全 文 ：红绒盖牛肝菌菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )生物吸
附的影响因子
吕明姬, 蔡佳亮, 郑维爽, 王 寅, 黄 艺*
北京大学环境科学与工程学院,北京 100871
摘要: 在离体条件下, 研究了外生菌根真菌红绒盖牛肝菌( Xerocomus chrysenteron)菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )生物吸附的影响因
子,考察了 X . chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )的吸附能力、去除率和平衡吸附量在不同初始质量浓度和不同温度下所受
影响,并采用 Freundlich 和 Langmuir 线性化吸附等温线模型拟合 X . chrysenteron 菌丝的生物吸附热力学特性. 结果表明: 当菌
丝的质量浓度为 10 gPL, 30 e 时, X . chrysenteron 非活性菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )的最佳吸附量分别为 47111 和 11172 mgPg(以菌
丝干质量计) ; X . chrysenteron 非活性菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )的吸附能力、去除率、平衡吸附量均优于活性菌丝; X . chrysenteron
菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )的吸附能力随其初始质量浓度的增加而增大,去除率随其初始质量浓度的增大而分别呈指数下降和
线性下降; 30 e 时 X . chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )的吸附能力、去除率、平衡吸附量均比25 e 时大.
关键词: 外生菌根真菌; 生物吸附; 菌丝; 铜; 镉
中图分类号: X70311 文献标志码: A 文章编号: 1001 - 6929( 2009) 11 - 1334 - 07
Factors Impacting Biosorption of Cu( Ò ) and Cd( Ò ) by Xerocomus chrysenteron
Mycelium
LBMing-ji, CAI Jia-liang, ZHENG Wei-shuang, WANG Yin, HUANG Yi
College of Environmental Science and Engineering , Peking University , Beijing 100871, China
Abstract: Xerocomus chrysenteron mycelium ( XCM) was grown in media to measure the influence of temperature, initial Cu( Ò ) and Cd( Ò )
mass concentrations and other impact factors on XCM biosorption. In addition, the characteristics of biosorption thermodynamics were fitted by
the Freundlich and Langmuir linear isotherm models. The results showed that the maximum equilibrium level of biosorption ( ELB) was reached
at an initial XCM mass concentration of 10 gPL at 30 e ; the levels were 47111 mgPg dry weight and 111 72 mgPg dry weight with Cu( Ò ) and
Cd( Ò ) , respectively, by non-active XCM ( NXCM) . The biosorption capacity, biosorption rate and ELB of NXCM were better than those of
active XCM. The biosorption capacity of XCM to Cu( Ò ) and Cd( Ò ) increased, however, the biosorption rate decreased exponentially for
Cu( Ò ) and linearly for Cd( Ò ) with their initial concentrations increasing. Moreover, the biosorption capacity, biosorption rate and ELB of
XCM were higher at 30 e than at 25 e .
Key words: ectoycorrhizal fungi; biosorption; mycelium; copper; cadmium
收稿日期: 2009- 04- 17 修订日期: 2009 - 05 - 11
基金项目: 国家自然科学基金项目( 20777004)
作者简介: 吕明姬( 1985- ) ,女,重庆梁平人, lvmingji@ live. cn.
* 责任作者,黄艺( 1964- ) ,女,湖南常德人,副教授,博士, 主要从事
环境生物学与环境生态学研究, yhuang@ pku. edu. cn
外生菌根真菌是与植物根系共生的土壤真
菌 [1] . 研究 [2-3]表明,外生菌根真菌对暴露于重金属
毒性水平的寄主植物具有保护作用, 能够增强寄主
植物对环境中重金属胁迫的抵抗力. 黄艺等 [4 ]研究
发现, 铆钉菇 ( Gomphidius viscidus ) 在 Cu( Ò ) 和
Cd( Ò )胁迫下,离子交换量随重金属离子含量的增
加而增大. 离子交换量是生物细胞壁吸附作用的重
要指标,可以间接证明外生菌根真菌对于重金属的
生物吸附能力.
在过去近 10年间,国内外有关重金属生物吸附
的研究主要集中于细菌 [5-7 ]、鞘细菌 [8 ]、酵母菌 [9-11 ]、
霉菌 [12-14 ]、从枝菌根真菌 [15-16 ]及微型藻类 [17-18 ]等, 而
对外生菌根真菌的研究尚少有关注. 过量的 Cu 和
Cd具有高稳定性、可累积性和毒性等特点 [19 ] , 对人
类和动植物都会造成危害 [20-22 ] . 因此, 通过在离体
条件下测定 X . chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )
的吸附热力学特性,比较活性菌丝和非活性菌丝之
间的吸附能力差异,以及重金属初始质量浓度和温
度对吸附的影响, 探讨菌丝生物吸附的细胞学机理,
第 22 卷 第 11期
2009 年11月
环 境 科 学 研 究
Research of Environmental Sciences
Vol. 22, No. 11
Nov. , 2009
DOI：10.13198/j.res.2009.11.100.lvmj.016
具有重要意义.
1 材料与方法
1. 1 菌种
试验菌种 X . chrysenteron 采自北京西山无污染
的针阔混交林, 由北京林业大学森林病理研究室雷
增普教授提供.
1. 2 外生菌根真菌培养
将改良Kottke 营养液 [23] pH调至 515,高温灭菌
20 min后待用. 在营养液中加入 15 gPL的琼脂溶液,
高温灭菌,冷却至室温,在无菌操作环境下接种后置
于25 e 恒温培养箱内培养 2周,备用; 将 300 mL营
养液注入具有通气口的玻璃培养管中, 接种后在室
温下培养 2周,取出菌丝,纯水洗涤后, 以5 000 rPmin
离心 6 min, 得试验用活性菌丝; 将菌丝在沸水中高
温处理20 min,以5 000 rPmin离心 6 min,得试验用非
活性菌丝.
1. 3 X. chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )的生物吸附
配制Q1Cu( Ò ) 2为 5, 10, 40, 75, 100, 120 和 150
mgPL的溶液,各取 100 mL 于 200 mL锥形瓶中, 分别
倒入 10 gPL的活性菌丝或非活性菌丝 1100 g 后封
口. 将锥形瓶分别置于 25或30 e , 150 rPmin的恒温
振荡箱中振荡培养 18 h. 试验设置 3个重复, 共 84
( 7 @ 3 @ 2 @ 2)个培养.
配制 Q1Cd( Ò )2分别为 015, 1, 3, 5, 8, 10和 20
mgPL的溶液,各取 100 mL 于 200 mL锥形瓶中, 其他
操作如Cu( Ò ) . 试验设置 3个重复,共 84个培养.
1. 4 Q1Cu( Ò ) 2和 Q1Cd( Ò ) 2的测定
作Q1Cu( Ò ) 2和Q1Cd( Ò )2的标准曲线, 并以此
为标准, 用原子吸收分光光度计 ( Hitachi Z - 5000
AAS)测定吸光度来确定溶液中剩余的Q1Cu( Ò )2和
Q1Cd( Ò ) 2. 试验设置3个重复.
1. 5 吸附热力学模型
Freundlich 和 Langmuir 线性化吸附等温线模型
能很好地表征生物吸附剂对单一重金属离子吸附的
化学行为 [24-25 ] . 采用下式进行等温拟合:
C ePq e = CePq m+ 1P( K aqm ) ( 1)
lg qe = lg K f + ( lg Ce )Pn ( 2)
式中, q e 为平衡吸附量, mgPg; Ce 为平衡质量浓度,
mgPL; qm 为单层吸附 qe 的极限值, mgPg; K a 为吸附
常数, 表述吸附剂和吸附底物的相关程度, 其值越
低,说明吸附剂和吸附底物之间的亲和性越高; K f ,
n 为 Freundlich模型中的吸附常数,分别表示吸附容
量和吸附强度.
2 结果与讨论
2. 1 初始质量浓度对 X . chrysenteron 菌丝生物吸
附的影响
2. 1. 1 不同初始 Q1Cu( Ò ) 2下 X . chrysenteron菌丝
对Cu( Ò )的生物吸附
由图 1可见, 在初始Q1Cu( Ò )2小于 10 mgPL的
溶液胁迫下, X . chrysenteron 非活性菌丝与活性菌丝
对Cu( Ò ) 的吸附能力没有显著差异, 均随初始
Q1Cu( Ò ) 2的 增 大而 逐 渐 增 强. 25 e , 初 始
Q1Cu( Ò ) 2为75 mgPL时, X. chrysenteron 非活性菌丝
与活性菌丝对Cu( Ò )的吸附量分别为 2912和 1817
mgPg, 吸附比(即非活性菌丝与活性菌丝吸附量的比
值, 下同) 达到最大值 ( 1156 倍) , 最终该值稳定在
1144倍. 30 e , 初始 Q1Cu( Ò )2为 100 mgPL时吸附
比达到最大值( 1129倍) ,最终该值下降至 1117 倍;
初始Q1Cu( Ò ) 2为 150 mgPL时, X . chrysenteron 非活
性菌丝与活性菌丝对Cu( Ò )的吸附量达到最大值,
分别为 4711和 4011 mgPg.
温度Pe : 1) 25(活性菌丝) ; 2 ) 25(非活性菌丝) ;
3 ) 30(活性菌丝) ; 4 ) 30(非活性菌丝)
图 1 不同初始 Q1Cu( Ò )2下 X. chrysenteron
菌丝对Cu( Ò )的吸附能力
Fig. 1 Biosorption of Cu( Ò ) onto X . chrysenteron
mycelium at different initial Cu( Ò )
X . chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )的去除率随初始
Q1Cu( Ò ) 2的增加而呈指数下降 (见图 2) . 由图 2
可见, X . chrysenteron 非活性菌丝和活性菌丝在初
始Q1Cu( Ò )2 < 40 mgPL的溶液胁迫下, 去除率在
25 e 时分别达 50%和 40%以上, 30 e 时去除率达
35%以上; 在初始Q1Cu( Ò )2> 40 mgPL的溶液胁迫
下, 25 e 时其去除率都持续下降, 并最终稳定在
25%和 18%左右, 且 X. chrysenteron 非活性菌丝对
Cu( Ò )的去除率优于活性菌丝, 30 e 时其去除率均
无显著变化, 稳定在31%和 27%左右.
1335第 11期 吕明姬等: 红绒盖牛肝菌菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )生物吸附的影响因子
温度Pe : 1 ) 25(活性菌丝) ; 2 ) 25(非活性菌丝) ;
3 ) 30(活性菌丝) ; 4 ) 30(非活性菌丝)
图 2 不同初始 Q1Cu( Ò )2下 X . chrysenteron
菌丝对Cu( Ò )的去除率
Fig. 2 Biosorption rate of Cu(Ò ) onto X . chrysenteron
myceliumat at different initial Cu( Ò )
2. 1. 2 不同初始Q1Cd( Ò ) 2下 X . chrysenteron 菌丝
对Cd( Ò )的生物吸附
由图 3可见, 在初始 Q1Cd( Ò )2小于 1 mgPL的
溶液胁迫下, X. chrysenteron非活性菌丝与活性菌丝
对Cd( Ò ) 的 吸附 能 力几 乎 一致, 并 随 初始
Q1Cd( Ò ) 2的增 大 而 逐 渐 增 强. 25 e , 初始
Q1Cd( Ò ) 2为 10mgPL时, X . chrysenteron 非活性菌丝
与活性菌丝对Cd( Ò ) 的吸附量分别为 613 和 411
mgPg,吸附比达到最大值( 1154倍) ,随后该值下降至
1119倍. 30 e ,初始Q1Cd( Ò ) 2为 5 mgPL时,吸附比
达到最大值 ( 1132倍) ; 初始 Q1Cd( Ò ) 2为 20 mgPL
时, X. chrysenteron 非活性菌丝与活性菌丝对
Cd( Ò )的吸附量达到最大值, 分别为 1117 和 913
mgPg.
温度Pe : 1 ) 25(活性菌丝) ; 2 ) 25(非活性菌丝) ;
3 ) 30(活性菌丝) ; 4 ) 30(非活性菌丝)
图3 不同初始 Q1Cd(Ò )2下 X. chrysenteron
菌丝对Cd( Ò )的吸附能力
Fig.3 Biosorption of Cd(Ò ) onto X .
chrysenteron mycelium at different initial Cd(Ò )
X . chrysenteron 菌丝对Cd( Ò )的去除率随初始
Q1Cd( Ò ) 2的增加呈下降趋势 (见图 4) . 由图 4 可
见, X. chrysenteron 非活性菌丝和活性菌丝在初始
Q1Cd( Ò ) 2< 5 mgPL的溶液胁迫下,去除率在25 e 时
分别可达 75% 和 60%以上, 30 e 时, 可达 80% 和
60%以上; 在初始 Q1Cd( Ò ) 2> 5 mgPL的溶液胁迫
下,其去除率都持续下降, 但 X . chrysenteron 非活性
菌丝对Cd( Ò )的去除率均优于活性菌丝, 25 e 时,
非活性菌丝和活性菌丝的去除率最终稳定在 35%
和 30%左右, 30 e 时, 稳定在 55%和45%左右.
温度Pe : 1) 25(活性菌丝) ; 2 ) 25(非活性菌丝) ;
3 ) 30(活性菌丝) ; 4 ) 30(非活性菌丝)
图 4 不同初始 Q1Cd( Ò )2下 X. chrysenteron
菌丝对Cd( Ò )的去除率
Fig. 4 Biosorption rate of Cd( Ò ) onto X .
chrysenteron mycelium at different initial Cd(Ò )
2. 2 温度对 X. chrysenteron菌丝生物吸附的影响
2. 2. 1 对Cu( Ò )生物吸附的影响
用 Freundlich和 Langmuir 线性化吸附等温线模
型拟合 X . chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )的吸附热力学
特性 (见表 1) . 由表 1 可见, 25 和 30 e 时, X .
chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )的 Freundlich 和 Langmuir
模型的回归系数( R2 )大部分达到了 019以上,且 X .
chrysenteron 菌丝的 Freundlich 拟合都优于 Langmuir
拟合. 同 时, 25 e 时 X. chrysenteron 菌 丝 的
Freundlich和Langmuir模型比30 e 拟合得更好(见图
5, 6) .
表 1 X. chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )的 Freundlich
和 Langmuir线性化吸附等温线模型拟合回归系数
Table 1 Linear biosorption isotherm of X . chrysenteron mycelium
for Cu( Ò ) from fitting to the Freundlich and Langmuir equations
菌丝 温度Pe R
2
Freundlich模型 Langmuir模型
非活性 25 01 957 3 01 946 1
30 01 908 8 01 513 6
活性 25 01 979 8 01 960 8
30 01 908 8 01 592 1
1336 环 境 科 学 研 究 第 22卷
温度Pe : 1 ) 25; 2) 30
图 5 X. chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )的
Freundlich线性化吸附等温线拟合
Fig. 5 Linear biosorption isotherm of
X . chrysenteron mycelium for Cu( Ò ) from
fitting to the Freundlich equation
温度Pe : 1 ) 25; 2) 30
图 6 X. chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )的
Langmuir线性化吸附等温线拟合
Fig. 6 Linear biosorption isotherm of
X . chrysenteron mycelium for Cu( Ò ) from
fitting to the Langmuir equation
2. 2. 2 对Cd( Ò )生物吸附的影响
用Freundlich和 Langmuir线性化吸附等温线模
型拟合 X . chrysenteron 菌丝对Cd( Ò )的吸附热力学
特性 (见表 2) . 由表 2 可见, 25 和30 e 时, X .
chrysenteron 菌丝对Cd( Ò )的 Freundlich 和 Langmuir
线性化吸附等温线拟合的回归系数( R2 )大部分都
大于 019,且均优于对Cu( Ò )的拟合度. 25 e 时, X .
chrysenteron 菌丝的 Langmuir拟合优于 Freundlich 拟
合. 而30 e 时, Freundlich拟合得更好. 25 e 时 X .
chrysenteron 菌丝的 Freundlich 和 Langmuir 线性化吸
附等温线大部分比30 e 时拟合得好(见图7, 8) .
表 2 X. chrysenteron 菌丝对Cd( Ò )的 Freundlich
和 Langmuir线性化吸附等温线拟合的回归系数
Table 2 Linear biosorption isotherm of X . chrysenteron mycelium
for Cd( Ò ) from fitting to the Freundlich and Langmuir equations
菌丝 温度Pe R2
Freundlich模型 Langmuir模型
非活性 25 01 964 1 01 968 7
30 01 953 6 01 773 8
活性 25 01 957 5 01 968 7
30 01 980 8 01 756 2
温度Pe : 1 ) 25; 2 ) 30
图 7 X. chrysenteron 菌丝对Cd( Ò )的
Freundlich线性化吸附等温线拟合
Fig . 7 Linear biosorption isotherm of
X . chrysenteron mycelium for Cd( Ò ) from
fitting to the Freundlich equation
2. 3 讨论
在保持 X . chrysenteron 菌丝投加量不变的情况
下, X. chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )的吸附
能力随初始Q1Cu( Ò )2和Q1Cd( Ò ) 2的增加而增大.
Q1Cu( Ò ) 2和Q1Cd( Ò )2越高时, Cu( Ò )和Cd( Ò )与
X . chrysenteron 菌丝细胞壁接触的几率就越多,从而
1337第 11期 吕明姬等: 红绒盖牛肝菌菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )生物吸附的影响因子
温度Pe : 1 ) 25; 2) 30
图 8 X. chrysenteron 菌丝对Cd( Ò )的
Langmuir线性化吸附等温线拟合
Fig. 8 Linear biosorption isotherm of
X . chrysenteron mycelium for Cd( Ò ) from
fitting to the Langmuir equation
使得 X. chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )的吸附
能力越大(见图 1, 3) . Cu是生物必需元素, 在高质
量浓度时才表现出生物毒性; 而 Cd 是生物非必需
元素, 在低质量浓度时就能表现出高致毒性. 因此,
X . chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )的平衡吸附量均远大

于Cd( Ò ) . 曹德菊等 [26] 比较了大肠杆菌、枯草杆
菌、酵母菌对Cu( Ò )和Cd( Ò )的吸附效应, 发现在
质量浓度小于 5 mgPL时, 3种微生物对Cd( Ò )的吸
附量均大于Cu( Ò ) , 而质量浓度大于 25 mgPL时, 则
对Cu( Ò )的吸附量更大.
30 e 时 X . chrysenteron菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )
的吸附能力、去除率、平衡吸附量均比25 e 时大, 由
此可见, X . chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò ) 的
生物吸附是吸热反应的过程. HAN 等 [10 ]的研究也
得到了同样的结论, 即啤酒酵母 Saccharomyces
cerevisiae 对Cu( Ò )的吸附能力随温度的升高而增
大. 然而, WANG等 [27]指出,干活性污泥对Cu( Ò )的
吸附能力随着温度的升高而减少, 是吸热反应的过
程. 因此,这些差异表明,温度对生物吸附的影响与
主动和被动吸附过程紧密相关.
X . chrysenteron 非活性菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )
的吸附能力、去除率、平衡吸附量均优于活性菌丝,
这是因为 X. chrysenteron非活性菌丝在生物吸附过
程中只涉及被动吸附, 而 X . chrysenteron 活性菌丝
则同时存在被动吸附和主动吸附 2个过程. 当处于
Cu( Ò )和Cd( Ò )高质量浓度胁迫时, X . chrysenteron
活性菌丝细胞会对Cu( Ò )和Cd( Ò )产生抵抗机制, 从
而使其吸附能力、去除率、平衡吸附量均相应减少.
AHLUWALIA 等 [28]的研究表明, Saccharomyces cerevisiae
非活性菌丝对 Zn 和 U 的吸附能力比活性菌丝高
40%. 由表 3 可以看出, 相比其他真菌类和细菌类
表 3 不同生物吸附剂对Cu( Ò )和Cd( Ò )平衡吸附量的比较
Table 3 Equilibrium level of biosorption( ELB) of Cu( Ò ) andPor Cd( Ò ) onto different biosorbents
生物吸附剂 平衡吸附量P( mgPg)
Cu( Ò ) Cd( Ò ) 参考文献
假单胞菌 Pseudomonas aeruginosa 58. 00 [5 ]
动胶菌 Zoogloea ramigera 29. 00 [29 ]
原核微生物 芽孢杆菌 Baci llus firmus 381. 00 [30 ]
链霉菌 Streptomyces noursei 9. 00 3. 40 [31 ]
球衣菌 Sphaerotilus natans 5. 40 [8 ]
真核微生物
4. 93 [32 ]
酵母菌 Saccharomyces cerevisiae 6. 40 [33 ]
14. 30~ 20. 00 [34 ]
9. 50 27. 00 [35 ]
根霉 Rhizopus arrhizus 30. 00 [36 ]
10. 00 [37 ]
曲霉 Aspergillus niger 5. 00 [38 ]
毛霉 Mucor roux Ò 20. 31 [14 ]
短梗霉 Aureobasidium pullulans 6. 00 [39 ]
树脂枝孢霉 Cladosporium resinae 18. 00 [37 ]
青霉 Penicillium chrysogenum 9. 00 11. 00 [40 ]
56. 00 [36 ]
紫孢侧耳 Pleurotus sapidus 127. 00 [41 ]
白腐真菌 Phanerochaete chrysosporium 84. 50 [42 ]
外生菌根真菌 Xerocomus chrysenteron 47. 11 11. 72
1338 环 境 科 学 研 究 第 22卷
生物吸附剂,不同吸附剂间也表现出不同的生物吸
附能力. 因此, X . chrysenteron 菌丝生物吸附的细胞
学机理与抗性之间的关系还有待进一步研究.
3 结论
a. 当菌丝质量浓度为 10 gPL, 30 e 时, 得到 X .
chrysenteron 非活性菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )的最佳吸
附量分别为47111和 11172 mgPg(以菌丝干质量计) .
b. X . chrysenteron 非活性菌丝对Cu( Ò ) 和
Cd( Ò )的吸附能力、去除率、平衡吸附量均优于活
性菌丝.
c. X . chrysenteron 菌丝对Cu( Ò )和Cd( Ò )的吸
附能力随其初始质量浓度的增加而增大, 去除率随
初始质量浓度的增大分别呈指数下降和线性下降.
d. 30 e 时 X . chrysenteron 菌丝对Cu( Ò ) 和
Cd( Ò )的吸附能力、去除率、平衡吸附量均比25 e
时大.
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(责任编辑: 孔 欣)
1340 环 境 科 学 研 究 第 22卷