全 文 ：植物生态学报 2010, 34 (11): 1344–1353 doi: 10.3773/j.issn.1005-264x.2010.11.012
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2010-02-22 接受日期Accepted: 2010-08-23
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: yxzhang@rcees.ac.cn)
保护性的蚂蚁-植物相互作用及其调节机制研究综述
张 霜 张育新* 马克明
中国科学院生态环境研究中心城市与区域生态国家重点实验室, 北京 100085
摘 要 蚂蚁-植物互利关系是生态和进化研究中的模式系统之一。该文分析总结了近年来有关蚂蚁对植物的保护作用及其
调节机制的研究进展。植物通过给蚂蚁提供食物体、蚁菌穴和蜜露吸引蚂蚁, 通过自身的物理、化学方式调节与蚂蚁的互利
关系, 使蚂蚁能有效地保护自已, 防止欺骗和寄生的发生。反过来, 蚂蚁可以减少植食性动物对植物的伤害和取食, 减少叶片
损伤, 提高种子产量和质量, 提高植物的竞争优势等。虽然蚂蚁对植物的保护作用的强度受到多种生物与非生物因素的影响,
变异性较大, 但在大多数情况下, 蚂蚁-植物之间仍呈显著的正相互作用。同时, 蚂蚁-植物的相互作用还具有广泛的生态影
响, 尤其会大大降低林冠上节肢动物群落的物种多样性和多度。未来的研究需要加强蚂蚁-植物互利关系的起源与维持机制、
对蚂蚁自身的影响、与生物入侵的关系, 以及进化生态学等方面的研究。
关键词 蚂蚁, 协同进化, 蚁菌穴, 食物体, 蜜露, 互利, 植物
A review of protective ant-plant interaction and its mediation mechanism
ZHANG Shuang, ZHANG Yu-Xin*, and MA Ke-Ming
State Key Laboratory of Urban and Regional Ecology, Research Center for Eco-Environmental Science, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100085, China
Abstract
The mutualistic relationship between ants and plants is one of the model systems in ecological and evolutionary
research. We review the protective ant-plant interaction and its mediation mechanisms. Plants often offer rewards
such as food bodies, domatia or honeydews for ants; in return ants protect the host plant from animal herbivory,
increase seed production and quality and enhance the competitive dominance of host plants. The protection effect
is positive in most cases even though many biotic and abiotic factors vary significantly. The interaction has a
broad range of ecological influences, especially on the species richness and abundances of canopy arthropods.
Future research should address the origin and maintenance mechanisms of the mutualism, its impacts on partner
ants, its relationship with species invasion and its evolutionary ecology significance.
Key words ant, coevolution, domatia, food body, honeydew, mutualism, plant

近年来的研究表明, 与捕食、竞争等负相互作
用相比, 物种间的正相互作用(facilitation)在生态系
统中发挥着同等甚至更为重要的作用, 日益受到生
态学家的重视(Bronstein, 1994a; Bruno et al., 2003;
Agrawal et al., 2007)。常见的互利关系包括动物对
植物的传粉、种子传播、根菌与植物的作用等(Bruno
et al., 2003)。其中, 蚂蚁与植物的互利关系是互利
关系研究中的一个热点问题(Rico-Gray & Oliveira,
2007)。在漫长的进化过程中, 许多植物都和蚂蚁建
立了密切的联系, 其中既有互利作用, 如蚂蚁对植
物种子的散布、传粉和对植物的保护, 也有对立的
关系, 如切叶蚁对植物叶片的切割。二者间的相互
作用很早就引起了人们的兴趣。但早期的研究多为
描述性质 , 缺乏严谨的实验证据 (Rico-Gray &
Oliveira, 2007)。自Janzen (1966)用实验手段首次在
金合欢属(Acacia)植物和蚂蚁之间确定了互利关系
之后, 涌现出了大量以蚂蚁和植物的互利关系为对
象的研究(Rico-Gray & Oliveira, 2007)。这二者间的
互利是自然界众多互利关系中的一种经典例子, 其
中蚂蚁对植物的保护作用由于便于控制, 已成为种
间关系的生态与进化研究的模式系统之一(Heil &
McKey, 2003; Stadler & Dixon, 2005)。
在一些植物与蚂蚁的相互作用中, 植物通过给
蚂蚁提供食物体(food body)、蚁菌穴(domatia)以及
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各种蜜露来吸引蚂蚁。作为回报, 蚂蚁对植物进行
保护, 阻止或减少除蜜露昆虫以外的其他植食性动
物对植物的取食和破坏, 二者之间形成互利关系
(Rico-Gray & Oliveira, 2007), 这种关系称为保护性
的蚂蚁-植物相互作用(protective ant-plant interac-
tion) (Heil & McKey, 2003)。这种关系分布非常广
泛, 在蝶形花科、大戟科、山茶科与野牡丹科植物
研究中最为多见(Rosumek et al., 2009), 涉及的蚂
蚁中, 以蚁亚科、切叶蚁亚科以及臭蚁亚科的蚂蚁
最为常见, 包括约40个属的蚂蚁(Heil & McKey,
2003)。至少20个科的植物都具有食物体结构; 66个
科的有花植物和一些蕨类植物都具有花外蜜腺, 但
在裸子植物中并未发现这类结构; 超过100个属的
热带被子植物具有供蚂蚁居住的蚁菌穴结构(Heil
& McKey, 2003)。这种相互作用在地理上分布广泛,
在热带地区更为常见(Rico-Gray & Oliveira, 2007)。
早期的研究多偏重于对互利关系本身的探讨,
而近年来的研究发现, 这种互利关系在群落中也发
挥着重要的生态效应 (Wimp & Whitham, 2001;
Kaplan & Eubanks, 2005; Mooney, 2007)。本文试图
综述蚂蚁对其植物保护研究的相关进展及当前研
究存在的问题与不足, 以期更深入地理解种间互利
关系的作用与维持机制及其生态与进化意义。
1 保护性的蚂蚁-植物相互作用
1.1 植物对蚂蚁的吸引
许多植物以一些特化的结构吸引蚂蚁, 这些结
构主要有食物体、蚁菌穴和花外蜜腺(extrafloral
nectaries)。此外 , 生活在植物上的蜜露昆虫
(honeydew producing insects)也能起到相同的作用
(Buckley, 1987)。其中与蚂蚁关系最为紧密的是具有
食物体和蚁菌穴结构的植物 , 称为喜蚁植物
(myrmecophily), 而具花外蜜腺的植物与蚂蚁的关
系具有偶发性, 其相互作用强度较弱(Rico-Gray &
Oliveira, 2007)。在一些植物上, 食物体、蚁菌穴和
花外蜜腺同时存在, 它们所能吸引的蚂蚁数量更
多 , 受到蚂蚁的保护更强(Heil & McKey, 2003;
Rico-Gray & Oliveira, 2007)。
一些植物的枝上或叶尖会形成一种由表皮细
胞构成的膨大结构, 这种结构富含养分, 可以被蚂
蚁切除并运走, 被认为是植物为了吸引蚂蚁而进化
出的一种特殊结构, 称为食物体。食物体中富含蛋
白质、脂类以及碳水化合物, 对蚂蚁具有极强的吸
引力。生长于非洲稀树草原上的金合欢属植物是这
类植物的典型代表。此外, 在荨麻科、大戟科、木
棉科、胡椒科等科的部分植物中也存在食物体
(Rico-Gray & Oliveira, 2007)。
蚁菌穴是在植物的刺、茎或者叶柄等部位形成
的中空结构, 可供蚂蚁居住, 它是植物吸引蚂蚁的
一种特化结构(Rico-Gray & Oliveira, 2007)。一旦植
物形成蚁菌穴, 很快就会被蚂蚁发现和占据。有的
蚁后在婚飞结束后, 就会寻找一个新的未被占据的
植物或蚁菌穴, 随后产卵育幼, 一个新的植物-蚂蚁
互利单元就此形成。蚁菌穴中也有真菌与蚂蚁一起
生活。最近的研究表明, 真菌只在与植物互利的蚂
蚁所占据的蚁菌穴中存在, 在非互利蚂蚁所占据的
蚁菌穴中则不存在。蚂蚁可能对这些真菌的繁殖、
转移和维持有利, 但真菌在该系统中所扮演的角色
目前尚不清楚(Defossez et al., 2009)。
超过300个属的植物在叶柄、枝条等处都具有
一些腺体, 可以分泌富含碳水化合物的蜜露, 这也
是植物吸引蚂蚁的一种方式 (Gonzalez-Teuber &
Heil, 2009)。生活于林冠上的其他蜜露昆虫, 如蚜
虫、介壳虫、沐蝉等, 也会吸引大量的蚂蚁, 它们
所分泌的蜜露是许多蚂蚁的重要食物来源(Way,
1963)。林冠上的蜜露昆虫往往被一些竞争上处于优
势的蚂蚁所占据(Davidson et al., 2003), 这类蚂蚁
的种群数量十分惊人(Oliver et al., 2008), 能够给植
物提供较强的保护(Bluthgen et al., 2000; Mooney,
2007)。值得注意的是, 蚜虫的物种丰富度呈现温带
高、热带低的特点(Dixon et al., 1987), 这暗示着北
方森林中, 蚂蚁-蚜虫-植物三者之间的关系可能会
更为密切。
1.2 蚂蚁对植物的保护作用
蚂蚁是大约10万种昆虫的捕食者(Thomas &
Settele, 2004), 它们对整个地面以及林冠上的食物
网络具有极重要的影响 (Mooney, 2007; Moya-
Larano & Wise, 2007)。蚂蚁对植物的保护作用很早
就被人们认识并用于生产实践中(Way & Khoo,
1992), 如中国早在公元300年就开始用蚂蚁控制同
翅目害虫(Buckley, 1987), 现在一些地区的农民仍
然用蚂蚁控制果树上的害虫 (van Mele & Cuc,
2001)。许多昆虫虽然能够突破植物自身的化学防
御, 但对于蚂蚁对植物的外在生物防御却束手无
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策。近年来, Styrsky和Eubanks (2007)、Chamberlain
和Holland (2009)以及Rosumek等(2009), 分别对32
篇、81篇和76篇有关蚂蚁-蜜露昆虫-植物三者之间
和蚂蚁-植物二者之间相互作用的文献进行了整合
分析(meta analysis), 发现对于蚂蚁-蜜露昆虫-植物
三者间的相互作用, 72%的研究认为蚂蚁对植物具
显著的保护作用; 对于蚂蚁-植物二者的直接相互
作用, 几乎所有的研究都支持蚂蚁对植物有显著的
保护作用。这些分析结果揭示了蚂蚁对植物的保护
作用具有普遍性。
蚂蚁的保护可以降低植物叶片遭取食程度, 提
高植物种子的产量或质量, 降低周围植物对宿主植
物的竞争等(Heil & McKey, 2003)。在一枝黄花属
(Solidago)的一种植物中, 有蚂蚁保护的植物长得
更高, 种子产量更多, 当虫害爆发时, 只有具蚂蚁
保护的植株才可以开花结实(Messina, 1981)。非洲
的豆科植物Leonardoxa africana在失去蚂蚁后, 叶
片损失会增加1–12倍(Gaume et al., 1997); 野牡丹
科植物Tococa spadaciflora在失去蚂蚁后叶片损失
程度从27%上升至91% (Alvarez et al., 2001); 无蚂
蚁时, 白桦(Betula pendula)的叶片损失程度会提高
6倍 , 枝条上叶片的数量也会减少 (Mahdi &
Whittaker, 1993)。蚕豆(Vicia faba)上如无蚂蚁存在
时, 种子产量仅为有蚂蚁存在植株的1/7。Quercus
dentate在有蚂蚁看护的情况下, 完好种子的比率从
27.7%上升到48.8% (Ito & Higashi, 1991)。
蚂蚁不仅能对植物进行直接保护, 而且还会杀
死与宿主植物进行竞争的植物(Frederickson et al.,
2005), 或将其他植物接触到宿主植物的枝条咬断
(Federle et al., 2002), 显著提高宿主植物的竞争优
势。如在临近宿主植物Duroia hirsute的区域里, 蚂
蚁Myrmelachista schumanni将其腺体所分泌的毒素
注入非宿主植物的叶片之中, 24 h之后, 这些叶片
就开始死亡, 5天后绝大多数叶片脱落, 造成这些植
物死亡, 逐步形成由该宿主植物完全占据的区域,
形成亚马逊雨林中的所谓“恶魔花园”(devil garden)
现象。这种植物与蚂蚁的共生体, 会在一个地方存
在800年之久, 一个“恶魔花园”就会包含多达300株
的宿主植物和数以百万计的蚂蚁个体(Frederickson
et al., 2005)。有些情况下, 蚂蚁的种群数量会过于
庞大, 仅宿主植物并不能满足其居住需求, 这时,
蚂蚁也会通过某种未知的机制诱使一些非宿主植
物的茎病变中空, 形成膨大的结构供蚂蚁居住, 这
类蚂蚁对于整个群落的生态效应仍有待于进一步
研究(Edwards et al., 2009)。
植物在获得蚂蚁保护的同时, 也会付出一定的
代价, 有时甚至得不偿失。一方面植物需要消耗能
量来形成食物体、蚁菌穴等特化结构, 另一方面,
由于蚂蚁的看护, 植物上植食性蜜露昆虫数量急剧
增多, 会对植物产生不利影响(Eubanks, 2001; Cop-
pler et al., 2007)。一些蚂蚁还会对宿主植物的繁殖
器官造成严重的破坏 , 比如 , 蚂蚁Allomerus cf.
demerarae会破坏其宿主节果决明(Cassia nodosa)花
器官的发育, 而遭到蚂蚁“阉割” (castration)的植物
会长出更多的蚁菌穴供蚂蚁居住, 但其种子产量几
乎为零。这种植物之所以能够在自然选择中得以保
存, 是因为仍有少数植物能与另外3种蚂蚁实现真
正的互利, 从而使得宿主植物没有在漫长的进化过
程中被淘汰(Yu & Pierce, 1998)。虽然在与蚂蚁的相
互作用中, 植物会付出一定的代价, 但总体上看,
植物仍然能够获得显著的收益。
2 蚂蚁对植物保护作用的调节机制及影响
因素
2.1 植物吸引蚂蚁的调节机制
对于植物来说, 用最小的投入来获得蚂蚁最大
的回报是一种最佳策略。植物通过多种机制来保证
自己能够受到蚂蚁的有效保护, 同时避免欺骗者或
寄生者蚂蚁的存在。
一些植物通过对资源的时空分配达到利益最
大化。比如一种薯蓣Dioscorea praehensilis只有在从
地面向林冠攀爬的阶段才会分泌蜜露, 因为这一时
期该植物最为脆弱, 最需要蚂蚁保护(di Giusto et
al., 2001)。血桐(Macaranga tanarius)在叶片遭到损
伤后才会增加蜜露的分泌(Heil et al., 2001)。遭植食
性昆虫取食压力较大的植物种群花外蜜腺的分泌
量也较大(Rios et al., 2008), 这说明植物可以依据
自己遭到破坏的程度来调节与蚂蚁的关系。此外,
有的植物还具有一些十分精巧的机制来保证蚂蚁
对自己的保护。比如, 只有在有蚂蚁存在的情况下,
胡椒属植物Piper cenocladum才会长出食物体, 将
蚂蚁移除之后, 食物体的生长就停止, 如果再次将
蚂蚁移到植物上, 食物体的生长又重新启动(Risch
& Rickson, 1981), 即必须在有蚂蚁在植物上持续
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“巡逻”的情况下, 植物才会给蚂蚁以回报。植物对
非互利蚂蚁的物理隔离也是一种重要的调节机制。
在豆科的一些植物中, 虫蚁穴的顶部有一层由薄壁
细胞形成的特化的“锁”式结构, 这种结构在每一种
植物中都不相同, 只有形态上与之对应的特定种类
的蚂蚁才能打开这把“锁”进入到虫蚁穴中(Brouat et
al., 2001)。血桐属(Macaranga)植物M. myrmeco-
phytes, 茎表皮上具有非常光滑的蜡质, 只有对其
具有显著保护作用的蚂蚁才能顺利通过这层蜡质,
而其他非互利蚂蚁则无法通过(Federle et al., 1997)。
与之相似, 最新的一项研究表明, 生活于圭亚那的
西哥罗佩树(Cecropia obtusa)的叶片背面具有黏性,
可以牢牢地粘住与之互利的蚂蚁的足部, 因而这些
蚂蚁可藏在叶片的背面对猎物发动伏击(Dejean et
al., 2010)。
植物还可以通过改变蜜露中的化学成分来吸
引特定的蚂蚁, 只有这些蚂蚁才能给植物提供有效
的保护, 而这种蜜露对于盗猎者或寄生者蚂蚁则毫
无吸引力。如在金合欢属植物与互利蚂蚁的相互作
用中, 几种喜蚁植物蜜露中一种蔗糖裂解酶的活性
都很高, 因而其蜜露中不含蔗糖, 而与之互利的蚂
蚁Pseudomyrmex sp.的消化道内几乎不含这种酶,
所以这类蚂蚁就专性地以该植物的蜜露为食, 同时
对其提供有效的保护。而那些与该植物没有互利关
系的蚂蚁, 其消化道内蔗糖裂解酶的活性都很高,
它们需要摄入含蔗糖的蜜露来满足自己的需要, 所
以对这种不含蔗糖的蜜露不感兴趣。这样, 植物就
可以靠吸引特化的蚂蚁来保护自己 (Heil et al.,
2005)。
近年的研究表明, 蚂蚁在摄入蜜露之后, 对其
他昆虫的攻击性会增强, 它们对植物的保护作用也
随之加强(Ness et al., 2009)。在给蚂蚁提供糖溶液和
蛋白质两种食物的情况下, 摄入糖溶液的蚂蚁对植
食性昆虫的攻击性更强。由于蜜露中的C : N值较高,
蚂蚁在摄入蜜露之后需要摄入一定量的高N食物来
平衡自己体内所需的C : N值, 所以它们会加大对体
内N含量较高的昆虫的捕食。此结果揭示了植物可
以通过改变蚂蚁食物的C : N值造成其食谱失衡, 从
而促使蚂蚁加强对自己的保护(Ness et al., 2009)。
植物还可以通过多种机制避免蚂蚁带来的负
面效应。大多数蚂蚁身体上都有一些腺体, 这些腺
体的分泌物具有抗菌作用, 以维持蚂蚁体表和蚁巢
的卫生(Fernandez-Marin et al., 2006), 但这些分泌
物对于花粉的存活和繁育不利(Galen & Butchart,
2003)。许多植物的花中也含有大量的蜜露, 这会引
起蚂蚁在植物花器官上聚集, 并对花器官进行破
坏, 进而给植物带来不利的影响(Edwards & Yu,
2008)。此外, 蚂蚁还会对传粉昆虫进行干扰, 妨碍
植物传粉过程的进行(Ness, 2006; Lach , 2008)。自然
条件下, 植物如何避免花器官或者传粉过程遭到蚂
蚁的破坏呢？Janzen (1977)提出的假说认为, 蚂蚁
之所以不会破坏植物的花器官, 是因为花中可能存
在一些化学成分令蚂蚁感到厌恶, 难以消化, 或者
中毒; 在缺乏蚂蚁的生境中, 如在海拔2 200 m以上
的高山上, 花上就没有必要存在这些物质。这一假
说得到一些研究的证实(Beattie et al., 1984; Gha-
zoul, 2001; Raine et al., 2002; Agarwal & Rastogi,
2008; Willmer et al., 2009)。如Willmer和Stone (1997)
在金合欢属植物Acacia zanzibarica中发现, 在一个
新的花苞打开之前, 拜访花苞的蚂蚁较多, 可以防
止昆虫对花苞的破坏。而在花苞开始打开时, 拜访
花的蚂蚁却会减少, 这样传粉昆虫对花的拜访就不
会受到干扰。花经过传粉, 种子开始发育之后, 蚂
蚁的数量就又重新增多, 这时它们能够对种子进行
保护, 使得金合欢的结实量增加。即蚂蚁对金合欢
花的拜访存在着时间上的差异, 恰好能与传粉昆虫
错开。迫使蚂蚁离开刚打开的花朵的因素可能是花
粉本身所释放的挥发性化合物。植物的繁殖器官或
部位上吸引蚂蚁的资源的减少、消失, 也是防止蚂
蚁破坏的一种策略。如亚马逊地区金橡实科
(Chrysobalanaceae)的喜蚁植物Hirtella myrmeco-
phila将要结实的老枝上的蚁菌穴会脱落, 而嫩枝上
则不存在这一现象。嫩枝上的嫩叶受到蚂蚁的强烈
保护, 而果实却只在较老的枝条上才会出现。所以
老枝上蚁菌穴的脱落可能是一种适应性机制, 可避
免蚂蚁在老枝上营巢与活动, 破坏老枝的结实, 所
以这是植物对蚂蚁既利用又排斥的一种精巧策略
(Izzo & Vasconcelos, 2002)。
此外, 叶片的损伤或震荡, 植物汁液的释放,
都会引起蚂蚁的聚集, 植物的各种诱导效应, 如花
外蜜腺分泌蜜露的量的变化, 蜜露中糖分的浓度,
氨基酸的浓度变化都会影响蚂蚁对植物的看护效
果(Agrawal, 1998; Katayama & Suzuki, 2003; Palmer
& Brody, 2007; Dejean et al., 2008; Grangier et al.,
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2008)。虽然这些植物依赖于蚂蚁的看护, 但在没有
蚂蚁或蚂蚁较少的区域, 这些植物仍然可以通过加
强叶片硬度、增加体表毛状体多度等自身物理防御,
在一定程度上弥补外在保护者的不足(Moraes &
Vasconcelos, 2009)。需要指出的是, 虽然植物有多
种策略来保证自己得到蚂蚁的保护, 但蚂蚁对植物
的欺骗与寄生仍然存在, 缺乏对欺骗者和寄生者的
惩罚机制可能是二者得以存在的重要原因(Edwards
et al., 2010)。
2.2 影响蚂蚁保护作用的因素
影响蚂蚁对植物的保护作用的因素有很多, 具
有很强的背景依赖性(context dependence)和变异性
(Bronstein, 1994b, 1998; Rico-Gray & Oliveira,
2007)。总体来看, 蚂蚁的保护作用在热带强于温带,
并会随海拔的上升而降低, 单一种类蚂蚁的保护作
用要强于多种蚂蚁, 与蚂蚁关系更紧密的植物(如
能给蚂蚁提供食物体、蚁菌穴, 或者能够同时提供
多种资源)受到的保护更强(Chamberlain & Holland,
2009; Rosumek et al., 2009)。嫩叶受到的保护强于成
熟叶(Fonseca, 1994; Izzo & Vasconcelos, 2002; Ed-
wards et al., 2007)。植物的基因型 (Floate &
Whitham, 1994; Wimp & Whitham, 2001; Johnson,
2008; Mooney & Agrawal, 2008)、施肥(Trager &
Bruna, 2006)、光照条件(de La Fuente & Marquis,
1999)以及季节变化(Mooney & Tillberg, 2005)等多
种因素都会影响到蚂蚁和植物的相互作用。不同种
类的蚂蚁对植物的保护还可能存在时间上的错位,
例如在稀树草原中的一种棺木Didymopanax vino-
sum上存在21种蚂蚁, 这些蚂蚁对蚜虫及植物的看
护存在着昼夜的交替, 这会有效地降低不同蚂蚁种
类之间对资源的竞争(Del-Claro & Oliveira, 1999)。
植物遭到植食性动物的取食压力也是这种互
利关系能否维持的重要因素。最近, Palmer等(2008)
通过对金合欢属植物Acacia drepanolobium进行长
达10年的与大型植食性动物(长颈鹿等)的隔离之后
发现, 这种植物分泌的蜜露和提供给蚂蚁的蚁菌穴
的数量显著减少, 对其最有利的蚂蚁所占比例显著
下降, 但对其不利的蚂蚁所占比例显著上升, 且该
种蚂蚁与一种甲虫相互作用, 加剧了植物受破坏的
程度, 从而造成了金合欢与蚂蚁互利关系的崩溃。
此研究说明, 一定程度的干扰可能也是互利关系得
以维持的必要条件。
3 保护性蚂蚁-植物相互作用的进化历史与
生态效应
3.1 保护性植物-蚂蚁相互作用的进化历史
当前, 对于植物的食物体、蚁菌穴的起源与进
化历史的研究较少; 而对于花外蜜腺的起源以及植
物与蚂蚁在系统发育上的相互关系则关注较多。
花外蜜腺的起源是当前争论较多的一个问题。
一种观点认为, 花外蜜腺起源于其对蜜露昆虫的替
代作用, 即植物分泌蜜露能够使蚂蚁放弃对蜜露昆
虫的照顾, 从而降低植物遭到这类昆虫伤害的程
度, 同时也能得到蚂蚁的保护(Pemberton, 1992)。化
石证据表明, 在一种生活于距今3 500万年前现已
灭绝的杨柳科杨属植物Populus crassa的叶片上就
存在蜜腺。与该化石位于同一区域的昆虫化石中,
以蚂蚁最为丰富, 多达32种, 其中10种蚂蚁的后裔
具有拜访花外蜜腺的行为(Pemberton, 1992)。但有
反对者认为, 在该区域, 与这种植物处于同一时期
的一些昆虫的后裔同样会拜访花外蜜腺, 所以并不
能依此断定花外蜜腺的产生就是为了吸引蚂蚁。当
前的实验结果表明, 除了蚂蚁, 许多昆虫同样是植
物花外蜜腺的拜访者, 如蜘蛛、螨虫和寄生蜂等,
这些拜访者在花外蜜腺起源中所扮演的角色及其
对植物的影响仍不清楚 (Rico-Gray & Oliveira,
2007)。有的研究表明, 相对于植物的花外蜜腺, 蜜
露昆虫所分泌的蜜露对于蚂蚁更具吸引力
(Katayama & Suzuki, 2003)。一些蚂蚁即使在获得更
优质食物资源的情况下仍然不会放弃对蜜露昆虫
的看护(Rico-Gray & Oliveira, 2007), 所以靠花外蜜
腺来减少蚂蚁对蜜露昆虫的看护这一假说, 目前仍
然缺乏实验证据。
从系统发育的角度来看, 蚂蚁与植物之间的系
统发育关系比较复杂。在系统发育树上, 喜蚁植物
具有重复发生的特点。植物本身的进化、与之相互
作用的蚂蚁的局部灭绝、不同谱系的蚂蚁对植物的
占据都会影响到二者间系统发育的历史(Rico-Gray
& Oliveira, 2007)。最近的研究(Heil et al., 2009)揭
示, 从喜蚁植物的系统发育来看, 在漫长的进化过
程中, 植物对蚂蚁具有高回报与低回报两种策略。
低回报策略由高回报策略进化而来。而对于植物来
说, 进化历史上有的蚂蚁为互利者, 有的蚂蚁则为
盗猎者, 这两种类型的蚂蚁在进化上各自独立起
源。该研究认为, 不同区域内植物的付出与收益之
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比的变异性是造成两种吸引蚂蚁策略能够长期共
存的关键因素(Heil et al., 2009)。近年通过对蚂蚁系
统发育过程的研究还发现, 与植物具有密切关系的
蚂蚁, 其消化道内都具有能够分解吸收蜜露的共生
细菌, 这些共生细菌在二者相互作用的长期维持与
进化上发挥着重要作用, 那些与植物关系不密切的
蚂蚁则不具备这些共生细菌(Russell et al., 2009)。
3.2 保护性植物-蚂蚁相互作用的生态效应
早期的研究多集中于对蚂蚁-植物相互作用机
制和对双方影响的探讨, 但近来的研究揭示, 这种
互利关系有着广泛的生态影响(Wimp & Whitham,
2001; Kaplan & Eubanks, 2005; Mooney, 2007)。当前
研究关注的重点, 在于这种互利关系对食物链的影
响以及由此所引发的连锁反应。
首先, 蚂蚁在植物上的聚集与活动对植食性昆
虫具有强烈的抑制作用。Rosumek等(2009)通过对
相关文献的整合分析发现, 在对蚂蚁进行隔离之
后, 植物上植食性昆虫的多度增加了53.1%, 且这
种抑制作用在热带地区更为显著。值得注意的是,
在现有的研究中, 仅发现几种比较特殊的蚂蚁以植
物上的植食性昆虫为食(Heil & McKey, 2003)。所以
与植物互利的蚂蚁对植食性昆虫的作用更多的是
一种威慑而非捕食。如甲虫(Rhyparida wallacei)对
蚂蚁留在叶片上的信息素非常敏感, 它们尽量避免
在蚂蚁占领的植物上活动和进食(Offenberg et al.,
2004)。一些毛虫会通过特殊的机制避免与蚂蚁直接
接触(Rashbrook et al., 1992; Stiefel & Margolies,
1998; Oliveira & Freitas, 2004), 有的蛾类则会通过
视觉观察, 避免在具有蚂蚁的叶片上产卵(Sendoya
et al., 2009)。
其次, 蚂蚁对植物上的捕食者(如蜘蛛)也具有
重要影响。Rosumek等(2009)研究发现, 在无蚂蚁的
植物上的捕食者数量比对照多一倍。蚂蚁会对捕食
者进行攻击, 一些蜘蛛与蚂蚁在拜访花外蜜腺上具
有竞争关系, 但蚂蚁在数量与行为上都占有优势,
所以会引起捕食者数量的减少 (Heil & McKey,
2003)。另一方面, 在没有蚂蚁保护的情况下, 蜜露
昆虫更易于受到捕食者的攻击, 这也会引起捕食者
数量的增加(Del-Claro & Oliveira, 2000)。并非所有
的蜘蛛都会受到蚂蚁的干扰, 如最近的一项研究表
明, 一种蜘蛛Bagheera kiplingi可巧妙地避开蚂蚁
对金合欢的保护, 并以金合欢的食物体为食, 这也
是人类首次发现的植食性蜘蛛 (Meehan et al.,
2009)。
总体上看, 蚂蚁的存在能大大地降低植物上其
他节肢动物的物种多样性和多度 (Wimp &
Whitham, 2001; Kaplan & Eubanks, 2005)。也有研究
表明, 如蚂蚁的数量过高, 则会影响种子传播者和
传粉者对植物的拜访, 从而可能引发更多的连锁反
应 (Altshuler, 1999; Mooney, 2007; Davis et al.,
2010)。
4 当前研究存在的问题与不足
虽然蚂蚁对植物的保护作用已成为探讨互利
关系的进化与生态意义的模式系统, 对此已经做了
大量的研究与探讨, 但仍对许多问题认识不足, 总
结起来可以归纳为以下4个方面:
(1)对互利关系的起源与维持机制还不清楚。有
研究表明, 生活在距今大约3 500万年前的现已灭
绝的杨树Populus crassa就带有花外蜜腺, 但当时除
了蚂蚁之外, 其他昆虫也十分繁盛, 所以并不能以
此作为花外蜜腺是因蚂蚁而产生的直接证据
(Pemberton, 1992)。在漫长的进化过程中, 蚂蚁与植
物之间究竟从何时起通过何种方式建立了互利关
系, 这种互利关系如何得以维持？互利是否起源于
捕食、寄生等敌对的相互作用？或是盗取植物蜜
露、寄生于植物之上的蚂蚁都由互利者转化而来？
虽然已有少量研究对这些问题进行了探讨, 但上述
问题仍然是未解之谜, 系统发育树的建立等分子手
段可能是解决这些问题的有力工具。
(2)互利关系对蚂蚁的影响尚不清楚。虽然目前
的绝大多数研究以互利作用为出发点, 但大多探讨
的是对植物一方的影响(Styrsky & Eubanks, 2007;
Chamberlain & Holland, 2009; Rosumek et al., 2009),
而对于蚂蚁一方的影响极少涉及, 尤其是互利关系
对蚂蚁的适合度的影响, 仅见于Palmer等(2008)和
Ness等(2009)的研究中。这种研究的偏爱性可能是
由于植物对蚂蚁的影响难以控制, 指标不易选取和
测量造成的, 也可能是因为大多研究者想当然地认
为蚂蚁只是从中获取了食物而已。探讨互利关系对
双方的影响对于了解互利的产生和维持机制具有
重要意义(Bronstein, 1994a), 所以将来急需加强互
利对蚂蚁一方影响的研究。
(3)缺乏这种互利关系与生物入侵的联系的研
1350 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2010, 34 (11): 1344–1353

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究。与其他生物一样, 蚂蚁的入侵同样会引发巨大
的生态后果(Holway et al., 2002), 但目前的研究大
多偏重于蚂蚁对入侵地的生物群落的直接影响, 对
于一些更深入的关键问题缺乏探讨。比如, 蚂蚁入
侵某地后, 是否能够取代本土种蚂蚁而继续发挥其
生态功能？入侵的蚂蚁大都体型较小, 攻击性强且
数量惊人, 它们能否与当地一些本土植物重新建立
互利关系? 一旦建立互利关系, 会具有什么样的生
态影响？本土蚂蚁与植物相互作用的网络结构对
于外来蚂蚁的入侵有何影响？蚂蚁与植物的相互
作用对于其他植物或昆虫的入侵也可能会产生一
定影响, 有时甚至形成入侵种之间的互利, 使得入
侵更加剧烈和难以控制(Helms & Vinson, 2002)。对
于上述问题的探讨, 将大大加深我们对蚂蚁、植物、
昆虫入侵的机理与生态效应的认识, 有利于运用科
学的方法对生物入侵进行控制。
(4)对互利双方的长期影响研究较少。当前绝大
多数的研究都基于对互利关系的短期结果的探讨
上, 一般不超过3年, 而长期的研究非常少(Palmer
et al., 2008)。尤其是在当前全球变暖、生物多样性
丧失加剧的背景下, 建立长期的站点对互利关系及
其生态影响进行定点跟踪研究, 显得颇为必要。
蚂蚁是陆地生态系统中数量最为庞大的顶级
捕食动物之一, 有理由相信, 它们在生态系统中发
挥着重要的作用(Holldobler & Wilson, 1990)。目前
人们对蚂蚁在食物网络、养分循环、能量流动、生
物多样性维持等生态过程中的作用还很不清楚。蚂
蚁对植物的保护及其生态与进化意义, 是当前种间
互利作用和协同进化研究中的热点问题和经典模
式系统, 尤其是近年来的研究表明, 种间互利关系
的引入, 将会极大地改变甚至颠覆以往建立在捕
食、竞争等种间敌对关系之上的生态学经典范式
(Bruno et al., 2003)。国内对于蚂蚁的生态意义的研
究相对薄弱, 目前局限于蚂蚁的多样性调查及其在
种子传播中的作用(徐正会, 1999; 张智英等, 2001;
陈帆等, 2004; Zhou et al., 2007; 张霜和陈进, 2008),
尚未开展有关蚂蚁对植物的保护作用的相关研究。
本文通过综述当前蚂蚁对植物保护作用的研究进
展及存在的问题和不足, 以期引起国内同行对此领
域的关注和兴趣, 加强对该领域相关问题的研究与
探讨。
致谢 国家自然科学基金(30900185)资助项目。北
京名壹堂图书公司张花女士在论文写作过程中给
予了大力帮助, 特此致谢。
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责任编委: 安黎哲 责任编辑: 王 葳