全 文 ：植物生态学报 2014, 38 (8): 868–877 doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00081
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2014-03-11 接受日期Accepted: 2014-05-25
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: guodl@igsnrr.ac.cn)
不同生境条件下蕨类和被子植物的气孔形态特征
及其对光强变化的响应
熊 慧1 马承恩2 李 乐3 曾 辉1,2 郭大立3*
1北京大学深圳研究生院城市人居环境科学与技术重点实验室, 深圳 518055; 2北京大学城市与环境学院生态学系, 北京 100871; 3中国科学院地理科
学与资源研究所, 生态系统网络观测与模拟重点实验室, 千烟洲生态试验站, 北京 100101
摘 要 气孔是植物与大气环境进行气体交换的重要通道, 在调控植物碳水平衡方面发挥着重要作用。为探讨生境和植物类
型对气孔形态特征的影响以及气孔对光强变化的响应格局在不同植物间和不同生境条件下的变异, 选取开阔生境和林下生
境的5种蕨类植物和4种被子植物, 测定了它们的气孔形态特征和气孔导度对光强变化的响应。此外, 还收集了8篇文献中开阔
和林下生境的45种蕨类植物和70种被子植物的气孔密度和气孔长度数据, 以增大样本量从而更好地探讨不同生境条件下蕨
类和被子植物气孔密度及长度的变异格局, 并通过分析生境和植物类型对气孔形态特征的影响来推测生境和植物类型对气
孔响应行为的可能影响。实验结果表明, 与林下植物相比, 开阔环境下的植物气孔密度更大, 气孔长度更小, 气孔对光强降低
的响应更敏感; 但植物类型对气孔形态特征的影响以及对气孔响应光强的敏感程度的影响均不显著。对文献数据的分析表明,
生境和植物类型对气孔形态特征均有显著影响。考虑到气孔响应快慢与气孔形态特征密切相关, 与蕨类植物相比, 被子植物
小而密的气孔可能为其更快地响应环境变化提供了基础。研究表明生境和植物类型对气孔响应行为均有显著影响。
关键词 蕨类植物, 生境, 光照强度, 气孔密度, 气孔长度, 气孔导度
Stomatal characteristics of ferns and angiosperms and their responses to changing light inten-
sity at different habitats
XIONG Hui1, MA Cheng-En2, LI Le3, ZENG Hui1,2, and GUO Da-Li3*
1Key Laboratory for Urban Habitat Environmental Science and Technology, Peking University Shenzhen Graduate School, Shenzhen 518055, China;
2Department of Ecology, College of Urban and Environmental Sciences, Peking University, Beijing 100871, China; and 3Qianyanzhou Ecological Station, Key
Laboratory of Ecosystem Network Observation and Modeling, Institute of Geographic Sciences and Natural Resources Research, Chinese Academy of Sciences,
Beijing 100101, China
Abstract
Aims Stomata are critical in controlling the exchange of water vapour and carbon dioxide and maintaining the
balance between plant water and carbon relations. Here, we investigated the effects of habitat (open and under-
story) and plant type (ferns and angiosperms) on stomatal morphology and stomatal responses to changing light
intensity.
Methods We measured stomatal morphology and stomatal conductance in response to transitions in light inten-
sity in five ferns and four angiosperms from different habitats. To increase the sample size, we also collected data
on stomatal characteristics for 45 ferns and 70 angiosperms from published studies.
Important findings For all the nine species, the plants in open-habitat had significantly greater stomatal density,
shorter stomatal length and greater sensitivity to decreasing light intensity than those in the understory, but the
effect of plant type was not significant. Combined analysis with published data indicated that the effects of both
habitat and plant type on stomatal morphology were significant. As stomatal sensitivity was closely linked to
stomatal morphology, more and smaller stomata might enable angiosperms to respond more quickly to environ-
mental perturbations than ferns. We conclude that both habitat and plant type affect the stomatal response to light.
Key words fern, habitat, light intensity, stomatal density, stomatal length, stomatal conductance
气孔是植物与大气进行CO2和水蒸气交换的重
要通道, 在调控植物碳水平衡方面发挥着重要作用
(Hetherington & Woodward, 2003; Franks & Beerling,
2009; Casson & Hetherington, 2010)。气孔形态特征
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是影响其功能的重要因素, 它们主要受到植物生长
环境的影响(Torre et al., 2003; Casson & Hethering-
ton, 2010; Czerniak, 2013)。研究表明, 气孔密度随光
照强度的增加而增大(Poole et al., 1996; 蔡志全等,
2004), 随着温度的升高而减小 (Beerling & Cha-
loner, 1993); 此外, 气孔形态也随大气湿度和CO2
浓度的变化而变化(Woodward, 1987; Bakker, 1991;
Beerling & Kelly, 1997; Maherali et al., 2002)。此外,
在不同生长环境下发育的气孔对干旱、CO2和光照
等环境变化的响应也不同(Nejad & van Meeteren,
2005; Czerniak, 2013)。例如, 与中等湿度下生长的
植物相比, 在较高湿度下生长的植物气孔更大, 气
孔密度更小(Nejad & van Meeteren, 2005; Nejad et
al., 2006), 它们对环境胁迫(如干旱、黑暗)的响应不
敏感(Nejad & van Meeteren, 2005, 2007; Arve et al.,
2013; Fanourakis et al., 2013); 与在自然光下生长的
葡萄(Vitis vinifera)相比, 弱光环境下生长的葡萄气
孔更大, 气孔对光照强度的响应也更为缓慢(战吉
宬等, 2005)。
蕨类植物是构成植物多样性的重要组分, 它们
广泛分布在不同水分和光照环境中, 探讨蕨类植物
气孔对不同生境的适应方式, 将有助于理解蕨类植
物的生态策略和物种分布规律, 并为预测全球变化
背景下蕨类植物的响应提供依据(Page, 2002; Czer-
niak, 2013)。已有研究表明, 与被子植物一样, 蕨类植
物在红光诱导下张开气孔(Doi et al., 2006), 而在叶片
脱水时关闭气孔(Brodribb & Holbrook, 2004)。但是
也有研究认为, 与被子植物相比, 蕨类植物的气孔
不能快速地响应光照、CO2和水汽压差等环境条件
的变化 (Hollinger, 1987; Brodribb et al., 2009;
McAdam & Brodribb, 2012a, 2012b; Gago et al., 2013)。
为了探讨生境和植物类型对气孔形态特征的影
响以及气孔对光强变化的响应格局在不同植物间和
不同生境条件下的变异, 我们选取了开阔生境和林
下生境的5种蕨类植物和4种被子植物, 测定了它们
的气孔形态特征以及气孔导度和光合速率对光强变
化的响应。此外, 我们还收集了8篇文献中开阔和林
下生境的45种蕨类植物和70种被子植物的气孔密度
和气孔长度数据, 以增大样本量, 从而更好地探讨
不同生境条件下蕨类和被子植物气孔密度及长度的
变异格局, 并通过分析生境和植物类型对气孔形态
特征的影响来推测生境和植物类型对气孔响应行为
的可能影响。
1 材料和方法
1.1 研究地点和实验材料
研究地点位于江西省九连山自然保护区
(24.48°–24.63° N, 114.37°–114.52° E)。该区属于典
型亚热带季风气候, 具有明显的湿季(2到9月)和干
季(10到1月), 年降水量为1 954 mm, 其中干季的降
水量仅为203 mm, 年平均气温为16.7 ℃(李昌华等,
2001)。研究物种来自两种不同的生境, 一种为林下
生境, 位于保护区的核心区域, 人为活动较少, 冠
层优势树种为赤杨叶(Alniphyllum fortunei)、枫香树
(Liquidambar formosana)、木荷(Schima superba)和罗
浮锥(Castanopsis faberi)等, 下层主要物种为对叶楼
梯草(Elatostema sinense)、三叶地锦(Parthenocissus
semicordata)和狗脊(Woodwardia japonica)等, 冠层
平均高度15 m, 郁闭度约为85%, 生境内光照较低
而相对湿度较高。另一种为开阔生境, 位于保护区
边缘地带的开阔旷地, 人为活动干扰严重, 主要优
势物种为芒萁(Dicranopteris pedata)、少花柏拉木
(Blastus pauciflorus) 、 藤 石 松 (Lycopodiastrum
casuarinoides)和菜蕨(Callipteris esculenta)等, 植株
平均高度约为1 m, 盖度约为70%, 生境内光照较强
而相对湿度较低。我们利用烘干法测定了两种生境
的土壤含水量, 从图1可以看出, 开阔生境不同土壤
深度的土壤含水量均显著小于林下生境。
我们在两种生境中共选取了9种植物: 6种(3种
蕨类植物和3种被子植物)来自林下生境, 3种(2种蕨
类植物和1种被子植物)来自开阔生境(表1)。所选取
的物种均为该生境下优势度较高的物种。每个物种
选取3个植株作为重复。
1.2 气孔形态的测定
每个植株取至少3片成熟、完好的叶片, 对于蕨
类植物, 一般选取若干羽片, 立即保存在装有FAA
固定液(FAA: 70%酒精90 mL + 100%冰醋酸5 mL +
37%甲醛5 mL)的塑料瓶里。采用指甲油印迹法, 测
定叶片样品的气孔密度(ind.·mm–2)和气孔长度(μm)
等形态指标, 这里的气孔长度是指两保卫细胞外连
接点之间的距离。主要步骤如下: 从FAA固定液中
取出叶片样品, 放置在通风橱中10–20 min; 然后在
叶片表面均匀地涂上透明指甲油, 等待约30 min至
完全风干; 再用透明胶布取下叶片表皮的指甲油
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图1 开阔和林下生境不同土壤深度的土壤含水量(平均值±
标准误差, n = 6)。***, p < 0.001。
Fig. 1 Soil water content at different soil depth in open and
understory habitats (means ± SE, n = 6). ***, p < 0.001.


印记 , 并置于载玻片上; 利用显微镜(Leica DM-
2500, Leica, Wetzlar, Germany)和数码相机(Leica
DFC450, Leica, Wetzlar, Germany)完成图像观察和
拍摄。每个样品选取5–10个视野, 利用Image J图像
处理软件(U. S. National Institutes of Health, Be-
thesda, USA)测量叶片的气孔密度和气孔长度。
1.3 气孔对光强改变的响应
首先, 将待测定的植物整株连土挖起, 保持其
根系的完整性以及尽可能多的根际土壤, 并在1 h内
移到实验室(对于比较高的植株在运输中用塑料袋
罩住叶片和枝条, 以免碰伤); 然后持续等量适度浇
水, 让植物处于鲜活状态以便进行实验。在每一个
植株的中上部, 挑选一片最新完全展开的叶片用于
测试气孔对光强变化的响应。我们设置了4次光照强
度的变化: 从完全遮阴到低光强(100 μmol·m–2·s–1),
从低光强到高光强(1 000 μmol·m–2·s–1), 从高光强
到低光强, 以及从低光强到完全遮阴。气孔导度和
光合速率用便携式光合仪(LI-6400; LI-COR, Lin-
coln, USA)进行测量, 环境CO2浓度、温度和水汽压
差(VPD)分别保持在390 μmol·mol–1、25 ℃和(1.1 ±
0.3) kPa。
由于光强改变后气孔导度的改变有滞后效应,
每种植物的气孔导度达到平衡状态的时间不一致,
Clemente和Marler (1996)发现番木瓜(Carica pa-
paya)在光强改变后3 min气孔导度能达到平衡, 而
K i r s c h b a u m等 ( 1 9 8 8 )发现天南星科植物海芋
(Alocasia macrorrhiza)在光强改变后20 min气孔导
度才达到平衡状态。McAdam和Brodribb (2012b)的
实验结果表明大多数植物在光强改变后30 min, 气
孔导度足够达到平衡状态, 因此我们在每次光强改
变后的30 min里持续记录气孔导度和光合速率, 每
30 s记录一次, 以便观察不同植物气孔导度和光合
速率对光强变化的响应规律。为了定量反映和比较
不同植物气孔对光强变化的响应快慢, 我们计算了
光强改变后5 min内的植物气孔导度变化的绝对速
率和相对速率, 主要考虑到光强改变后初始阶段(5
min)大多数植物的气孔导度变化速率都较快, 同时
这样的计算结果也可以和McAdam和Brodribb
(2012b)等研究结果进行比较。计算的指标分别为:
气孔张开绝对速率(Gopen, Gs·s–1), 即光强从100


表1 9种植物的植物类型、生境、缩写和植株高度(平均值±标准误差)
Table 1 Plant type, habitat, species abbreviations and plant height of the nine species (mean ± SE)
物种 Species 植物类型 Plant type 生境 Habitat 缩写 Abbreviations 高度 Height (m)
芒萁 Dicranopteris pedata 蕨类植物 Fern 开阔 Open Dp 0.78 ± 0.09
菜蕨 Callipteris esculenta 蕨类植物 Fern 开阔 Open Ce 1.13 ± 0.09
长叶铁角蕨 Asplenium prolongatum 蕨类植物 Fern 林下 Understory Ap 0.34 ± 0.01
福建观音座莲 Angiopteris fokiensis 蕨类植物 Fern 林下 Understory Af 1.85 ± 0.09
狗脊 Woodwardia japonica 蕨类植物 Fern 林下 Understory Wj 0.94 ± 0.09
少花柏拉木 Blastus pauciflorus 被子植物 Angiosperm 开阔 Open Bp 1.02 ± 0.09
三叶地锦 Parthenocissus semicordata 被子植物 Angiosperm 林下 Understory Ps 藤本 Alina
对叶楼梯草 Elatostema sinense 被子植物 Angiosperm 林下 Understory Es 0.55 ± 0.03
心叶毛蕊茶 Camellia cordifolia 被子植物 Angiosperm 林下 Understory Cc 3.43 ± 0.54


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μmol·m–2·s–1变为1 000 μmol·m–2·s–1后5 min内的气孔
导度变化绝对速率 ; 气孔张开相对速率 (P o p e n ,
%Gs·s–1), 即光强从100 μmol·m–2·s–1变为1 000 μmol·
m–2·s–1后5 min内的气孔导度变化相对速率; 气孔关
闭绝对速率 (G c l o s u r e , G s · s – 1 ) , 即光强从1 000
μmol·m–2·s–1变为100 μmol·m–2·s–1后5 min内的气孔
导度变化绝对速率; 气孔关闭相对速率(Pc losure,
%Gs·s–1): 光强从1 000 μmol·m–2·s–1变为100 μmol·
m–2·s–1后5 min内的气孔导度变化相对速率。此外,
我们还计算了植物气孔响应光强变化过程中测定的
气孔导度最大值(Gs, mol·m–2·s–1)和光合速率最大值
(A, μmol·m–2·s–1)。
1.4 数据收集
我们收集了文献中的开阔(或阳生)和林下(或阴
生)环境的蕨类植物和被子植物的气孔密度和气孔
长度数据, 以增加文章的样本量并进一步准确地分
析气孔密度和气孔长度在不同植物类型和不同生境
间的差异; 通过分析植物类型和环境条件对气孔形
态特征的影响, 可以推测植物类型和环境条件对气
孔响应行为的可能影响, 以弥补本研究物种重复少
的弱点, 避免不可靠的结论。最后我们总共在8篇文
献中收集了45种蕨类植物和70种被子植物的气孔密
度和气孔长度数据(Ludlow & Wolf, 1975; Abrams &
Kubiske, 1990; Kloppel et al., 1993; Abrams &
Mostoller, 1995; Takahashi & Mikami, 2006; Atala et
al., 2012; Riaño & Briones, 2013; Zhang et al., 2014)。
1.5 统计分析
通过单因素方差分析, 比较开阔和林下生境不
同土壤深度的土壤含水量的差异。通过双因素方差
分析, 探讨生境和植物类型及其交互作用对气孔形
态特征和气孔对光强变化响应的影响。利用
Games-Howell法对开阔生境被子植物、开阔生境蕨
类植物、林下生境被子植物和林下生境蕨类植物的
气孔密度和气孔长度进行多重比较。气孔性状之间
的相关性通过Pearson相关性分析得到。所有的分析
均在SPSS 20.0软件(SPSS Statistics 20.0, SPSS Inc.,
USA)中完成。
2 结果
2.1 气孔形态特征
在9种植物中, 来自开阔生境的蕨类植物芒萁
(Dicranopteris pedata)气孔密度最大(440.23 ind.·
mm–2), 气孔长度最短(16.88 μm); 而来自林下生境
的蕨类植物长叶铁角蕨(Asplenium prolongatum)气
孔密度最小(38.48 mm–2), 气孔长度最长(57.10 μm);
前者的气孔密度为后者的10倍左右, 而后者的气孔
长度约为前者的4倍(图2)。方差分析表明生境对气
孔密度和气孔长度均有显著影响, 与林下植物相比,
来自开阔生境的植物气孔密度更大(图2C), 而气孔
长度更小(图2F)。此外, 在9种植物中, 植物类型对
气孔密度和气孔长度的影响均不显著(图2B、2E)。



图2 开阔和林下生境的4种被子植物和5种蕨类植物的气孔
密度和气孔长度(平均值±标准误差)。物种缩写同表1; A, F
分别代表被子植物(n = 4)和蕨类植物(n = 5); U, O分别代表
林下生境(n = 6)和开阔生境(n = 3); **, p < 0.01; *, p < 0.05。
Fig. 2 Stomatal density (SD) and stomatal length (SL) for 4
angiosperms and 5 ferns in open and understory habitats (mean
± SE). Abbreviations of species name see Table 1; A and F rep-
resent angiosperms (n = 4) and ferns (n = 5), respectively; U
and O represent plants in understory (n = 6) and open habitats
(n = 3), respectively; **, p < 0.01; *, p < 0.05.


在文献收集的数据中, 气孔密度的变异范围为
11.69–634 ind.·mm–2, 气孔长度的变异范围为9.10–
63.84 μm (图3)。对文献收集和本研究测定的气孔密
度和气孔长度数据进行相关分析, 发现气孔密度与
气孔长度之间显著负相关(p < 0.01, 图3)。从图3还
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图3 开阔和林下生境的蕨类和被子植物的气孔密度和气孔
长度的关系。数据包括本研究实测数据以及文献中的数据。
Fig. 3 Relationship between stomatal density and stomatal
length in ferns and angiosperms in open and understory habi-
tats. Data include measurements in this study and from litera-
ture.


可以看出, 蕨类和被子植物中均有气孔密度或大或
小的物种, 但与被子植物相比, 蕨类植物的气孔长
度较大。方差分析结果表明生境和植物类型对气孔
密度和气孔长度的影响均显著(图4)。开阔生境植物
的气孔密度显著大于林下生境(图4A), 气孔长度显
著小于林下生境(图4B)。蕨类植物的气孔密度显著
小于被子植物(图4C), 气孔长度显著大于被子植物
(图4D)。
多重比较结果发现, 开阔生境蕨类植物与开阔
生境被子植物、林下生境被子植物和林下生境蕨类
植物之间的气孔密度的差异均不显著(p > 0.05, 图
5A), 而开阔生境被子植物、林下生境被子植物和林
下生境蕨类植物之间的气孔密度的差异均显著(p <
0.05, 图5A)。且开阔生境被子植物的气孔密度最大,
而林下生境蕨类植物的气孔密度最小(图5A)。开阔
生境蕨类植物、开阔生境被子植物和林下生境被子
植物之间的气孔长度的差异不显著(p > 0.05, 图
5B), 三者的气孔长度都显著小于林下生境蕨类植
物的气孔长度(p < 0.05, 图5B)。
2.2 气孔对光强变化的响应
当光照强度增加时(从低光强到高光强), 两种
生境的蕨类植物和被子植物的气孔导度和光合速率
都逐渐增加(图6); 生境和植物类型对气孔张开速率
(绝对速率和相对速率)的影响不显著(p > 0.05, 表
2)。而当光照强度降低时(从高光强到低光强), 所有


图4 生境和类型对植物气孔密度和气孔长度的影响(平均
值±标准误差)。数据包括本研究实测数据以及文献中的数据;
***, p < 0.001。
Fig. 4 Effects of habitat and plant type on stomatal density
and stomatal length (mean ± SE). Data include measurements in
this study and from literature; ***, p < 0.001.


植物的光合速率都迅速下降(图6B、6D、6F和6H),
但只有开阔生境的蕨类和被子植物气孔导度迅速下
降(图6A和6E), 而林下生境的蕨类和被子植物气孔
导度则下降缓慢(图6C和6G)。生境对气孔关闭速率
(绝对速率和相对速率)的影响显著(p < 0.05, 表2),
而植物类型对气孔关闭速率(绝对速率和相对速率)
的影响不显著(p > 0.05, 表2)。此外, 生境对气孔响
应光强过程中的气孔导度最大值和光合速率最大值
均有显著影响(p < 0.05, 表2), 而植物类型对两者的
影响不显著(p > 0.05, 表2)。
2.3 气孔性状之间的关系
对9种植物的气孔形态和生理性状进行相关分
析, 结果发现气孔密度与气孔导度最大值、光合速
率最大值、气孔关闭绝对速率和气孔关闭相对速率
都呈现显著的正相关关系(表3)。气孔长度与气孔密
度和气孔关闭相对速率显著负相关(表3)。气孔导度
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图5 开阔生境被子植物(OA)、开阔生境蕨类植物(OF)、林
下生境被子植物(UA)和林下生境蕨类植物(UF)的气孔密度
和气孔长度比较(平均值±标准误差)。不同的字母表示差异
显著(p < 0.05); 数据包括本研究实测数据以及文献中的
数据。
Fig. 5 Comparison of stomatal density and stomatal length
among four categories of plants: angiosperm in open habitat
(OA), fern in open habitat (OF), angiosperm in understory
(UA), and fern in understory (UF) (mean ± SE). Different let-
ters indicate significant difference (p < 0.05); Data include
measurements in this study and from literature.


最大值与光合速率最大值、气孔关闭绝对速率和气
孔张开绝对速率之间显著正相关(表3)。光合速率最
大值与气孔关闭绝对速率显著正相关(表3)。此外,
气孔关闭绝对速率与气孔关闭相对速率也显著正相
关(表3)。
3 讨论
生长在不同环境下的植物可以通过不同的适应
机制如改变气孔的形态特征和行为来适应环境, 从
而能有效地利用环境资源, 维持较高的生理活动强
度(李庆康和马克平, 2002; Franks & Beerling, 2009;
Casson & Hetherington, 2010)。针对9个物种的研究
表明, 与林下植物相比, 开阔生境下的植物气孔密
度更大(图2C), 气孔更小(图2F), 气孔对光强降低
的响应也更加敏感(图6)。结合文献中的气孔形态数
据, 我们发现生境对气孔密度和长度有显著的影响
(图4A、4B)。在开阔环境中, 光照强且波动大, 空
气湿度低且蒸散需求高, 小而密的气孔可以使植物
获取更大的气孔导度和光合速率, 更快地响应光强
和VPD等环境因子的变化, 进而拥有较高的水分利
用效率(El-Sharkawy et al., 1985; Tinoco-Ojanguren
& Pearcy, 1993; Drake et al., 2013)。本研究里生长在
开阔环境下的蕨类植物芒萁就是一个例子; 它的气
孔密度较大(440.23 ind.·mm–2), 气孔长度小(16.88
μm), 气孔对光强降低的响应很敏感(图6A), 这些特
征使其快速地响应开阔生境中环境条件的变化, 从
而能够广泛分布于旷地、林缘等开阔环境中, 并与
被子植物共存(Nobel et al., 1984; Zhao et al., 2012),

表2 生境和植物类型对9种植物气孔响应光强变化过程中的各个指标的影响。
Table 2 Effects of habitat and plant type on each index in response to changing light intensity of nine species.
变异来源
Source of variable
植物生境
Habitat
植物类型
Plant type
类型×生境
Habitat × Plant type
光合速率最大值(A, μmol·m–2·s–1) 0.017 0.165 0.172
气孔导度最大值(Gs, mol·m–2·s–1) 0.024 0.169 0.126
气孔关闭绝对速率(Gclosure, Gs·s–1) 0.000 0.116 0.260
气孔关闭相对速率(Pclosure, %Gs·s–1) 0.032 0.241 0.934
气孔张开绝对速率(Gopen, Gs·s–1) 0.493 0.814 0.751
气孔张开相对速率(Popen, %Gs·s–1) 0.601 0.179 0.985
数据为p值, 加粗的数据表示影响显著(p < 0.05)。
Data are p values. Boldface type indicates that the effect is significant at p < 0.05 level. A, maximum CO2 assimilation rate during light intensity
changes; Gs, maximum stomatal conductance during light intensity changes; Gclosure, absolute rate of stomatal closure with decreasing PPFD (1 000 to
100 μmol·m–2·s–1); Pclosure, relative rate of stomatal closure with decreasing PPFD (1 000 to 100 μmol·m–2·s–1); Gopen, absolute rate of stomatal opening
with increasing PPFD (1 000 to 100 μmol·m–2·s–1); Popen, relative rate of stomatal opening with increasing PPFD (1 000 to 100 μmol·m–2·s–1).


874 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (8): 868–877

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图6 开阔和林下生境的两种蕨类植物(A–D)和两种被子植物(E–H)的气孔导度和光合速率随光强变化的响应曲线。虚线表示
光照强度; A, E的黑色箭头可以看出光强降低时(1 000到100 μmol·m–2·s–1)开阔生境的蕨类和被子植物气孔导度迅速降低, 气
孔快速响应; C, G的黑色箭头可以看出光强降低时(1 000到100 μmol·m–2·s–1)林下生境的蕨类和被子植物气孔导度变化很小,
气孔响应缓慢。
Fig. 6 Responses of stomatal conductance (Gs) and CO2 assimilation rate (A) in two ferns (A–D) and two angiosperms (E–H) in
open and understory habitats for 30 minutes after each of four transitions in light intensity (PPFD) (dashed line). The two species in
open habitats showed rapid stomatal closure following transition from high to low light (1 000 to 100 μmol·m–2·s–1) (A and E, black
arrows); whereas the two species in understory showed slow stomatal closure following transition from high to low light (1 000 to
100 μmol·m–2·s–1) (C and G, black arrows).


熊慧等: 不同生境条件下蕨类和被子植物的气孔形态特征及其对光强变化的响应 875

doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00081
表3 9种植物的8个气孔形态和生理性状之间的相关性
Table 3 Correlations between the eight morphological and physiological traits of nine species
性状指标
Traits
气孔密度
SD
气孔长度
SL
光合速率
最大值 A
气孔导度
最大值 Gs
气孔关闭绝对
速率 Gclosure
气孔关闭相对
速率 Pclosure
气孔张开绝对
速率 Gopen
气孔长度 SL –0.588+
光合速率最大值 A 0.773* –0.363
气孔导度最大值 Gs 0.755* –0.371 0.984**
气孔关闭绝对速率 Gclosure 0.911** –0.555 0.901** 0.906**
气孔关闭相对速率 Pclosure 0.661+ –0.639+ 0.325 0.306 0.658+
气孔张开绝对速率 Gopen 0.090 –0.135 0.648 0.673* 0.440 –0.063
气孔张开相对速率 Popen –0.448 –0.102 –0.166 –0.217 –0.291 –0.122 0.414
**, p < 0.01; *, p < 0.05; +, p < 0.1。
A, maximum CO2 assimilation rate during light intensity changes; Gs, maximum stomatal conductance during light intensity changes; Gclosure, absolute
rate of stomatal closure with decreasing PPFD (1000 to 100 μmol·m–2·s–1); Pclosure, relative rate of stomatal closure with decreasing PPFD (1 000 to
100 μmol·m–2·s–1); Gopen, absolute rate of stomatal opening with increasing PPFD (1 000 to 100 μmol·m–2·s–1); Popen, relative rate of stomatal opening
with increasing PPFD (1 000 to 100 μmol·m–2·s–1); SD, stomatal density; SL, stomatal length.


相关研究也发现开阔环境下的蕨类植物能够快速改
变气孔导度以响应光照、CO2和VPD等的变化(Nobel
et al., 1984; Czerniak, 2013)。另一方面, 林下植物对
光强变化的缓慢响应可能是适应林下光斑
(sunflecks)的结果。光斑是太阳光移动引起的光照强
度突然增加 , 占林下光合有效辐射的50%以上
(Chazdon, 1988)。当光照强度突然降低, 类似于自然
光斑消失, 林下植物的气孔以较慢的速度响应(图
6C和6G), 可以减少光合诱导时间, 提高光斑利用
效率(Pearcy, 1987; Valladares et al., 1997; Allen &
Pearcy, 2000)。由于林下光照强度低, 相对湿度高,
土壤含水量也较高(图1), 植物主要受光而不是水的
限制, 所以不灵敏的气孔响应反而有利于增大光的
利用效率, 以较低的蒸腾成本获取较大的光合收益
(Tinoco- Ojanguren & Pearcy, 1993)。
植物类型对气孔形态特征也有显著的影响。通
过收集文献中的气孔形态数据, 我们发现被子植物
的气孔密度显著大于蕨类植物(图4C), 气孔长度显
著小于蕨类植物(图4D)。被子植物和蕨类植物气孔
形态特征的差异也可能进而影响气孔响应特征的差
异。由于气孔密度与气孔响应性状如气孔响应光强
过程中的气孔导度最大值、光合速率最大值、气孔
关闭绝对速率和气孔关闭相对速率都显著正相关
(表3), 小而密的气孔也有利于植物更快地响应环境
变化 (Hetherington & Woodward, 2003; Franks &
Beerling, 2009; Drake et al., 2013), 因而被子植物小
而密的气孔可能为其更快地响应环境变化提供了结
构基础。近年来, 研究表明蕨类植物的气孔不能像
被子植物一样通过保卫细胞代谢活动主动调控气孔
关闭, 而是直接通过保卫细胞失水被动地调控气孔
的关闭(hydropassive closure), 所以蕨类植物的气孔
响应不如被子植物敏感(Brodribb & McAdam, 2011;
McAdam & Brodribb 2012b)。
总之, 环境条件和植物类型可能对气孔形态特
征和气孔响应行为都有影响。虽然大多数蕨类植物
生长在林下阴湿环境, 它们的气孔较大且密度较小
(图3, 图5); 但是仍然有一些阳生蕨类生长在开阔
环境, 这些蕨类植物的气孔密度和长度与被子植物
相当(图3, 图5), 且能和被子植物一样快速地响应
光强变化(图6); 因此, 在比较蕨类植物和被子植物
的气孔性状时, 应当考虑植物生境的差异。此外, 虽
然蕨类植物的起源时间较早, 但现存蕨类植物的分
化时间往往晚于早期被子植物的出现时间
(Schneider et al., 2004), 因此未来研究可以把植物
气孔性状与谱系发育相结合, 从而更加全面地认识
植物气孔特征与植物进化和生境的关系, 进而为理
解和预测不同物种的地理分布格局提供理论依据。
基金项目 中国科学院百人计划项目(KZZD-EW-
TZ-11)和国家自然科学基金项目 (31325006和
31021001)。
致谢 本研究野外工作得到了九连山国家级自然保
护区管理局的大力帮助和支持; 感谢孔德良、Luke
McCormack、王存国、刘碧桃、郭俊飞、常文静等
在工作中给予的帮助。
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责任编委: 李春阳 责任编辑: 李 敏