全 文 ：胃癌是我国最常见的恶性肿瘤之一，其发病率
和病死率位居各恶性肿瘤前列［1－2］。虽然近年来多学
科综合治疗模式的进展使胃癌的治疗效果有了很
大的提高，但其 5年生存率依然较低［3］。在对肿瘤患
者进行放化疗过程中，往往会产生肿瘤细胞耐药和
不良反应从而导致治疗失败。 因此，寻找高效、低毒
的新型药物或治疗方法应用于肿瘤的治疗具有重
要的临床意义。
铁线莲属 （Clematis L．） 系毛茛科（Ranuncu-
铁线莲皂苷对人胃癌 SGC-7901细胞凋亡及 NF-κB表达的影响
戴 伟，方申存，刘 平*
（南京医科大学第一附属医院肿瘤科，江苏 南京 210029）
［摘 要］ 目的：观察扬子铁线莲中提取的三萜类皂苷成分对人胃癌 SGC-7901 细胞株生长及凋亡的作用，研究其对核转录因
子 NF-κB 活性的影响，初步探讨其可能的作用机制。 方法：应用不同浓度铁线莲皂苷作用于 SGC-7901 细胞 48 h 后，MTT 法检
测细胞生长抑制率；流式细胞仪 Annexin V ／ PI 双染法检测联合应用铁线莲皂苷及 5－氟尿嘧啶（5-FU）后 SGC-7901 细胞凋亡
率；应用 Western blot 方法检测各组胞核中 NF-κB p65 表达情况；酶联免疫吸附试验（ELISA）进一步确定胞核内 NF-κB 的活性。
结果：铁线莲皂苷各浓度组对胃癌 SGC-7901 细胞生长抑制率均明显高于对照组（P ＜ 0．05），且随药物浓度的增加而上升。 铁线
莲皂苷对 5-FU 诱导的细胞凋亡有明显的促进作用。Western blot 及 ELISA 法均证实铁线莲皂苷对胞核 NF-κB 表达及活性有一
定的抑制作用，并且这种抑制作用存在着剂量依赖现象。 结论：铁线莲皂苷对胃癌 SGC-7901 细胞具有抑制增殖、诱导凋亡的作
用，其诱导细胞凋亡的机制可能与抑制胞核 NF-κB 表达有关。
［关键词］ 铁线莲； 胃癌细胞； SGC-7901； 凋亡； NF-κB
［中图分类号］ R735．2 ［文献标识码］ A ［文章编号］ 1007-4368（2010）08-1074-06
The effect of Clematis saponins on cell apoptosis and NF-κB expression in human gastric
carcinoma cell line SGC-7901
DAI Wei，FANG Shen-cun，LIU Ping*
（Department of Oncology，the First Affiliated Hospital of NJMU，Nanjing 210029，China）
［Abstract］ Objective：To detect the effect of a new triterpene saponins extracted from Clematis ganpiniana on growth and apoptosis
of human gastric carcinoma cell line SGC-7901，and investigate the effect of Clematis saponins on the activity of nuclear transcription
factor NF-κB of SGC-7901 cells，and preliminarily explore its possible mechanism． Methods：After SGC-7901 cells were treated with
Clematis saponins at different concentrations for 48h，MTT assay was used to detect the growth inhibition of cells． Negative control
and blank control were set． Apoptosis rate of SGC-7901 cells treated with Clematis saponins and 5-fluorouracil（5-FU）was determined
by Annexin V ／ PI double staining of flow cytometry （FCM）． Western blot was used to test the expression of NF-κB p65 in nuclei．
The intranuclear activity of NF-κB was confirmed by ELISA assay． Results：The inhibition rate on SGC-7901 cells in each Clematis
saponins treatment group was significantly higher than that in control group （P ＜ 0．05），and the inhibition rates increased with the
concentration increase of Clematis saponins． The Clematis saponins could obviously promote cell apoptosis induced by 5-FU． Western
blot and ELISA results confirmed that the Clematis saponins could significantly inhibit the expression and activity of NF-κB in nuclei．
And the inhibition pattern showed in a dose-dependent manner． Conclusion：Clematis saponins can significantly inhibit cell proliferation
and induce cell apoptosis of gastric carcinoma cell line SGC-7901，which might be partly related to the inhibition of the NF-κB expression．
［Key words］ Clematis； human gastric carcinoma cell； SGC-7901； apoptosis； NF-κB
［Acta Univ Med Nanjing， 2010， 30（08）: 1074-1078，1104］
［基金项目］ 江苏省科技厅社会发展重点项目（BS2007011）
*通讯作者，E-mail：liu-ping＠csco．org．cn
第 30 卷第 8 期
2010 年 8 月
南京医科大学学报（自然科学版）
ACTA UNIVERSITATIS MEDICINALIS NANJING（Natural Science）1074· ·
lacea）植物，在我国分布广泛，有抗菌、消炎镇痛、抗
肿瘤、降压、抗病毒等药理作用［4］。 铁线莲 Chinensis
osbeck，Clematis mandshurica Rupr． 和 Clema tis
hexapetala Pall．的根茎在中国被称为威灵仙，通常被
用于止痛、镇静、抗菌、消炎、抗肿瘤及利尿［5］。 李润
沼等 ［6］研究发现，铁线莲属植物中含有的毛茛苷对
肿瘤细胞具有体外细胞毒活性，一些木脂素类成分
如丁香树脂醇也具有抑制肿瘤细胞活性的作用［7］。
本研究以胃癌 SGC-7901细胞为对象，观察了铁
线莲皂苷成分联合化疗药物对其生长及凋亡的作用，
同时也研究了其对 NF-κB活性的影响， 初步探讨其
可能的作用机制，为进一步深入研究奠定基础。
1 材料与方法
1．1 材料
1．1．1 实验材料
铁线莲皂苷成分（结构见图 1）由中科院昆明植物
所王易芬博士馈赠，其提取及纯化过程详见文献［5］。
1．1．2 细胞株和主要试剂
人胃癌细胞株 SGC-7901（本实验室保存）；RP-
MI1640 培养基、小牛血清（美国 Gibco 公司）；胰蛋
白酶、二甲基亚砜（DMSO）、四甲基偶氮唑蓝（MTT）
（南京碧云天生物公司）；5－氟尿嘧啶（5-FU，黑龙江
哈药集团制药总厂）；核蛋白提取试剂盒（南京凯基
公司 ）；AnnexinⅤ-FITC 凋亡检测试剂盒 （美国
ACTGene 公司）；核蛋白转录因子检测试剂盒（德国
Cayman 公司）；兔抗人 NF-κB p65 一抗、兔抗人组
蛋白 H3 一抗（美国 Cell signaling 公司）；羊抗兔二
抗（北京中杉公司）；PVDF 膜（美国 Roche 公司）；化
学发光试剂盒（美国 Cell signaling 公司）。
1．1．3 试验仪器
CO2 培养箱（日本 SANYO 公司）；酶标自动分
析仪（美国 Bio-Rad 公司）；台式离心机（德国 Eppen-
dorf 公司）；蛋白电泳转印仪（美国 Bio-Rad 公司）；
化学发光成像系统（美国 Bio-Rad 公司）；流式细胞
仪（美国 BD公司）。
1．2 方法
1．2．1 铁线莲提取物的配置
临用时分别精密称取提取物 2 mg，溶解于 10 μl
二甲基亚砜（DMSO）中，旋涡震荡，待全部溶解后，
分装置于－20℃保存，母液浓度为 0．2 mg ／μl。取母液
0．5 μl加入 100 μl RPMI1640培养液，旋涡震荡，充分
混匀后置于 4℃冰箱保存备用，其终浓度均为 1 g ／L。
1．2．2 细胞培养
细胞培养液为含 10％小牛血清、青霉素 100 U／ml、
链霉素 100 g ／ L 的 RPMI1640 培养基， 在 37℃、5％
CO2培养箱中培养，每 1～2 天更换培养液 1 次。
1．2．3 MTT 法测定细胞生长抑制率
取处于对数生长期的 SGC-7901 细胞调整细胞
密度为 4．5×104个 ／ ml， 接种于 96 孔培养板， 每孔
200 μl。 细胞贴壁后， 更换为溶有药物的 RPMI1640
培养基。实验组分为 2组，第 1组为铁线莲组，铁线莲
浓度分别为 0．625、1．250、2．500、5．000、10．000 μg ／ml，
第 2组为化疗药联合组，在上述铁线莲组分别加入相
同浓度 5-FU（5 μg ／ml）。 同时设阴性对照组（培养细
胞但不加药物）；空白对照组（只加细胞培养液）。每个
处理设 3个复孔。在 37℃、5％ CO2培养箱中培养 48 h。
检测时每孔加入新鲜配制的 MTT 20 μl（5 g ／ L），继续
培养 4 h 后弃上清，每孔加入 DMSO 150 μl，轻轻震
荡 10 min后， 用酶标仪于 490 nm 处测出各孔吸光
度值（A值），按下列公式计算细胞抑制率：细胞抑制
率（％）＝（1－实验组 A 值 ／阴性对照组 A 值）×100％。
实验重复 3次。
1．2．4 细胞核蛋白质提取
分别应用铁线莲（10 μg ／ml）、5-FU（5 μg ／ml）、铁
线莲 （10 μg ／ ml）＋5-FU （5μg ／ ml）处理细胞 ，作用
48 h；另外应用不同浓度铁线莲 0．625、1．250、2．500、
5．000、10．00 μg ／ ml各作用细胞 48 h。收集不同处理
组细胞后， 按照核蛋白提取试剂盒说明书操作，提
取胞核蛋白，分装后－80℃保存。
1．2．5 Western blot 检测胞核 NF-κB p65蛋白表达
应用 BCA法精确测量各组蛋白含量后，取等量
蛋白（50～60 μg）上样，于 SDS-聚丙烯酰胺凝胶电泳，
电泳后用湿式转膜仪将蛋白转移至 PVDF 膜上，5％
脱脂奶粉封闭液封闭。 加入兔抗人 NF-κB p65单抗
图 1 铁线莲皂苷成分结构
Fig 1 Structure of Clematis saponins
OHOH
OH
O O
OH
OH
O
O
COOH
戴 伟等：铁线莲皂苷对人胃癌 SGC-7901 细胞凋亡及 NF-κB 表达的影响
第 30 卷第 8 期
2010 年 8 月 1075· ·
第 30 卷第 8 期
2010 年 8 月南 京 医 科 大 学 学 报
与对照组相比，*P ＜ 0．05，**P ＜ 0．01，n＝3。
图 4 不同浓度铁线莲单药对胃癌 SGC-7901 细胞核 NF-κB
p65 蛋白表达的影响
Fig 4 Effect of Clematis saponins at different concentrations on
intranuclear expression of NF-κB p65 in gastric carcinoma
cell line SGC-7901
NF-κB p65
（65 ku）
对照
组
0．62
5 μg
／ ml
1．25
0 μg
／ ml
2．50
0 μg
／ ml
5．00
0 μg
／ ml
10．0
00 μ
g ／ m
l
铁线莲组
H3（17 ku）
A
B
蛋
白
浓
度
相
对
比
值 1．2
1．0
0．8
0．6
0．4
0．2
0
对照组 0．625 1．250 2．500 5．000 10．000
铁线莲浓度（μg ／ ml）
*
**
**
** **
（1∶1 000），4℃孵育过夜。 胞核蛋白以组蛋白 H3（1∶
1 000） 做内参照。 次日应用 TBST 洗膜，10 min×3
次，加入辣根过氧化物酶标记二抗（1∶2 000），室温孵
育 1 h，再用 TBST 洗膜，10 min×3 次，ECL 法显色。
Bio-Rad化学发光成像系统收集图像。
1．2．6 胞核 NF-κB活性检测（ELISA 法）
该方法将胞核内能与 NF-κB结合的 DNA 片段
包被于 96 孔板上，取 1．2．4 中提取的核蛋白分别等
量地加入孔内， 每组做 3 个复孔，4℃过夜， 次日洗
板，并分别加入 NF-κB 一抗（1∶100），二抗（1∶100）及
显色液，最后于波长 450 nm 酶标仪检测 A值。
1．2．7 流式细胞仪检测细胞凋亡率
分别收集铁线莲（10 μg ／ ml）、5-FU（5 μg ／ ml）、
铁线莲（10 μg ／ ml）＋5-FU（5μg ／ ml），各作用 48 h 后
的细胞，按照试剂盒说明，胰酶消化收集 1×106个细
胞，PBS 清洗后弃去上清， 再用 100 μl 结合缓冲液
重悬。 每管加入 4 μl Annexin Ⅴ-FITC，5 μl PI 双
染，避光孵育 15 min 后流式细胞仪检测。
1．3 统计学方法
使用 SPSS12．0 统计软件： 数据结果用均数±标
准差（x ± s）表示，运用单因素方差分析（One-Way
ANOVA）比较组间差异，再进行组间两两比较（SNK
法），P ＜ 0．05 表示差异有统计学意义。 疗效关系的
统计分析采用曲线拟合方法计算相关系数 r。
2 结 果
2．1 铁线莲和 5-FU 对胃癌 SGC-7901 细胞的生长
抑制作用
不同浓度铁线莲作用于胃癌 SGC-7901细胞 48 h
后， 对细胞的生长抑制率的影响呈现浓度依赖性，浓
度越高，对细胞生长抑制越强（图 2）。 合并化疗药 5-
FU后的细胞抑制率比单独用药组明显升高。 铁线莲
10 μg ／ml时细胞抑制率为 23％，5-FU 5 μg ／ml时细胞
抑制率为 28％，而两者联合细胞抑制率为 48％（图 3）。
2．2 铁线莲对 SGC-7901细胞核 NF-κB p65 蛋白表
达及胞核 NF-κB 活性的影响
Western blot 检测结果表明，不同浓度铁线莲作
用于 SGC-7901细胞 48 h后， 随着铁线莲浓度的增
加，其对 NF-κB p65 表达的抑制作用明显增强（图
4）。 而铁线莲联合 5-FU 作用 SGC-7901 细胞 48 h
后，能明显抑制细胞核内 NF-κB p65 表达，增加化
疗药的敏感性（图 5）。
用 ELISA 法检测胞核 NF-κB DNA 结合活性，
结果显示不同浓度铁线莲作用于 SGC-7901细胞 48 h
与对照组相比，*P ＜ 0．05，**P ＜ 0．01，n ＝ 3。
图 2 不同浓度的铁线莲单药对胃癌 SGC-7901 细胞生长抑
制作用
Fig 2 Effect of Clematis saponins at different concentrations on
the growth of SGC-7901 cells
35
30
25
20
15
10
5
0
抑
制
率
（ ％
）
对照组 0．625 1．250 2．500 5．000 10．000
*
**
** **
**
铁线莲浓度（μg ／ ml）
与对照组相比，*P ＜ 0．05，**P ＜ 0．01，n ＝ 3。
图 3 铁线莲和 5-FU 对胃癌 SGC-7901 细胞生长抑制率的
影响
Fig 3 Effect of Clematis saponins and 5-FU on the growth of
SGC-7901 cells
60
50
40
30
20
10
0
对照
组
5-F
U
（5 μ
g ／ m
l）
铁线
莲
（10
μg ／
ml）
铁线
莲（
10 μ
g ／ m
l）
＋5-
FU（
5 μ
g ／ m
l）
*
*
**
抑
制
率
（ ％
）
1076· ·
后，NF-κB活性较阴性对照组明显降低，并呈现浓度
依赖关系（P ＜ 0．05，图 6）；铁线莲与化疗药 5-FU 联
合应用后可增强对 NF-κB活性的抑制作用（图 7）。
2．3 铁线莲对胃癌 SGC-7901 细胞凋亡的影响
流式细胞仪检测结果表明，铁线莲皂苷可促进
胃癌 SGC-7901 细胞凋亡，与化疗药 5-FU 联合作用
后对胃癌细胞的凋亡率明显增加（图 8）。 细胞凋亡
率在对照组、5-FU（5 μg ／ ml）组、铁线莲（10 μg ／ ml）
组和铁线莲（10 μg ／ ml）＋5-FU（5 μg ／ ml）组分别为
1．9％，8．3％，12．3％和 29．1％。
3 讨 论
胃癌是我国最常见的恶性肿瘤之一，化疗是晚
期或术后复发的胃癌患者主要的治疗方法［8］。 近年
来化疗新药研发的进展较为缓慢，其疗效亦无显著
与对照组相比，*P ＜ 0．05，**P ＜ 0．01，n ＝ 3。
图 5 铁线莲和 5-FU 对胃癌 SGC-7901 细胞核 NF-κB p65
蛋白表达的影响
Fig 5 Effect of Clematis saponins and 5-FU on intranuclear
expression of NF-κB p65 in gastric carcinoma cell line
SGC-7901
对
照
组
铁
线
莲
（10
μg
／ m
l）
5-F
u（
5 μ
g ／ m
l）
铁
线
莲
（10
μg
／ m
l）＋
5-F
U（
5 μ
g ／ m
l）
NF-κB p65
（65 ku）
H3（17 ku）
A
B 1．2
1．0
0．8
0．6
0．4
0．2
0
对照
组
铁线
莲（
10 μ
g ／ m
l）
5-F
U（5
μg ／
ml）
铁线
莲（
10 μ
g ／ m
l）
＋5-
FU（
5 μ
g ／ m
l）
*
*
**
蛋
白
浓
度
相
对
比
值
10
5
10
4
10
3
10
5
102 103 104 105
PL
-A
FITC-A
铁线莲（10 μg ／ ml）＋5-FU（5 μg ／ ml）组
10
5
10
4
10
3
10
5
102 103 104 105
PL
-A
FITC-A
5-FU（5 μg ／ ml）组
10
5
10
4
10
3
10
5
102 103 104 105
PL
-A
FITC-A
铁线莲（10 μg ／ ml）组
10
5
10
4
10
3
10
5
102 103 104 105
PL
-A
FITC-A
正常对照组
图 8 铁线莲和 5-FU 对胃癌 SGC-7901 细胞凋亡的影响
Fig 8 Effect of Clematis saponins and 5-FU on the cell apoptosis of SGC-7901 cells
2．5
2．0
1．5
1．0
0．5
0
对照组 0．625 1．250 2．500 5．000 10．000
铁线莲浓度（μg ／ ml）
与对照组相比，*P ＜ 0．05，**P ＜ 0．01，n ＝ 3。
图 6 不同浓度铁线莲单药对胃癌 SGC-7901 细胞核 NF-κB
转录活性的影响
Fig 6 Effect of Clematis saponins at different concentrations
on intranuclear transcription activity of NF-κB in
gastric carcinoma cell line SGC-7901
*
*
*
**
**
A 4
50
2．4
2．0
1．6
1．2
0．8
0．4
0
对照
组
5-F
u
（5 μ
g ／ m
l）
铁线
莲
（10
μg ／
ml）
铁线
莲（
10 μ
g ／ m
l）
＋5-
FU（
5 μ
g ／ m
l）
与对照组相比，*P ＜ 0．05，**P ＜ 0．01，n ＝ 3。
图 7 铁线莲和 5-FU 对胃癌 SGC-7901 细胞核 NF-κB 转录
活性的影响
Fig 7 Effect of Clematis saponins and 5-FU on intranuclear
transcription activity of NF-κB in gastric carcinoma cell
line SGC-7901
**
*
*
A 4
50
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2010 年 8 月南 京 医 科 大 学 学 报
提高。 因此寻求新型药物以提高对肿瘤细胞的杀伤
性或增加原有化疗药物的敏感性是重要的研究方
向。 祖国医学的中药在肿瘤治疗中具有一定的效
果，从中药及植物中提取并用于肿瘤治疗的成分越
来越多 ［9－14］，提取的单体成分已成为新型抗肿瘤药
物的重要来源。 因此，深入研究中药的抗肿瘤作用
及机制对开发有效的抗肿瘤中药具有重要意义。
铁线莲属植物的化学成分主要有皂苷类化合
物、木质素类化合物、黄酮类化合物及其他特殊成
分 ［15］，以往研究较多的是皂苷类化合物，铁线莲单
体的研究还未见详细报告。 近期有研究发现，从铁
线莲属植物中提取的单体成分对恶性肿瘤有抑制
增殖、 促进凋亡的作用， 如 Clematis montana lectin
可诱导 L929 细胞凋亡，并呈剂量相关性 ［16］；Polygo-
natum cyrtonema lectin（PCL）在黑素瘤 A375 中通过
线粒体介导的 ROS-p38-p53 途径诱导凋亡和自体
吞噬 ［17］；Sophora flavescens lectin 可诱导宫颈癌
HeLa细胞凋亡［18］。Ding等［5］报道了扬子铁线莲中提
取的 4 种有活性的三萜类皂苷成分对乳腺癌细胞
细胞毒性和抗菌性。 本实验观察了扬子铁线莲中提
取的三萜类皂苷成分对人胃癌 SGC-7901 细胞生长
及凋亡的影响，初步探讨其可能的作用机理。
本实验通过 MTT 法显示铁线莲皂苷对胃癌细
胞株 SGC-7901 生长有一定的抑制作用， 各浓度对
细胞的生长抑制率明显高于对照组，且呈现一定的
量效关系（r＝0．928）。 单独应用铁线莲皂苷或者低剂
量 5-FU 对胃癌 SGC-7901 细胞的凋亡作用较弱，而
铁线莲皂苷联合应用低剂量 5-FU 后，SGC-7901 细
胞的早期和晚期凋亡细胞数都增加， 凋亡率上升，
提示铁线莲皂苷能明显加强化疗药物诱导肿瘤细
胞凋亡的作用。
NF-κB 作为一种普遍存在的转录因子，参与细
胞凋亡的调控，介导炎症反应、免疫应答等［19］。 而铁
线莲很早被用于抗菌、消炎。 笔者推测具有抗炎作
用的铁线莲对胃癌细胞生长抑制和促进凋亡作用
可能与其对 NF-κB活性具有抑制作用有关。 ELISA
法和 Western blot 法检测结果均表明， 应用铁线莲
皂苷后 SGC-7901 细胞核内的 NF-κB 表达水平下
降和活性减低， 且存在着剂量依赖现象 （r1＝0．936；
r2＝0．947）。 可能导致 NF-κB 对下游靶基因的激活减
弱，从而抑制了肿瘤细胞增殖，促进其凋亡，增加了
肿瘤细胞对化疗药物的敏感性。 实验结果提示铁线
莲皂苷可能通过抑制 NF-κB 信号转导途径，诱导肿
瘤细胞凋亡。
本研究证实了铁线莲皂苷在体外对胃癌 SGC-
7901 细胞株具有细胞毒作用，对胃癌细胞具有抑制
增殖、促进凋亡的作用，其诱导细胞凋亡的机制部
分可能与抑制胞核 NF-κB活性有关。 本实验在传统
中药新应用领域中进行了有益的探索，铁线莲可能
会在肿瘤治疗方面具有一定的应用前景。
致谢：江苏省人民医院中心实验室魏继福教授、杨海伟
老师在实验过程中给予的大力支持，在此表示衷心的感谢！
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第 30 卷第 8 期
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（上接第 1078页）
进一步改善。 此时宿主肝细胞由于放射线照射，其
增殖受到抑制［15］。
形态学上，对照组肝脏常规病理切片示典型的
RILD 表现为肝小叶结构紊乱，肝窦扩张，可见肝细
胞变性、坏死，小叶中央静脉淤血、管腔狭窄；透射
电镜示肝细胞胞浆内脂滴堆积， 细胞器排列紊乱，
向细胞核集中，肝细胞水肿，并见 Disse 间隙内胶原
形成。 实验组则明显改善。 Moriya等［16］发现移植胚
胎干细胞可减少四氯化碳中毒小鼠的肝纤维化程
度， 本实验也发现了实验组大鼠肝纤维化明显减
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