全 文 ：植物生态学报 2014, 38 (3): 298–310 doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00027
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2013-10-09 接受日期Accepted: 2014-01-12
* 共同第一作者 Co-first author
** 通讯作者Author for correspondence (E-mail: wenxiong181@163.com)
根系分泌物介导下植物-土壤-微生物互作关系研究
进展与展望
吴林坤1,2* 林向民1,2* 林文雄1,2**
1福建农林大学生命科学学院, 福州 350002; 2福建农林大学生物农药与化学生物学教育部重点实验室, 福州 350002
摘 要 根系分泌物是植物与土壤进行物质交换和信息传递的重要载体物质, 是植物响应外界胁迫的重要途径, 是构成植物
不同根际微生态特征的关键因素, 也是根际对话的主要调控者。根系分泌物对于生物地球化学循环、根际生态过程调控、植
物生长发育等均具有重要功能, 尤其是在调控根际微生态系统结构与功能方面发挥着重要作用, 调节着植物-植物、植物-微生
物、微生物-微生物间复杂的互作过程。植物化感作用、作物间套作、生物修复、生物入侵等都是现代农业生态学的研究热点, 它
们都涉及十分复杂的根际生物学过程。越来越多的研究表明, 不论是同种植物还是不同种植物之间相互作用的正效应或是负效
应, 都是由根系分泌物介导下的植物与特异微生物共同作用的结果。近年来, 随着现代生物技术的不断完善, 有关土壤这一“黑
箱”的研究方法与技术取得了长足的进步, 尤其是各种宏组学技术(meta-omics technology), 如环境宏基因组学、宏转录组学、宏
蛋白组学、宏代谢组学等的问世, 极大地推进了人们对土壤生物世界的认知, 尤其是对植物地下部生物多样性和功能多样性的
深层次剖析, 根际生物学特性的研究成果被广泛运用于指导生产实践。深入系统地研究根系分泌物介导下的植物-土壤-微生物
的相互作用方式与机理, 对揭示土壤微生态系统功能、定向调控植物根际生物学过程、促进农业生产可持续发展等具有重要的
指导意义。该文综述了根系分泌物的概念、组成及功能, 论述了根系分泌物介导下植物与细菌、真菌、土壤动物群之间的密切
关系, 总结了探索根际生物学特性的各种研究技术及其优缺点, 并对该领域未来的研究方向进行了展望。
关键词 生态效应, 微生态系统, 根际, 根系分泌物, 信号分子
Advances and perspective in research on plant-soil-microbe interactions mediated by root
exudates
WU Lin-Kun1,2*, LIN Xiang-Min1,2*, and LIN Wen-Xiong1,2**
1College of Life Sciences, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou 350002, China; and 2Key Laboratory of Biopesticide and Chemical Biology,
Ministry of Education, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou 350002, China
Abstract
Root exudates have specialized roles in nutrient cycling and signal transduction between a root system and soil, as
well as in plant response to environmental stresses. They are the key regulators in rhizosphere communication,
and can modify the biological and physical interactions between roots and soil organisms. Root exudates play
important roles in biogeochemical cycle, regulation of rhizospheric ecological processes, and plant growth and
development, and so on. Root exudates also serve roles in the plant-plant, plant-microbe, and microbe-microbe
interactions. Plant allelopathy, intercropping system, bioremediation, and biological invasion are all the focal sub-
jects in the field of contemporary agricultural ecology. They all involve the complex biological processes in
rhizosphere. There are increasing evidences that various positive and negative plant-plant interactions within or
among plant populations, such as allelopathy, consecutive monoculture problem, and interspecific facilitation in
intercropping system, are all the results of the integrative effect of plant-microbe interactions mediated by root
exudates. Recently, with the development of biotechnology, the methods and technologies relating to soil ecologi-
cal research have achieved a remarkable progress. In particular, the breakthroughs of meta-omics technologies,
including environmental metagenomics, metatranscriptomics, metaproteomics, and metabonomics, have largely
enriched our knowledge of the soil biological world and the biodiversity and function diversity belowground. Re-
search on plant-soil-microbe interactions mediated by root exudates has important implications for elucidating the
functions of rhizosphere microecology and for providing practical guidelines. The concept and components of root
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exudates as well as the functions are reviewed in this paper. An overview on the root-bacteria, root-fungi, and
root-fauna interactions is presented in detail. Methods to study root exudates and microbial communities are re-
viewed and the aspects needed to be further studied are also suggested.
Key words ecological effect, microecology, rhizosphere, root exudate, signal molecule

根际是指受植物根系活动影响, 物理、化学和
生物学性质上不同于土体的那部分靠近植物根系的
微域土区, 是植物-土壤生态系统物质交换十分频
繁的一个界面, 也是土壤微生物非常活跃的一个区
域。而根系分泌物是调节根际微生态系统活力与功
能的关键因素。根系分泌物介导下的植物-土壤-微
生物相互作用的研究正成为现代科学研究的一个热
点问题。近年来, 随着现代生物化学与分子生物学
研究手段的日益发展, 有关植物根际生物学特性的
研究成果也日益丰富与深入。研究发现, 根系分泌
物对根际微生物群落结构具有选择塑造作用, 不同
植物体的根际微生物群落结构具有独特性与代表性
(Paterson et al., 2007); 反之, 根际微生物群落结构
变化也对植物根系分泌物释放、土壤物质循环、能
量流动、信息传递有重要的影响, 进而影响植物的
生长发育过程(Eisenhauer et al., 2012)。深入探索根
系分泌物介导下的植物-微生物复杂的互作关系,
对于合理有效地调控根际生态系统, 最大限度地发
挥该系统的功能, 提高养分资源利用效率与作物生
产力, 实现农业生产可持续发展, 具有重要的理论
参考与实践指导意义。
1 根际沉积与根系分泌物
1.1 根际沉积与根系分泌物概念
根际沉积(rhizodeposition)是植物根系通过各种
主动或被动的形式将输入到根部的有机、无机化合
物释放到邻近的土壤而形成的。植物根际碳的沉积
主要来源于植物残体、脱落根部细胞的分解, 根部
细胞的更新, 以及植物生育期内的根系分泌物。根
际沉积是介导植物与邻近植物、植物与微生物交流,
以及植物与土壤交换的主要媒介, 同时对土壤碳循
环起着重要作用。
根系分泌物(root exudate)是指在特定环境下,
活的植物通过根系的不同部位释放到根际环境中的
有机物质的总称, 是一种复杂的非均一体系。广义
的根系分泌物包括: (1)渗出物(diffusate), 即由根部
细胞通过被动形式扩散出来的一些低分子量有机物
质; (2)分泌物(secretion), 即由根部细胞主动释放的
一些具有一定生理功能的有机物质, 对营养元素迁
移、植物解毒、信号传递、抵御胁迫等起重要作用;
(3)排泄物(excretion), 即根部细胞生物代谢过程中
产生的分解产物 (Neumann & Römheld, 2000;
Werner, 2000)。狭义的根系分泌物仅包括植物通过
溢泌作用进入土壤的可溶性物质(贺永华等, 2006)。
根系分泌物可以通过改变根际物理、化学或生物学
特性来提高植物根系对营养元素的吸收利用和适应
外界环境的变化, 同时它也是调控根际微生态功能
的关键因子。
1.2 根系分泌物的组成
根系分泌物作为根际沉积的重要组成部分, 按
分子量可分为高分子量与低分子量根系分泌物, 前
者主要包括黏胶和胞外酶, 其中黏胶有聚多糖和多
糖醛酸; 后者主要是低分子有机酸、糖、酚及各种
氨基酸(包括非蛋白氨基酸, 如植物铁载体) (Mar-
schner, 1995)。根系分泌物按种类可分为糖类、氨基
酸类、有机酸、酚酸类、脂肪酸、甾醇类、蛋白质、
生长因子等(表1)。
2 根系分泌物的功能
除了为根际土壤微生物系统提供碳源、氮源之
外, 根系分泌物还介导植物对矿质元素的吸收利用
和对外界环境变化的适应等。前人研究表明, 有些
植物在养分和环境胁迫时, 根系分泌物的成分和数
量会产生急剧变化以适应变化的环境, 这些植物一
般都具有较高的养分利用效率和利用能力, 具有较
强的抗逆性(涂书新等, 2000)。根系分泌物种类众多,
功能包括: (1)营养供给; (2)改变土壤质地; (3)提高
植物营养吸收; (4)信号传导; (5)化感作用; (6)保护
功能等。表2列出了某些根系分泌物的生态效应。
2.1 根系分泌物与土壤物质循环
高等植物光合作用固定的碳20%–60%被转移
到植物地下部分, 其中释放到土壤中的碳多年生植
物最高可达其转移量的70%, 一年生植物最高可达
其转移量的40% (Kuzyakov & Domanski, 2000)。在
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表1 根系分泌物的组成
Table 1 Components of plant root exudates
组成 Component 物质 Substance
糖类 Sugar 葡萄糖、果糖、核糖、蔗糖、木糖、鼠李糖、阿拉伯糖、寡糖、聚多糖
Glucose, fructose, ribose, sucrose, xylose, rhamnose, arabinose, oligosaccharide, polysaccharides
氨基酸类 Amino acid 精氨酸、赖氨酸、组氨酸、亮氨酸、天冬氨酸、谷氨酸、脯氨酸、苯丙氨酸
Arginine, lysine, histidine, leucine, aspartic acid, glutamic acid, proline, phenylalanine
有机酸 Organic acid 柠檬酸、草酸、苹果酸、酒石酸、乳酸、丙二酸、丙酮酸、丁酸
Citrate, oxalate, malate, tartaric acid, lactate, malonic acid, pyruvic acid, butyrate
酚酸类 Phenolic 对羟苯甲酸、香豆酸、丁香酸、香草酸、阿魏酸、肉桂酸
p-hydroxybenzoic acid, cumaric acid, syringic acid, vanillic acid, ferulic acid, cinnamic acid
脂肪酸 Fatty acid 油酸、亚麻酸、硬脂酸、软脂酸、棕榈酸
Oleic acid, linolenic acid, stearic acid, palmitic acid, palmitic acid
甾醇类 Sterol 油菜素甾醇、胆甾醇、谷甾醇、豆甾醇
Brassinosteroid, cholesterol, sitosterol, stigmasterol
蛋白质 Protein 过氧化物酶、半乳糖苷酶、磷酸水解酶、吲哚乙酸氧化酶、蛋白酶、多肽
Peroxidase, galactosidase, phosphohydrolase, IAA oxidase, protease, polypeptide
生长因子 Growth factor 生物素、泛酸、胆碱、肌醇、硫胺素、尼克酸、维生素B6
Biotin, pantothenic acid, choline, inositol, thiamine, nicotinic acid, vitamin B6
其他 Others CO2、乙烯、质子、核苷、黄酮类化合物、植物生长素、植物抗毒素
CO2, ethylene, proton, nucleoside, flavonoid, auximone, phytoalexin


表2 根系分泌物的功能
Table 2 Reported functions of plant root exudates
功能 Function (Neumann, 2007) 组成 Compound
营养功能 Nutritional function
为微生物生长提供碳、氮源
Available sources of carbon and nitrogen for microbes
低分子量糖类、氨基酸、羧酸类
Low molecular weight sugar, amino acid, carboxylic acid
植物营养吸收 Plant nutrient acquisition
通过金属螯合提高对P、Fe、Zn、Mn的吸收
Mobilization of P, Fe, Zn and Mn, by metal chelation
柠檬酸、草酸、苹果酸、酒石酸、植物铁载体
Citrate, oxalate, malate, malonate, tartaric acid, phytosiderophore
通过还原作用提高对Fe、Mn的吸收
Mobilization of Fe and Mn, by contact reduction
酚类、苹果酸、柠檬酸
Phenolic, malate, citrate
回收利用有机磷酯类中的P元素
Mobilization and retrieval of P from organic P esters
根细胞分泌磷酸水解酶
Root-secretory phosphohydrolase
吸引固氮菌
Chemoattraction of N2-fixing microbes
类黄酮、苹果酸、植物黏液
Flavonoid, malate, mucilage
诱导共生固氮菌表达Nod基因和抗性相关基因以抵御植物抗毒素
Nod-gene inducers and resistance-inducers against phytoalexins in symbi-
otic N2 fixation
黄酮类、黄烷酮(衍生物)、异黄酮
Flavone, flavanone, isoflavone
诱导形成菌根的信号物质
Signal functions in establishment of mycorrhizal associations
类黄酮、糖、氨基酸
Flavonoid, sugar, amino acid
为菌根真菌提高碳源
Available carbon source for mycorrhizal fungi
转化酶
Invertase
保护功能 Protective function
通过络合缓解铝毒
Detoxification of Al3+ by complexation
柠檬酸、草酸、苹果酸、酚类、植物黏液、分泌蛋白
Citrate, oxalate, malate, phenolic, mucilage, secretory protein
响应重碳酸盐毒胁迫
In response to bicarbonate toxicity
苹果酸、柠檬酸
Malate, citrate
保护根部分裂组织, 提高根部与土壤的接触, 提高土壤保水能力
Protection of the root meristem, improved root-soil contact, increased
water-holding capacity
植物黏液
Mucilage
植物抗毒素, 抵御病原菌、寄生植物、竞争者
Phytoalexin, defense against of pathogens, parasites and competitors
苯醌、氢化奎宁、皂角苷、几丁质酶、根边缘细胞
Quinone, hydroquinine, saponin, chitinase, root border cell


“根际”这一特殊的生态环境中, 植物根系不断地向
土壤中分泌大量的有机物质, 形成根际沉积, 这为
根际微生物提供了丰富的营养和能源。根系分泌物
的种类和数量决定了根际微生物的种类和数量, 并
对微生物的生长繁殖及代谢过程产生影响(Singh &
Mukerji, 2006); 而根际微生物群落的动态变化反过
来也影响着根际生态系统的物质循环和能量流动,
从而影响植物的生长发育及植被多样性变化(Bar-
dgett, 2005a)。由此可见, 植物和土壤、微生物之间
的物质交换、养分循环是一个复杂的开放系统。
2.2 根系分泌物与土壤理化性质
有研究表明, 根系分泌物对土壤微团聚体的大
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小、分布、稳定性、吸附性能及亲水性等物理性质
有显著影响(Materechera et al., 1992)。根系分泌物还
显著地影响根际土壤pH值, 主要的影响途径有: (1)
植物对阳、阴离子吸收利用的不平衡性; (2)有机阴
离子的释放 ; (3)根部呼吸 ; (4)根际微生物产酸
(Gregory, 2007)。也有研究表明, 根际土壤尤其是根
尖土壤的阳离子交换量 (CEC)显著增加 (Oades,
1978), 主要原因可能是根系分泌的黏胶物质(如聚
糖醛酸)含有大量羧基, 而羧基是很好的阳离子交
换基团。
2.3 根系分泌物与植物营养吸收
已有的很多研究表明, 根系分泌物介导植物的
营养吸收, 尤其是在营养胁迫的条件下。Dinkelaker
等(1989)报道, 在缺磷的土壤中, 白羽扇豆(Lupinus
albus)首先在根形态上产生变化, 即形成“簇状根”,
而后分泌大量的柠檬酸, 而且柠檬酸的增加量随植
株年龄和缺磷程度而改变。双子叶植物根系在缺铁
时会分泌出柠檬酸、草酸和咖啡酸等, 通过对土壤
中难溶性铁的螯合作用来增加铁的有效性(史刚荣,
2004)。Takagi等(1984)研究发现, 禾本科植物缺铁
时, 根系通过分泌一种对Fe3+具有极强络合能力的
铁载体(phytosiderophore, PS)来提高对Fe的吸收。而
且PS对Fe3+的络合不是专一的, 还可与其他的微量
金属元素Cu、Zn、Mn、Co、Ni进行络合, 提高了
根际环境中这些元素的生物有效性 (刘文菊等 ,
2000)。Li等(2007)研究发现, 禾本科植物与豆科植
物间套作时, 豆科植物如蚕豆(Vicia faba)根系会通
过释放有机酸和质子来酸化土壤, 活化土壤难溶性
磷, 从而促进禾本科植物如玉米(Zea mays)对磷的
吸收利用。
2.4 根系分泌物与信号传导
植物的根系分泌物中含有一些具有生物活性
的大分子和小分子次生代谢产物, 这些物质调节着
根系周围的土壤微生物种群与数量, 调节着植物与
微生物之间的根际对话(rhizosphere talk)。Peters等
(1986)发现, 在缺氮条件下, 豆科植物根系通过分
泌黄酮类和异黄酮类物质来诱导启动根瘤菌结瘤基
因(nodD)的表达, 最终导致根瘤菌侵染根系并形成
根瘤。Akiyama等(2005)研究发现, Lotus japonicus的
根系分泌物中含有一种分枝因子(branching factor:
5-deoxystrigol), 在很低浓度时即可刺激菌根真菌萌
发孢子的菌丝大量分枝。
2.5 根系分泌物与化感作用
植物根系分泌物中含有一类对邻近其他植物
或自身产生抑制或促进作用的生物活性物质, 即为
化感物质(allelochemicals)。Tang和Young (1982)研究
了Hemarthria altissima根系分泌物的化感作用, 发
现供体植物根系分泌物中对受体植物生长呈抑制作
用的主要是酚类化合物。在小麦(Triticum aestivum)、
水稻(Oryza sativa)、玉米等作物的根系分泌物中也
都检测到一些化感物质, 对农业杂草都具有抑制作
用 , 而且化感作用的强弱与品种有关(何海斌等,
2005)。同时, 研究发现黄瓜(Cucumis sativus)、大豆
(Glycine max)、烟草 (Nicotiana tabacum)、地黄
(Rehmannia glutinosa)、西洋参(Panax quinquefolius)
等忌连作作物的连作障碍现象与根系分泌物中的化
感物质密切相关。Yu和Matsui (1994)发现黄瓜根系
分泌物中含有苯甲酸、对羟基苯甲酸、2, 5-二羟基
苯甲酸、苯丙烯酸等11种酚酸物质, 其中有10种具
有生物毒性。Pramanik等(2000)也从黄瓜根系分泌物
中鉴定出苯甲酸及其衍生物、肉桂酸及其衍生物等,
并证明这些物质会阻碍黄瓜对养分的吸收。近年来
的研究也表明, 根系分泌物对某些入侵植物的成功
入侵起到决定性的化学生态学作用。Bais等(2003)
研究发现, 矢车菊(Centaurea maculosa)根系分泌释
放的儿茶素(+)-Catechin和(–)-Catechin对其成功入
侵起重要作用。
2.6 根系分泌物与保护功能
植物可以通过产生和释放根系分泌物来抵御
各种非生物因素的干扰与生物胁迫。在金属污染物
胁迫下, 某些植物的根系分泌物通过螯合、络合、
沉淀等作用将金属污染物滞留在根外, 降低土壤中
金属的生物有效性, 减少植物对有害金属的吸收
(常学秀等, 2000)。例如, 在Al胁迫下, 一些高等植
物可分泌大量的柠檬酸、苹果酸、酚类化合物以及
黏液、蛋白质复合物等来螯合游离的Aln+阳离子, 从
而降低Al对植物根系的毒害作用(Neumann, 2007)。
也有研究表明, 某些植物通过分泌苹果酸、柠檬酸
等根系分泌物来缓解重碳酸盐毒害, 同时这些分泌
物也有利于植物吸收利用P、Fe、Zn、Mn等矿质元
素(Hajiboland et al., 2003)。近年来还陆续发现, 某
些植物可以通过分泌几丁质酶、β-1, 3-葡聚糖酶、
植物抗毒素(phytoalexin)等生物活性物质来抑制病
原菌的生长(Neumann et al., 2000; Werner, 2000;
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Wasaki et al., 2005)。
3 根系分泌物与根际微生物的相互作用
植物通过光合作用固定的碳可通过根系分泌
物的形式释放到土壤中, 为土壤微生物提供丰富的
营养 , 而土壤微生物可借助趋化感应(chemotaxis
response), 游向富含根系分泌物的根际及根表面进
行定殖与繁殖。土壤中聚居的微生物主要包括细菌、
放线菌、真菌、藻类、原生动物和病毒等。土壤微
生物是土壤中活的有机体, 是最活跃的土壤肥力因
子之一, 它们的区系组成和数量变化通常能反映出
土壤生物活性水平。
在土壤中, 根系分泌物和根际微生物之间的相
互作用是一个十分重要的过程, 植物根系通过分泌
各种次生代谢物质对根际微生物的种类、数量和分
布产生影响, 对根际微生物群落结构有选择塑造作
用。研究证据表明, 根系分泌物介导下的植物-微生
物互作关系变化对于土壤肥力、健康状况, 以及植
物生长发育有着极其重要的作用(Eisenhauer et al.,
2012)。有学者甚至认为, 根际是植物体的一个组成
部分, 根际微生物群落的宏基因组是植物体的第二
基因组(Berendsen et al., 2012)。与此类似, Daffon-
chio认为不应仅仅将植物体看作是一个独立的生物
体 (single organism), 而应该把它看成宏生物体
(meta-organism), 它是植物自身与周围微生物组
(microbiome)的结合体(East, 2013)。本研究团队多年
来一直致力于植物根际生物学特性的研究, 发现植
物的他感作用、连作障碍、连作促进或是间套作增
产等, 都是由其根系分泌物介导下的植物与特异微
生物共同作用的结果。
3.1 根系分泌物与细菌
在根际土壤中, 根系分泌物在介导植物与周围
微生物的相互作用中起重要作用。Gschwendtner等
(2011)研究发现, 不同的马铃薯(Solanum tuberosum)
品种之间根际微生物群落差异很大, 而且在不同生
长发育时期, 马铃薯根际微生物群落结构也发生变
化, 这可能都与根系分泌物的组成和数量不同有
关。同样, Chaparro等(2013)发现拟南芥(Arabidopsis
thaliana)根系分泌物的组分与含量随生长发育时期
而显著变化, 根部相关基因的表达水平也相应变化,
同时对根际微生物群落进行宏转录组测序分析还发
现, 根际微生物功能基因的表达模式与拟南芥不同
生长发育时期的根系分泌物分泌模式显著相关。
植物根系分泌物的产生是植物根部长期进化
的结果, 是适应环境的一种体现, 不是一个完全被
动的过程, 因为植物的任何代谢功能都直接或间接
地消耗碳源和能量。由于根部一直处于土壤中, 无
时无刻不与周围的生物、非生物因子做斗争, 所以
植物能够根据周围环境的变化不断地调整自身根系
分泌物的组成和数量来积极响应 (Walker et al.,
2003)。在根际中, 根系分泌物对某些微生物具有吸
引作用, 这类具有趋化性的细菌或真菌就能够在根
际中大量聚集和繁殖, 比如豆科植物对根瘤菌的诱
导; 而对有些病原菌却具有抑制作用, 比如小麦根
系分泌物中的酚酸具有抗细菌的活性, 并且其抗菌
活性具有协同作用(Wu et al., 2001)。Fierer等(2012)
运用宏基因组学技术对取自寒漠、热沙漠、森林、
草原、苔原的16份土样的微生物群落结构进行分析,
发现来自沙漠区的土壤微生物群落明显区别于非沙
漠区的, 进一步的宏基因组功能分析发现来自沙漠
区的微生物类群中与营养循环、分解代谢植物源有
机化合物相关的基因含量很低, 尤其是来自寒漠地
区的微生物群落, 其种类多样性和功能多样性都最
低, 可见地上部物种多样性水平显著影响地下部微
生物群落结构与功能多样性。相反, 地下部微生物
群落也会对地上部植物的生理代谢、生长发育等产
生重要影响。Badri等(2013)运用气相色谱-质谱联用
仪(GC-MS)分析发现, 土壤微生物群落对植物叶片
的代谢物组分有显著影响, 进而影响昆虫对叶片的
取食行为。Mendes等(2011)运用PhyloChip芯片技术
对抑病型土壤(disease suppressive soil)和利病型土
壤(disease conducive soil)中的微生物群落结构进行
分析, 发现种植于抑病型土壤的甜菜(Beta vulgaris)
其根际优势群落普遍为拮抗病原菌相关的微生物,
如放线菌门、β变形菌门、γ变形菌门等, 尤其是其
中的假单胞菌在抑病型土壤中的数量极显著高于利
病型土壤中, 这是由根系分泌物介导下植物与根际
特异微生物共同作用的结果。Zolla等(2013)研究发
现, 在适度干旱胁迫下将拟南芥幼苗种植于同域土
壤(sympatric soil, 即长期种植拟南芥的土壤)中, 可
以显著地促进植物生长、提高生物量, 而种植于非
同域土壤(non-sympatric soil, 如长期种植松树和玉
米的土壤)中对植物生物量没有影响。进一步研究还
发现, 这是由于同域土壤中存在很多与降低植物干
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旱胁迫响应相关的促生根际菌(plant growth promot-
ing rhizobacteria, PGPR), 如伯克氏菌属、芽孢杆菌
属、不动杆菌属等。Lakshmanan等(2012)研究还发现,
番茄(Lycopersicon esculentum)叶片受到病原菌侵染
后, 可通过调节根系分泌物组分与含量, 如增加根
系苹果酸分泌释放量, 使更多的苹果酸进入根际,
从而招募更多的有益菌向根际聚集, 这些有益菌可
进一步引发植物的诱导性系统抗性(induced systemic
resistance)以对病原菌产生防御反应, 可见根系分泌
物在植物-微生物互作关系中所扮演的重要角色。
近年来, 对于植物化感作用的研究也倾向于根
际微生物群落结构, 因为目前对于化感物质的成分
与有效浓度仍存在较大争议, 有的学者认为酚酸类
化感物质抑制杂草生长作用的有效浓度较高, 在田
间自然条件下很难达到有效浓度, 故提出酚酸类不
是化感物质 , 而萜类和黄酮类才是化感物质
(Kato-Noguchi, 2009)。但是现在更多的学者认为,
化感物质进入根际土壤之后势必会受到微生物的代
谢分解、加工转化等, 所以植物化感作用并非是在
供体植物与受体植物之间直接发挥作用(林文雄等,
2007; Kaur et al., 2009)。显然, 作物化感作用是植物
化感物质与其根际土壤微生物综合作用的结果。本
实验室运用现代生理生化技术、土壤宏基因组学并
结合实时荧光定量PCR (qRT-PCR)技术等研究发现,
化感水稻与非化感水稻根际土壤微生物群落结构存
在明显差异, 化感水稻根际存在30种特异微生物,
其中7种被鉴定为黏细菌(myxobacteria)(林瑞余等,
2007; 林辉锋 , 2011), 它们对杂草 (如稗 (Echino-
chloa crusgali))的发芽生长具有显著抑制作用。进一
步研究还发现, 这些与水稻化感作用相关的黏细菌
具有群体效应(quorum sensing), 而且水稻根系分泌
物中的酚酸类物质对这类细菌具有明显的趋化促进
作用(李颖哲, 2013)。连作障碍, 也称再植病或土壤
病, 是一种特殊的植物化感现象, 是指同一地块连
续多年种植相同作物造成作物生长状况变差, 产量
和品质降低, 病虫害发生加剧的现象。前人研究表
明, 造成作物连作障碍的原因可能是多方面的, 比
如土壤营养失衡、土壤理化性质恶化、自毒物质积
累等(张重义和林文雄, 2009)。但是, 近年来越来越多
的学者认为, 根系分泌物生态效应的间接作用及土
壤微生物区系紊乱是导致植物连作障碍形成的主要
因素(Qi et al., 2009), 这可能是由于在根系分泌物特
定组分的介导下, 某些类群的微生物(如土传病原菌)
大量繁殖, 同时抑制其他有益微生物(如假单胞菌等
拮抗菌)的生长, 进而改变了植物根系分泌物的组分
和数量, 为趋化性病原微生物提供更多的碳源、能
源, 形成恶性循环, 造成植物生长发育不良。本研究
团队通过对地黄、太子参(Pseudostellariae hetero-
phylla)、甘蔗(Saccharum officinarum)、烟草等不同
作物连作下的根际微生态特性进行研究, 也均发现类
似结果(陈冬梅等, 2010; 张重义等, 2010; 林茂兹等,
2012)。Zhou和Wu (2012)通过外源添加黄瓜自毒物质
——香豆酸至土壤中, 也发现香豆酸对土壤微生物群
落结构产生显著影响, 导致厚壁菌门、β变形菌门等细
菌大量增加, 而使拟杆菌门、δ变形菌门、浮霉菌门等
细菌显著减少, 同时还造成土壤中病原菌(如尖孢镰
刀菌等)大量繁殖增长。可见, 根系分泌物介导下的土
壤微生物群落结构与功能多样性变化对其他植物或
植物自身的生长发育都产生重要的影响。
随着根系分泌物与根际微生物互馈研究的不
断深入, 群体效应这一概念也得到广泛关注。群体
效应是指细菌利用自身分泌的自诱导剂(autoind-
ucer, AI)作为信号分子进行交流, 来控制群体生理
行为的一个过程。革兰氏阴性菌、阳性菌都具有群
体效应, 前者存在自诱导剂合成蛋白(luxI)/自诱导
剂受体蛋白(luxR)介导的群体感应系统, 以N-酰基
高丝氨酸内酯(AHL)为自诱导剂; 后者存在寡肽介
导的群体感应系统, 以寡肽为自诱导剂(Walker et
al., 2003)。细菌不断繁殖的过程中, 当自诱导剂的
浓度达到一定阈值时, 自诱导剂就会与受体蛋白结
合, 从而启动目的基因的表达, 引起一系列的生理
反应(如图1所示)。在自然界中, 很多与植物生长相
关的细菌都具有群体效应现象, 它们或使植物致病
(如Pseudomonas syringae和Erwinia carotovora细
菌), 或促进植物生长(如Pseudomonas putida和
Pseudomonas aureofaciens细菌), 或抑制植物发病
(如Pseudomonas fluorescens细菌)。这些细菌能够通
过自诱导剂介导的群体感应系统来了解自身的群体
密度, 同时该感应系统还介导细菌抗生素的合成、
致病因子的产生、生物膜的产生、质粒接合转移以
及细胞的聚集移动等。既然植物病原菌能够通过群
体效应系统来成功地侵害植物, 有学者开始寻找各
种干扰群体效应的途径, 即群体效应猝灭(quorum-
quenching), 试图抑制植物病原菌的生长, 从而控制
304 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (3): 298–310

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图1 革兰氏阴性菌(A)和革兰氏阳性菌(B)群体效应机制模型。AI, 自诱导剂; luxI, 自诱导剂合成蛋白; luxR, 自诱导剂受体蛋
白。
Fig. 1 A mechanistic model for quorum-sensing of gram-negative bacteria (A) and gram-positive bacteria (B). AI, autoinducer; luxI,
autoinducer synthesis protein; luxR, autoinducer receptor protein.


植物病害。Chernin等(2011)研究发现, 一些植物促
生菌(如荧光假单胞菌(Pseudomonas fluorescens)和
普城沙雷氏菌(Serratia plymuthica))能够分泌一些挥
发性化合物来猝灭植物病原菌相互交流的信号分子,
干扰其群体效应系统, 进而抑制病原菌正常的生理
代谢和生长繁殖。所以, 群体效应猝灭逐渐被认为是
控制植物病害的一种新策略(Ma et al., 2013)。
根系分泌物介导的植物-微生物互作关系是处
在不断进化之中的。Walker等 (2004)将Ocimum
basilicum幼苗与病原微生物铜绿假单胞菌在试管内
共培养, 发现在病原菌作用下Ocimum basilicum根
系分泌物中酚酸类物质 (如迷迭香酸 (rosmarinic
acid, RA)这一抗菌物质)含量显著增加, 进一步研究
还发现铜绿假单胞菌具有群体效应, 能够在抗菌成
分RA还未积累到有效作用浓度时便迅速产生生物
被膜(biofilm), 以抵御植物分泌的抗菌物质对其造
成伤害, 进而继续侵染植物根系。相反, 也有学者研
究发现, 某些植物如豌豆(Pisum sativum)、大豆、水
稻、苜蓿属(Medicago)植物等通过长期的进化, 对病
原微生物形成一种防御机制, 即能够通过产生AHL
类似物、AHL信号阻断物或降解酶等途径来干扰某
些病原细菌的群体效应, 抑制其生长或干扰其正常
生理功能, 从而保护植物自身(Fray, 2002)。
3.2 根系分泌物与真菌
真菌作为土壤微生物群落的主要组分之一, 在
根际与植物形成密切关系 , 尤其是丛枝菌根
(arbuscular mycorrhizae, AM)能与大多数高等植物
形成共生关系。丛枝菌根几乎在各种陆地生态系统
中都有分布。许多研究表明菌根真菌和菌根植物之
间存在互相感知的系统, 菌根植物的根系分泌物中
存在能被菌根真菌识别的物质, 如来自Lotus ja-
ponicus的独脚金萌发素内酯(5-deoxystrigol)(Buee et
al., 2000; Akiyama et al., 2005)。在菌根真菌与植物
的对话中, 植物产生的根系分泌物为菌根真菌的生
长繁殖提供了丰富的碳源和能量, 而菌根真菌也能
够帮助植物改善营养, 如通过溶解释放无机磷或水
解有机磷来提高植物对磷元素的吸收利用, 抵御各
种生物和非生物胁迫。然而也有研究发现, 植物与
菌根真菌的关系也不是一成不变的, 在特定的环境
下, 二者可能从互利共生变成寄生关系, 比如当为
植物提供足够的化肥和有机肥时, 菌根真菌为植物
提供磷元素的效益就可能无法补偿植物提供给菌根
真菌碳源的成本, 从而引发二者关系的变化(Joh-
nson et al., 1997)。内生真菌(fungal endophyte)也与
植物关系密切, 微生物学家Rusty J. Rodriguez甚至
使用了一个新词“symbiogenics” (共生基因学)或称
为“symbiosis-altered genetic expression” (共生改变
基因表达)来形象地描述二者的关系。他的研究发现
将分离自耐旱沙丘草本植物中的内生真菌与水稻共
培养, 不但可以显著降低水稻对水分的需求量, 而
且还可以促进水稻生长, 提高产量。同样, 将来自喜
热稗的内生真菌与小麦共培养后, 小麦可在70 ℃高
温下生长, 并且对水分的需求量减半(East, 2013)。
由于土壤中不乏病原真菌, 植物也进化形成了
吴林坤等: 根系分泌物介导下植物-土壤-微生物互作关系研究进展与展望 305

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各种抵御病原真菌的有效机制。Bais等(2002a)研究
发现, 当受到终极腐霉菌Pythium ultimum侵害时,
Ocimum basilicum根系会大量分泌迷迭香酸, 从而
减轻该病菌的危害, 并杀灭多种土壤细菌和病原体,
显示出强大的抑菌活性。也有学者研究发现, Phy-
tolacca americana的发根会向根际分泌许多抗真菌
活性蛋白, 如核糖体失活蛋白(RIP)、几丁质酶等
(Park et al., 2002a)。RIP通过具N-糖苷酶活性来抑制
蛋白合成, 或选择性地删除28S rRNA保守区的腺嘌
呤残基(Nielsen & Boston, 2001; Vepachedu et al.,
2003)。根系分泌的RIP还具有抗真菌特性, 如能够
抑制根腐菌Rhizoctonia solani和Trichoderma reesei
(Park et al., 2002b)。
3.3 根系分泌物与土壤动物群
除了细菌、放线菌、真菌3大主要微生物类群
外, 土壤中还存在个体大小差异明显的各式各样的
动物区系。根据土壤动物个体大小可以将其划分为:
(1)微动物区系(<0.1 mm, 如原生动物、线虫等); (2)
中型动物区系(0.1–2.0 mm, 如甲螨、原尾虫等); (3)
广动物区系 (>2 mm, 如蚯蚓、白蚁、马陆等 )
(Bardgett, 2005b)。土壤动物作为生态系统物质循环
中的重要消费者, 在生态系统中起着重要的作用。
土壤动物群的生长、分布与植物根系分泌物关
系密切。有研究表明, 根际土中的原生动物数量明
显高于非根际土中的, 这可能是由于根系分泌物促
进了土壤细菌、真菌的生长繁殖, 从而有利于以细
菌、真菌为食的原生动物的生长(Zwart et al., 1994)。
土壤动物区系除了通过食用植物残体碎屑, 捕食细
菌、真菌, 改变土壤微生物区系, 改善土壤理化性质
来加速土壤物质循环外, 很多土壤动物(如原生动
物、蚯蚓等)还能分泌一些激素类有机物来促进植物
生长(Canellas et al., 2002)。
当然, 土壤中也存在一些危害植物生长的有害
土壤动物区系, 如植物病原线虫等, 但是某些植物
能够通过释放特定的根系分泌物来抵御有害动物的
威胁。Wu等(1999)通过体外发根-蚜虫共培试验发
现, 在蚜虫的刺激下, 植物能够大量分泌一种植物
抗毒素——聚乙烯。Bais等 (2002b)发现 , Oxalis
tuberosa的根系分泌物中含有一种会发荧光的物质
——β咔巴啉生物碱衍生物, 经鉴定, 为骆驼蓬碱
(harmine)和骆驼蓬碱二氢(harmaline), 有抗菌杀虫
作用。Larson等(1988)也发现, β咔巴啉生物碱衍生物
对某些细菌、土壤动物具有光毒性。
4 根际生物学特性的研究方法
4.1 根系分泌物的收集与鉴定
根系分泌物的收集鉴定是探索植物-植物、植物-
微生物、植物-昆虫之间相互作用的基础。根系分泌
物的研究方法总体上可以概括为: (1)受体植物的培
养; (2)根系分泌物的收集; (3)根系分泌物生物活性
测试; (4)不同极性溶剂萃取; (5)色谱再分离并进行
生物活性测试; (6)活性物质定性定量分析。
根系分泌物收集按培养介质的不同可以分为
水培收集法、土培收集法、基质培(蛭石培、砂培等)
收集法。根据原位检测与否, 又可分为扰动收集和
原位收集(如放射性检测法)。根系分泌物的鉴定方
法主要有仪器分析法和生物测试法。仪器分析法,
如紫外-可见光谱仪(UV-VIS)、红外光谱仪(IR)、毛
细管电泳仪(CK)、气相色谱仪(GC)、液相色谱仪
(LC)、离子色谱仪(HPIC)、质谱仪(MS)和核磁共振
仪 (NMR)分析以及色谱质谱联用技术 (GC-MS、
LC-MS)等; 生物测试法是根据某些细菌、真菌和植
物幼苗对分泌物中特定组分的敏感性进行定性分
析。因此, 可根据根际特异微生物类群的生物量、
活性或群落分布对根系分泌物进行定性或定量研究
(贺永华等, 2006)。
4.2 根际微生物区系分析方法
微生物群落多样性是指群落中的微生物种群
类型和数量、种的丰富度和均匀度, 以及种的分布
情况。常用多样性指数(辛普森多样性指数、香农-
威纳多样性指数等)、丰富度指数、均一度指数来评
价某一微生物群落结构及其多样性变化。
常见的微生物群落结构研究方法主要包括以
下两大类: 基于化学或生物的方法和基于现代分子
生物学技术的方法。基于化学或生物的方法主要有:
(1)传统的平板计数法(plate count method)、(2)荧光
染色法(fluorescent staining method)、(3)免疫荧光技
术(immunofluorescence techniques)、(4)群落水平生
理学指纹方法(community level physiological profil-
ing, 如Biology微平板分析)、(5)醌指纹法(quinones
profiling)和(6)磷脂脂肪酸谱图分析方法(phospho-
lipid fatty acid analysis, PLFA)/脂肪酸甲酯谱图分析
方法(fatty acid methyl ester analysis, FAME)。基于现
代分子生物学技术的方法主要有: (1)群落水平总
306 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (3): 298–310

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DNA分析方法, 如群落总DNA碱基组成百分数分
析方法(guanine plus cytosine); (2)基于分子杂交技
术的分子标记法, 如荧光原位杂交和微观放射自显
影集成技术(MAR-FISH)、同位素标记技术(isotope
labeling techniques)、DNA微阵列技术 (DNA mi-
croarray); (3)基于报告基因的研究方法, 如微生物
报告基因技术(microbial bioreporters technology); (4)
基于PCR技术的研究方法, 如随机扩增多态性DNA
技术(RAPD)、扩增片段长度多态性技术(AFLP)、限
制性片段长度多态性技术(RFLP)、末端限制性片段
长度多态性技术(T-RFLP)、单链构象多态性技术
(SSCP)、变性梯度凝胶电泳(DGGE和TGGE)、核糖
体基因间区序列分析技术(RISA)等; (5)基于DNA或
RNA序列测定的研究方法, 如宏基因组测序技术
(metagenome sequencing) 、宏转录组测序技术
(metatranscriptome sequencing)等。
仅对微生物群落结构进行研究, 还无法深入探
索土壤微生态系统的功能, 也无法为根系分泌物-
土壤-微生物相互作用的复杂过程和机制提供有力
的直接证据。传统的平板计数法和基于DNA的现代
分子生物学技术都还存在很大的局限性。传统可培
养方法的不足之处显而易见, 因为土壤中还存在大
量的不可培养微生物, 这极大地限制了对整个土壤
生态系统的功能研究。虽然, 基于DNA的现代分子
生物学技术(如T-RFLP、DGGE、TGGE、SSCP等)
在很大程度上克服了传统可培养方法的不足, 但是
这些技术本身也存在一些局限性, 原因有两个: (1)
行使功能的生物大分子是蛋白质, 然而DNA甚至是
mRNA与蛋白质之间并没有直接的一一对应关系,
蛋白质翻译后的修饰也无法在这些现代分子生物学
技术中得到体现; (2)土壤生态系统是一个由植物根
系、微生物(细菌、放线菌、真菌)、土壤动物群(原
生动物、中型动物区系、广动物区系)等组成的复杂
系统, 土壤中的生物化学过程并不只与微生物相关,
仅仅利用微生物群落结构研究技术还远远不够。然
而, 土壤蛋白质组学克服了传统培养方法和基于
DNA的现代分子生物学技术的不足之处, 成为现代
研究根际生物学特性不可或缺的技术手段。
近年来, 随着土壤蛋白质提取方法的不断优化,
土壤宏蛋白质的提取效率越来越高, 提取的纯度也
越来越高, 足以进行土壤蛋白质双向电泳, 这就为
土壤差异宏蛋白质组学研究奠定了基础。应用土壤
宏蛋白质组学(soil metaproteomics)方法与技术研究
植物根际生物学特性及其分子机理已成为当前科学
研究的热点问题(Pierre-Alain et al., 2007; Wang et
al., 2011)。Wang等(2011)利用土壤蛋白质组学技术
分析常见作物(水稻、太子参、地黄、甘蔗、烟草)
根际生物学特性发现, 随机挑取的189个土壤蛋白
质中, 有107个蛋白质来源于植物(56.61%), 有72个
蛋白质来源于微生物(39.68%), 有10个蛋白质来源
于动物(5.29%)。该研究还通过T-RFLP技术对根际
微生物群落结构进行分析, 结果发现, T-RFLP技术
与土壤蛋白质组学技术既有相似性又有互补性, 二
者都无法取代对方, 而是相互验证。Wu等(2011)进
一步运用本实验优化建立的土壤宏蛋白质组学技术
对连作下地黄根际土壤蛋白质表达谱变化进行研
究, 发现地黄连作对来自植物、微生物的土壤蛋白
质表达都产生显著影响, 发生差异表达的土壤蛋白
质涉及能量、氨基酸、核酸代谢、次级代谢、胁迫
防御、信号传递等功能, 它们在植物-微生物的“根
际对话”中发挥着重要作用。同样, Lin等(2013)运用
土壤宏蛋白质组学技术对新种植与宿根甘蔗根际土
壤的宏蛋白质表达谱变化进行分析, 也发现了很多
介导植物-微生物根际对话的关键土壤蛋白。
5 展望
根系分泌物是植物与周围环境进行物质交换、
信号传递的重要媒介, 研究由根系分泌物介导的植
物-土壤-微生物三者之间的根际相互关系或称之根
际对话机制已成为当前国内外优先研究的重要领
域。从根际显微特征、根际的物理化学和生物环境
动态、根际的物质迁移和信息传递、植物的营养遗
传特性等到植物与植物、植物与微生物、微生物与
微生物个体甚至群体之间的相互作用, 都积累了大
量的研究结果。生物入侵、植物化感作用与连作自
毒作用、作物间套作、生物修复等都是现代农业生
态学的研究热点, 都涉及十分复杂的根际生物学过
程。植物-土壤-微生物相互作用的深入研究对揭示
土壤生态系统的功能, 指导生物入侵防控、农田杂
草生态防治、建立作物高产与环境保护相协调的养
分资源综合管理体系、改善生态农业管理和推广都
有着极其重要的作用。全面系统地揭示根系分泌物
介导下的根际对话机制有利于根际生态系统理论体
系的完善与发展, 揭示根系与根层物理、化学、生
吴林坤等: 根系分泌物介导下植物-土壤-微生物互作关系研究进展与展望 307

doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00027
物环境之间的互馈机制, 为建立科学合理的预测和
控制方法奠定基础。从农业生态的角度来说, 还可
以减少对化学农药、化肥的使用, 不仅降低农业投
入, 还保护生物多样性和生态环境, 使作物栽培向
高产、优质、生态、安全生产发展。
近年来, 根际生物学特性的研究不论是在研究
方法与技术上, 还是在研究成果转化和生产实践指
导上都取得了长足的进步。但是, 根际生物学特性
的研究还需要从以下几方面进行突破: (1)根系分泌
物原位收集、原位检测方法的改进与发展。目前对
于根系分泌物的分析通常采用有机溶剂萃取并结合
高效液相色谱法、气相质谱法等进行定性定量测定,
这些方法不但耗时, 而且无法实现田间实时动态原
位检测。近年来, 生物传感器的问世在很大程度上
促进了根系分泌物研究的发展, 如各种酚酸生物传
感器的出现给农业科学与环境科学工作者提供了极
大的便利(Soloducho & Cabaj, 2013)。(2)植物响应根
际生物胁迫的感知途径与机制。已知植物的免疫受
体蛋白常分为模式识别受体(pattern recognition re-
ceptor)和效应子识别受体(effectors recognition re-
ceptor), 由这两类受体进行识别、激发的植物防卫
反应分别称为病原物相关分子模式触发的免疫
(PAMP-triggered immunity, PTI)和效应子触发的免
疫(effector-triggered immunity, ETI)。虽然PTI和ETI
在植物天然免疫性中的作用已被认知, 但参与PTI
及ETI信号转导的许多信号分子及蛋白组分仍未明
确, 需要进一步确认。(3)植物与根际微生物“根际对
话”的形式与信号分子。比如, 将来自耐旱或喜热植
物中的内生真菌与其他植物进行共培, 可显著提高
其他植物的耐旱性和耐热性, 但是内生真菌如何激
活启动植物体内相关代谢途径以降低水分消耗和促
进植物生长尚不清楚, 有待进一步研究。(4)微生物
群体效应与植物生长发育的关系。在自然界中, 存
在很多具有群体效应的有益或有害微生物, 如很多
的植物病原菌都存在群体效应, 调控着病原菌在宿
主根际的定殖过程及其对宿主的致病性, 通过深入
研究这些植物病原菌的群体效应机制及其与宿主的
互作过程, 可以帮助建立合理的农艺措施或通过转
基因方法来控制这些具有群体效应的病原菌爆发成
灾(von Bodman et al., 2003)。当然, 通过对这些具有
群体效应的有益菌的深入研究, 也可为农业生产服
务, 本研究团队目前也在积极探索化感水稻根际中
有关群体效应菌群(如黏细菌)在化感水稻抑制杂草
过程中的作用, 但对于黏细菌与水稻根系分泌物的
互作关系以及根系分泌物对黏细菌群体效应启动的
研究还处于初步探索阶段。(5)微生物基因组学
(microbial genomics)的运用。Lanfranco和Young
(2012)通过对丛枝菌根转录组学的分析, 初步从基
因水平上探索了丛枝菌根抑制宿主防御以及与宿主
进行物质营养交换的过程。现在, 该项技术也被越
来越多地运用于发现和鉴定介导植物-微生物二者
互作关系的效应子(effector), 目前对于细菌释放的
潜在效应子的研究呈指数增长, 而对于真菌和卵菌
纲真菌效应子的研究还比较少(Ronald & Shirasu,
2012)。(6)各种宏组学技术(如环境宏基因组学、宏转
录组学、宏蛋白质组学、宏代谢组学)的进一步完善
与突破, 以及它们在植物-微生物互作研究中的运
用。如土壤蛋白质组学技术虽能够在蛋白质水平上
为揭示土壤生态系统的生物化学过程提供依据, 但
是它自身也存在一些不足之处, 特别是受到了技术
的限制, 如土壤蛋白质提取纯化技术有待改善和环
境微生物蛋白质库不完整。综上所述, 根际生物学特
性研究还面临诸多的挑战, 需要多项技术的有机结
合才能深入地揭示土壤这一“黑箱”所蕴含的奥秘。
基金项目 国家自然科学基金(2012CB126309、
U1205021和81303170)和福建农林大学优秀博士学
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责任编委: 郭良栋 责任编辑: 王 葳