefixed leaves of two species of Passiflora ( mean±sd, n= 9)
For each species significant difference between treatments are indicated by different letters above the bars
图 3 两种西番莲不同处理之间的叶片被取食程度比较 (均值±标准差 , n= 10) 。相同的字母表示没有显著差异
Fig . 3 The effect of five treatment on average leaf loss per plant of two species of Passiflora ( mean±sd, n= 10 )
For each species significant difference between treatments were indicated by different letter above the bar
3 讨论
在本研究中 , 记录到 24 种蚂蚁拜访两种西
番莲的花外蜜腺 , 其中以臭蚁属的黑可可臭蚁、
黑头酸臭蚁 , 立毛蚁属的立毛蚁一待定种、耶氏
立毛蚁等以及大头蚁属的伊大头蚁等为最主要的
拜访者。在热带美洲 , 已有报道拜访西番莲花外
蜜腺的蚂蚁种类主要包括 : Wasmannia、 Crema-
togaster (举腹蚁属 )、 Brachymyrmex、 Ectatomma、
Camponotus ( 弓 背 蚁 属 )、 Cephalotes、 Pheidole
(大头蚁属 )、 Solenopsis (火蚁属 )、 Pachycondyla
(厚结猛蚁属 ) 和 Kleinfeldt 等属 (McLain, 1983;
Smiley, 1986; Apple and Feener, 2001; Leal 等 ,
2006) , 主要种类和本研究结果有明显的差异。
在热带亚洲地区 , 已有报道拜访花外蜜腺植物的
蚂蚁包括 : Tetraponera ( 细长蚁属 )、 Cataulacus
(沟切叶蚁属 )、 Pheidole ( 大头蚁属 )、 Monomo-
rium ( 小家蚁属 )、 Crematogastar ( 举腹蚁属 )、
Dolichderus ( 臭 蚁 属 ) 、 Technomyrmex ( 狡 臭 蚁
845 云 南 植 物 研 究 31 卷
属) 、 Anaplolepis、 Camponotus ( 弓背蚁属 ) 、 Pa-
ratrechina ( 立毛蚁属 )、 Polyrachis (多刺蚁属 ) 和
Oecophylla (黄?蚁属 ) 等 (Fiala等 , 1994)。本研
究中的主要蚂蚁类群也出现在热带亚洲其它地区
不同的花外蜜腺植物上。可见 , 花外蜜腺植物的
蚂蚁种类受植物所处地理位置或生境的强烈影响
(Horvitz and Schemske, 1990; Rios等 , 2008)。
不同处理对两种西番莲上的蚂蚁数量的影响
的结果表明两种西番莲的去除蚂蚁处理是比较成
功的。两种西番莲的去除取食者处理的蚂蚁数量
均值低于其它非去除蚂蚁处理 , 这可能是由于去
除取食者处理造成的 , 在使用防虫网去除取食者
的同时 , 部分蚂蚁到达植株的途径或行为受到了
影响或限制。不同处理对两种西番莲上的蚂蚁数
量的影响大致相似。
不同处理对两种西番莲植株的叶面积损失的
影响的结果表明两种西番莲的去除取食者处理基
本到达要求。和对照相比 , 去除蚂蚁和去除花外
蜜腺 , 叶面积损失都无显著差异。在试验期间 , 对
照组叶面积损失均在 5%以下 , 危害较轻 , 危害昆
虫多为广适性取食者。其它研究也表明蚂蚁对植物
的保护效果和植物所受到的取食压力有关 ( Inouye
and Taylor Jr, 1979; Barton, 1986; de la Fuente and
Marquis, 1999)。当只考虑平均叶面积损失时 , 长叶
西番莲对照的平均叶面积损失比例大于红花西番
莲。在去除取食者后 , 长叶西番莲平均叶面积损失
比例略小于红花西番莲。说明在不去取食者的状况
下 , 本地种显然受到植食昆虫的损害更大 , 当去除
大部分昆虫后 , 少量没有受到限制的昆虫对外来种
的损害却更大。这和 Parker 等 (2006) 的观点有所
相似 , 又有所不同。相似之处在于本地的部分取食
者有可能更喜欢取食外来种 , 而不同之处在于 , 我
们的实验显示 , 在没有去除大部分取食者的情况
下 , 本地种遭受更严重的取食。在两种西番莲中 ,
去除蚂蚁的处理 , 平均叶面积损失比例低于或近似
于对照 , 这是由于去除蚂蚁处理方法造成的。其它
研究也认为 , 使用粘虫胶去除蚂蚁的同时 , 爬行
类取食者也被去除了 (Kost and Heil , 2005 )。
长叶西番莲生长在它的自然生境中 , 有一种
专适取食者是红锯蛱蝶的幼虫 , 这种取食者在实
验的后期才出现。这种取食者幼龄期喜欢成群集
聚 , 并可能对植株造成非常严重的危害 ( 作者的
观察 )。蚂蚁对长叶西番莲的专食者的反应有待
进一步研究。
致谢 感谢西南林学院的徐正会老师帮助鉴定蚂蚁标本 ;
版纳植物园的杨大荣老师帮助鉴定其它昆虫 ; 王洪老师
帮助鉴定植物标本 ; 胡建湘、李宝贵、黄建平、李信明在
实验中提供了帮助 ; 李梦、何小梅协助完成了野外实验。
〔参 考 文 献〕
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