全 文 ：生物多样性 2012, 20 (3): 330–336 Doi: 10.3724/SP.J.1003.2012.07044
Biodiversity Science http: //www.biodiversity-science.net

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收稿日期: 2012-02-08; 接受日期: 2012-03-14
基金项目: 国家重点基础研究发展规划资助项目(G2000046804)和国家青年基金(30900127)
* 共同通讯作者 Authors for correspondence. E-mail: meir_xj@whu.edu.cn, yhguo@whu.edu.cn
开花时间与伴生种对鹤首马先蒿传粉
和生殖成功的影响
夏 婧1* 郭友好2*
1 (中南民族大学生命科学学院南方少数民族地区生物资源保护与综合利用联合工程中心, 武汉 430074)
2 (武汉大学生命科学学院植物系统与进化生物学研究室, 武汉 430072)
摘要: 开花物候是物种间相互作用的重要生活史特征和适合度因子, 在全球气候变化的背景下而备受关注。为探
讨开花时间如何在种内和种间水平上影响植物的传粉和生殖成功, 我们连续3年(2003–2005)对不同花期和伴生种
存在情况下的鹤首马先蒿(Pedicularis gruina)的传粉者访花忠实度、受粉率、坐果率、单果种子产量和果实被啃食
频率进行了比较研究。结果表明鹤首马先蒿的坐果率主要受其传粉环境的影响: 在没有伴生种时, 不同时期鹤首
马先蒿的坐果率没有显著差异, 34–38%的花可以坐果; 在有伴生种存在时既可以显著提高其坐果率, 也可显著降
低其坐果率, 这取决于传粉者类型以及伴生种密穗马先蒿(P. densispica)花期的差异。密穗马先蒿具有花蜜和花粉
双重报酬, 在群落中可以作为主体物种吸引传粉者并间接促进与其伴生的鹤首马先蒿的传粉和生殖成功。同样无
蜜的管花马先蒿(P. siphonantha)和鹤首马先蒿伴生, 则是通过提高群落水平对传粉者的吸引力进而直接促进鹤首
马先蒿的传粉和生殖成功。此外, 研究结果也表明开花时间对坐果率没有显著影响, 但是显著影响单果种子产量
和果实被啃食的频率。在相同的传粉条件下早花期植株单果种子产量显著高于晚花期的种子产量, 同时早花期的
果实被啃食的频率显著增加。
关键词: 传粉者竞争, 开花物候, 鹤首马先蒿, 生殖成功, 传粉促进作用
Effects of flowering date and co-flowering species on pollination and re-
production in Pedicularis gruina
Jing Xia1*, Youhao Guo2*
1 Engineering Research Centre for the Protection and Utilization of Bioresource in Ethnic Area of Southern China, Col-
lege of Life Sciences, South-Central University for Nationalities, Wuhan 430074
2 Laboratory of Plant Systematics and Evolutionary Biology, College of Life Sciences, Wuhan University, Wuhan 430072
Abstract: Flowering date along with interactions of other co-flowering species may be factors that determine
pollination and reproductive success of a focal plant species. We investigated an alpine bumblebee-pollinated
herb Pedicularis gruina to assess the effects of flowering date and co-flowering species on pollination, re-
production, and predation over a three year period (2003–2005). We analyzed pollen load of bumblebees to
determine floral constancy, and calculated pollination rates of flowers, fruit set, seed production per capsule
and the percentage of seed predation. We found that fruit sets did not differ significantly among years and
between different flowering dates when there were no co-flowering species, with 34–38% of flowers pro-
ducing fruits. However, the presence of co-flowering species could either increase or decrease the pollination
and reproduction in P. gruina, which depends on pollinator type and flowering date of the co-flowering spe-
cies P. densispica. Pedicularis densispica enhanced pollination and reproduction through increased floral re-
source diversity, whearas P. siphonantha enhanced pollination and reproduction through increased attrac-
tiveness with larger displays. Flowering date did not affect fruit set, but significantly affected seed production
and seed predation. Seed production decreased significantly at later flowering dates given the same pollina-
第 3期 夏婧和郭友好: 开花时间与伴生种对鹤首马先蒿传粉和生殖成功的影响 331
tion condition(i.e., no co-flowering species, pollinator competition, or facilitative pollination). However,
fruits produced in early flowering periods suffered more severe seed predation compared to those in later
flowering periods.
Key words: facilitative pollination, flowering date, pollinator competition, Pedicularis gruina, reproductive
success

开花时间和开花同步性是影响植物与动物相
互关系的重要生活史特征和适合度因子, 不仅决定
了植物的生存与生殖成功, 对其居群和群落动态也
有显著的影响, 在目前全球气候变化的背景下而备
受关注(Miller-Rushing & Primack, 2008; Forrest et
al., 2010; Liu et al., 2011)。单个植物物种的开花时
间可以通过影响传粉者的丰度组成和访花行为, 进
而影响其最终的有性生殖成功和交配系统(Kimura
et al., 2002; Morinaga et al., 2003; Hirao et al.,
2006)。两个或多个同域分布的物种花期如果重叠,
那么它们之间的相互作用也会影响植物的生长繁
殖, 进而调控居群和群落的组成和动态变化(Bell et
al., 2005; Brooker et al., 2008)。尤其是当物种间共享
传粉者时, 花期重叠时不同物种间对传粉者的竞争
作用会更加复杂多样化 (Moeller, 2004; Molina-
Montenegro et al., 2008; Mitchell et al., 2009)。一方
面, 传粉者如果对某物种具有偏好, 将直接导致另
一物种缺乏传粉机会 , 生殖成功率降低 (Caruso,
2000; Brown & Mitchell, 2001; Brown et al., 2002);
另一方面, 传粉者如果频繁地进行种间互访, 将会
造成不适合的花粉转移, 引发柱头堵塞以及花粉浪
费, 最终导致多个物种的雌性或雄性适合度同时降
低(Waser, 1978, 1983; Brown & Mitchell, 2001)。然
而, 花期重叠的同域物种之间也可以是相互促进
的, 如伴生种的存在增强了对传粉者的吸引力进而
提高了其生殖成功率(Moeller, 2004; Brooker et al.,
2008; Liao et al., 2011)。
鹤首马先蒿(Pedicularis gruina)为中国特有种,
生于滇西北高山草地上, 多年生草本。花期7–8月,
其开花物候在居群内和居群间都存在差异, 伴生种
类也不同, 物种间形成不同的种间关系和传粉者竞
争模式, 这将会影响到鹤首马先蒿的生殖成功。基
于此, 本文通过连续3年(2003–2005)对鹤首马先蒿
传粉和生殖成功的比较研究, 以期能揭示开花时间
和伴生种差异对鹤首马先蒿传粉和生殖成功的
影响。
1 材料和方法
1.1 研究地点
本文研究的2个鹤首马先蒿居群位于云南省香
格里拉县, 其中依拉草原居群(Yila)位于农田的边
缘生境, 西南城郊居群(Suburb)位于一个空旷的草
甸牧场。两个居群的鹤首马先蒿的植株密度平均为
4株/m2, 每株有3–10个总状花序, 每花序每日可开
放4–10朵花。
通过连续3年(2003–2005)的观察我们发现依拉
草原居群开花较早, 7月初开放并一直持续到8月。
该居群的同属伴生种是有蜜的密穗马先蒿(P. den-
sispica), 2003年和2004年密穗马先蒿的花期早于鹤
首马先蒿, 鹤首马先蒿仅在7月上旬与密穗马先蒿
花期重叠, 8月初开放的鹤首马先蒿无同属伴生种。
2005年密穗马先蒿盛花期延迟至7月中下旬, 并与
此时开放的鹤首马先蒿花期重叠, 7月初和8月初开
放的鹤首马先蒿均没有同属伴生种。
城郊居群因过度放牧和施工等人为干扰于
2001年后遭严重破坏, 至2004年基本恢复, 因此仅
在2005年进行野外观察和取样。2005年花期较晚, 7
月底才开花, 同属伴生种是无蜜的管花马先蒿(P.
siphonantha)。
1.2 熊蜂后足花粉筐花粉分析
熊蜂是自然条件下鹤首马先蒿的有效传粉者,
2003年7月上旬和2004年8月初在依拉草原居群、
2005年8月初在城郊居群捕获访问鹤首马先蒿的熊
蜂, 用70%酒精固定(熊蜂个体数量分别是13、9、9)
后带回实验室, 剥离每只熊蜂后足携带的花粉筐,
在1 mL蒸馏水中捣碎搅拌得到花粉悬浮液, 取10滴
于载玻片上制片后镜检, 统计各种类花粉的数量。
计算熊蜂花粉筐中包含的物种数量以及鹤首马先
蒿花粉的比例。三次检测间的差异显著性采用单因
素方差分析(one-way ANOVA)。
1.3 鹤首马先蒿受粉率检测
2003年7月上旬、2004年7月上旬及8月初在依
332 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 20卷
拉草原居群盛花期, 2005年8月初在城郊居群盛花
期, 分别采集30–40朵鹤首马先蒿单花期末期的花,
用FAA固定后带回实验室, 剥离雌蕊后用8 mol/L的
NaOH溶液浸泡24 h, 取出用蒸馏水洗净后将花柱
置于0.01%的苯胺蓝水溶液中浸染1 h, 最后用盖玻
片封片后置于荧光显微镜下统计柱头上落置的花
粉数并计算受粉率(pollination rate, 有花粉落置的
柱头百分率)。四次取样结果的差异通过卡方检验
(χ2 independent test)分析。
1.4 生殖产量与啃食频率统计
2003年7月上旬、2004年7月上旬及8月初、2005
年7月上旬和下旬以及8月初在依拉草原居群盛花
期 , 2005年8月初在城郊居群盛花期 , 随机标记
15–50株鹤首马先蒿并在大约1个月后(7月底和8月
底)果实成熟时采集果期植株统计每株果实数量以
及每果中种子数量, 并计算坐果率。部分果实由于
遭到严重啃食无法统计种子数量, 排除在种子数量
的分析之外。2005年依拉草原居群7月下旬开花的
植株坐果率低, 为避免进一步降低此阶段植株的生
殖适合度, 8月底我们仅对标记植株的果实产量进
行原位统计, 并没有采集果序统计种子产量。利用
三因素方差分析(three- way ANOVAs)揭示年份、开
花时间和伴生种对坐果率和单果种子产量的影响。
因为居群因素是非独立因素, 其对坐果和结实的影
响与伴生种相重叠, 因此被排除在方差分析之外。
为了比较果实成熟的早晚是否影响果食性动
物对鹤首马先蒿的破坏程度, 我们还计算了果实被
啃食的频率(被啃食的果实数占所有果实数的比
例)。用卡方检验(χ2 independent test)来检测不同时
期成熟的果实被啃食的频率的差异显著性。
2 结果
2.1 熊蜂携带花粉分析
所有检测的花粉筐均为混合花粉, 熊蜂访问的
物种数以及花粉筐中鹤首马先蒿花粉的比例在不
同年份和居群间存在显著差异 (物种数 : F2,28 =
12.063, P < 0.001; 鹤首马先蒿花粉比例: F2,28 =
23.138, P < 0.001; 表1)。7月上旬熊蜂访问的物种总
数显著高于8月上旬, 而花粉筐中鹤首马先蒿的比
例显著低于8月上旬(表1)。8月份, 熊蜂在依拉草原
访问的物种数和花粉筐中鹤首马先蒿花粉比例都
显著低于城郊居群(表1)。
2.2 受粉率
鹤首马先蒿的受粉率在居群间、居群内年度间
以及年度内都存在显著差异(χ2 = 44.08, P < 0.001,
表1): 2003年依拉草原居群和2005年城郊居群显著
高于2004年依拉草原居群, 前两者70%以上的观测
柱头上有花粉落置, 而后者不足40%(表1)。2004年
依拉草原居群7月开放花的受粉率(14%)显著低于8
月花的受粉率(38%)。
2.3 坐果与结实
三年内不同花期和居群鹤首马先蒿的坐果率
和单果种子产量结果见表2。多因素方差分析结果
表明年份和伴生种类型显著影响鹤首马先蒿的坐
果率和单果种子产量(表3)。没有伴生种存在的情况
下, 依拉草原鹤首马先蒿的坐果率没有显著差异,
34–38%的花可以坐果。有伴生种的存在时可能提高
也可能显著降低鹤首马先蒿的坐果率(表2)。鹤首马
先蒿依拉草原居群在2003年7月上旬与密穗马先蒿
同步开放, 城郊居群在2005年8月上旬与管花马先



表1 开花时间和同属伴生物种对熊蜂花粉筐中花粉物种数和鹤首马先蒿花粉比例以及鹤首马先蒿受粉率的影响, 方差显著
性用不同字母表示。
Table 1 Species number and percentage of Pedicularis gruina pollen grains in bumblebees’ pollen basket and pollination rate (%)
of flowers in different populations and different flowering date (mean ± SE). Values indicated with different letters were significantly
different (Duncan’s multiple comparison test, P < 0.05).


年份
Year
居群
Population
开花时间
Flowering date
伴生种
Co-flowering
物种数
Species
鹤首马先蒿花粉比例
Pedicularis gruina (%)
受粉率
Pollination rate (%)
2003 依拉 Yila 7月初 Early July 密穗马先蒿 P. densispica 7.0 ± 0.5c 31.41 ± 4.88A 88.89
2004 依拉 Yila 7月初 Early July 密穗马先蒿 P. densispica / / 14.29
2004 依拉 Yila 8月初 Early August 无 No 3.9 ± 0.4a 60.86 ± 2.37B 38.46
2005 城郊 Suburb 8月初 Early August 管花马先蒿 P. siphonantha 5.3 ± 0.5b 80.84 ± 2.64C 75.76
第 3期 夏婧和郭友好: 开花时间与伴生种对鹤首马先蒿传粉和生殖成功的影响 333
表2 鹤首马先蒿每年不同花期时的坐果率和单果种子产量
Table 2 Fruit set and seed production per capsule in Pedicularis gruina



表3 年份、开花时间和同属伴生物种对鹤首马先蒿坐果率以及单果种子产量的影响
Table 3 Effects of year, flowering date and co-flowering congeneric species on fruit set(%) and seed production per capsule in Pe-
diculairs gruina (analyzed with three-way ANOVA).
坐果率 Fruit set (%) 单果种子产量 Seed production per capsule 来源
Source df MS F P df MS F P
年份 Year 2 6,219.198 26.891 0.000 2 226.744 21.91 0.000
开花时间 Flowering date 1 234.031 1.012 0.316 1 48.258 4.663 0.031
伴生种 Co-flowering 1 15,244.841 65.916 0.000 1 379.259 36.648 0.000
误差 Error 193 231.276 729 10.349


蒿同步开放, 在这两种情况下鹤首马先蒿的坐果率
高达72%, 是无伴生种时的两倍, 种子产量也最高。
然而, 2004年和2005年在依拉草原上鹤首马先蒿与
密穗马先蒿共同开放时其坐果率却降低了1倍左右,
仅20%的花可以坐果, 种子产量也最低(表2)。
开花时间对鹤首马先蒿的坐果率没有显著影
响, 但却显著影响其果实内种子产量。在相同传粉
环境下(无伴生种, 传粉者竞争或传粉促进), 7月初
开花的植株单果种子产量显著高于8月初的(表3)。
当伴生种促进鹤首马先蒿的传粉时, 鹤首马先蒿坐
果率都很高, 并且彼此之间没有显著差异, 但是7
月初的单果种子产量(8.5)显著高于8月初(6.9, 表
2)。与之类似, 依拉草原2005年8月初开放的花与7
月初开放的花都没有伴生种存在, 坐果率也没有差
异, 但是8月份开的花单果种子产量(4.9)却显著低
于7月初的花(6.2, 表2)。
2.4 啃食频率
果实遭啃食的频率在不同年份和不同时期存
在显著的差异(χ2 = 208.5, P < 0.001), 7月初开花结
实的植株其果实被啃食的频率显著高于8月初开花
结实的植株。2003年和2004年7月初开花的植株其
果实分别有41%和39%的果实被啃食殆尽, 2005年7
月初开放的鹤首马先蒿甚至高达82%的果实被啃食
殆尽。而8月份开花植株果实被啃食殆尽的比例还
不足30%, 分别是22%(依拉草原2004)、21%(依拉草
原2005)和26%(城郊2005)。
3 讨论
3.1 伴生种对鹤首马先蒿传粉和生殖成功的影响
我们发现伴生种对鹤首马先蒿的传粉和生殖
成功既可以是促进作用, 也可以是抑制作用, 促进
作用虽不受伴生种类型和鹤首马先蒿花开放时间
的影响, 但其发生机制却存在差异。7月初熊蜂以采
集花蜜为主, 无蜜的鹤首马先蒿和有蜜的密穗马先
蒿伴生, 后者具有双重报酬可作为主体物种吸引熊
蜂来访, 间接促进鹤首马先蒿的传粉和生殖成功
(Ghazoul, 2006; Juillet et al., 2007; Liao et al., 2011)。
花粉筐花粉分析结果也表明此阶段熊蜂访问的物
种数量很多, 但对鹤首马先蒿的访问恒定性却很
低, 花粉筐中只包含有31%的鹤首马先蒿花粉, 说
明密穗马先蒿对鹤首马先蒿的促进作用可能是单
向的, 后者纯粹是一个受益者。
然而当伴生种变成了同样无蜜的管花马先蒿
时, 情况就有所变化。随着时间的推移, 熊蜂在8月
年份
Year
居群
Population
开花时间
Flowering date
伴生种
Co-flowering
坐果率
Fruit set (%)
单果种子产量
Seed production per capsule
2003 依拉 Yila 7月初 Early July 密穗马先蒿 P. densispica 72.75 ± 2.80 8.5 ± 0.3
2005 城郊 Suburb 8月初 Early August 管花马先蒿 P. siphonantha 72.08 ± 6.08 6.9 ± 0.2
2005 依拉 Yila 7月初 Early July 无 No 33.81 ± 2.82 6.2 ± 0.7
2005 依拉 Yila 8月初 Early August 无 No 37.95 ± 2.40 4.9 ± 0.2
2004 依拉 Yila 8月初 Early August 无 No 37.24 ± 2.34 6.6 ± 0.3
2004 依拉 Yila 7月初 Early July 密穗马先蒿 P. densispica 17.01 ± 5.10 5.2 ± 0.6
2005 依拉 Yila 7月下 Late July 密穗马先蒿 P. densispica 21.19 ± 1.46
334 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 20卷
份主要是以采集花粉为主, 管花马先蒿与鹤首马先
蒿同时开放就可以在群落水平上提高对熊蜂的吸
引力, 两者之间更可能是相辅相成的关系。在这种
情况下, 单个昆虫个体对特定物种访问保持较高的
恒定性对传粉者自身来说是受益的, 因为这样明显
提高了采集花粉的效率, 我们的研究结果也支持这
一推论。花粉筐分析结果表明熊蜂对鹤首马先蒿的
访问具有很高的恒定性, 虽然花粉筐依然是混合花
粉, 但其中80%以上由鹤首马先蒿花粉组成。
同域开花植物物种间的相互作用类型还受到
传粉者类型和传粉者访花偏好程度的显著影响。
2004年7月蜂农在依拉草原放置蜂巢, Xia等(2007)
的研究表明蜜蜂虽然显著提高了有蜜的密穗马先
蒿的传粉和生殖成功, 但其并不访问鹤首马先蒿却
又严重干扰了熊蜂的行为, 导致该年早期开花的鹤
首马先蒿缺乏传粉者访问, 坐果率和单果种子产量
显著降低。因此, 同样是7月初与密穗马先蒿伴生,
由于伴生种的传粉者从熊蜂转变为蜜蜂, 后者具有
更强烈的访花偏好, 结果就导致鹤首马先蒿从单纯
受益者变成了受害者。
我们的研究结果还显示, 在传粉者类型相同的
情况下, 伴生种开花时间也会显著影响植物间相互
作用类型。例如, 2005年密穗马先蒿盛花期延迟至7
月中下旬, 因为群落内其他蜜源植物如油菜的花期
已经结束, 此时密穗马先蒿与鹤首马先蒿之间变成
了争夺传粉者的关系。野外传粉观察表明密穗马先
蒿还没有大量开放时, 熊蜂对鹤首马先蒿的访问频
率较高, 但随着密穗马先蒿密度的增加, 熊蜂对有
蜜的密穗马先蒿表现出明显的偏好访问而对鹤首
马先蒿的访问频率显著降低。Huang和Fenster(2007)
8月在对同域分布的3种马先蒿的研究中也发现熊
蜂对有蜜的密穗马先蒿的访问频率显著高于无蜜
的鹤首马先蒿和管花马先蒿。2005年7月下旬鹤首
马先蒿与密穗马先蒿伴生时的坐果率显著低于之
前和之后没有密穗马先蒿伴生时的坐果率, 即密穗
马先蒿对鹤首马先蒿的传粉和生殖成功具有显著
的抑制作用, 不过我们依然无法排除蜜蜂在此种抑
制作用中的影响。2005年蜂农在依拉草原上放置了
蜂巢并在油菜花期结束时将其撤走, 期间因为密穗
马先蒿还没有开花, 蜜蜂对距离较远的蜜源植物的
访问不能干扰熊蜂对鹤首马先蒿的访问, 但却干扰
了熊蜂对其他有蜜植物的访问。因此, 当蜜蜂撤走
后有蜜的密穗马先蒿大量开放时, 熊蜂对密穗马先
蒿的访问偏好显著增强, 表现出对鹤首马先蒿的访
问频率的降低和坐果率的下降。
3.2 开花时间对鹤首马先蒿生殖成功的影响
开花时间是影响植物传粉和生殖成功的一个
重要因素, 而开花时间与生殖产量的关系又取决于
植物繁育系统、居群特征、传粉者类型以及诸多其
他影响因素(Kelly & Levin, 2000; Morinaga et al.,
2003)。有研究表明早花期花的种子产量显著高于晚
花期花的(Morinaga et al., 2003), 也有研究表明晚
花期的植株种子产量更高(Galen & Stanton, 1991;
Mahoro, 2002), 或者开花时间对有性生殖没有显著
影响(Buide et al., 2002; Fuchs et al., 2003)或其影响
在年度间存在差异(Galen & Stanton, 1991)。
资源限制和花粉限制是导致植物结实率降低
的两个重要影响因素(Brookes et al., 2008)。Menges
等(1986)发现另一种马先蒿 P. furbishiae先期开放
的花中有58%胚珠败育或不能发育为成熟种子, 他
们认为这并非花粉限制的原因, 可能是在营养条件
不佳时的一种营养投资策略。我们在2004年也发现
7月份开花的植株的坐果率和结实率都显著低于该
年8月份开花的植株, 我们认为花粉限制是导致这
种情形的主要原因, 究其机制还在于蜜蜂对熊蜂的
干扰作用。作为补偿, 在2004年晚花期鹤首马先蒿
投入更多的资源用于种子生产。相反, 在其他时候
如果坐果率没有差别, 则7月份开花的植株单果种
子产量都显著高于8月份开花的植株, 这可能是由
高原地区的气候因素造成的。在高海拔生态系统中,
低温和短生长季是限制高山植物生殖成功的重要
影响因素, 因此晚开花的植物果实发育时间缩短并
且往往要承受更低温以及其他不稳定环境因素的
不利影响, 最终导致晚花期植物结实率降低(Kudo,
1991, 1993)。
种子扩散前被啃食消耗是自然界的一种常见
现象, 也是影响植株生殖成功的另一个重要因素。
诸多研究表明开花时间对果实被啃食的频率也有
显著的影响(Dieringer, 1991; Mahoro, 2002; Elzinga
et al., 2007), 多叶花荵(Polemonium foliosissimum)、
蝇子草(Silene vulgaris)以及跃升花(Ipomopsis ag-
gregata)早期开放的花种子被啃食的比例显著高于
晚花期种子 (Zimmerman, 1984; Pettersson, 1991;
Brody, 1997)。鹤首马先蒿的情况也是如此: 尽管早
第 3期 夏婧和郭友好: 开花时间与伴生种对鹤首马先蒿传粉和生殖成功的影响 335
花期的鹤首马先蒿趋向于产生更多的种子, 它们却
遭受更加严重的啃食情况。这可能与啃食者的活动
规律有关, 但遗憾的是我们并不知道马先蒿的种子
啃食者的具体类型。而对于2005年7月份开花的植
株, 80%以上的果实中的种子都被啃食殆尽, 如此
严重的虫害与群落花期的年度间的动态变化有关,
往年7月份对于种子啃食者而言拥有更多的选择,
然而在2005年密穗马先蒿花期延迟, 这就导致啃食
者的早期食物来源主要是鹤首马先蒿。
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(责任编委: 黄双全 责任编辑: 闫文杰)