全 文 ：转基因作物对土壤微生物的影响*
张艳军摇 谢摇 明**摇 彭德良
(中国农业科学院植物保护研究所 /植物病虫害生物学国家重点实验室 /农业部生物防治重点实验室, 北京 100193)
摘摇 要摇 全球范围内转基因农作物的大量种植不仅带来巨大的经济利益,同时也引发了人们
关于转基因作物对包含土壤微生物在内的土壤生态系统的潜在风险的忧虑.转基因作物对土
壤微生物的影响包括外源基因表达蛋白对非靶标土壤微生物的直接影响,也包括因外源基因
导入而植物根系分泌物组分变化引起的间接影响.目前,对转基因作物的大多数研究表明,转
基因作物能引起土壤微生物种群数量和结构的变化.但是,转基因作物对土壤微生物的影响
力度有大有小,持续时间有长有短,评价不一.本文综述了不同种类转基因作物对土壤微生物
的影响,对转基因作物种类、试验技术和原则等影响评价结果准确性的因素进行了讨论,提出
了进一步研究需要注意的问题.
关键词摇 转基因作物摇 根系分泌物摇 作物残体摇 土壤微生物摇 安全性评价
文章编号摇 1001-9332(2013)09-2685-06摇 中图分类号摇 Q948. 12摇 文献标识码摇 A
Effects of transgenic crops on soil microorganisms: A review. ZHANG Yan鄄jun, XIE Ming,
PENG De鄄liang (State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests / Key Laboratory
for Biological Control of Ministry of Agriculture, Institute of Plant Protection, Chinese Academy of
Agricultural Sciences, Beijing 100193, China) . 鄄Chin. J. Appl. Ecol. ,2013,24(9): 2685-2690.
Abstract: The worldwide cultivation of transgenic crops not only provides tremendous economic
benefits, but also induces the concern about the potential risks of transgenic crops on soil ecosystem
in which microorganisms are involved. The potential effects of transgenic crops on soil microorgan鄄
isms include the direct effects of the transgenic proteins on non鄄target soil microorganisms, and the
indirect effects of the unintentional changes in the chemical compositions of root exudates induced
by the introduction of the exogenous transgenic proteins. Most of the studies on transgenic crops
suggested that transgenic crops could affect the quantity and structure of soil microbial populations.
However, the perceivable effects on the soil microorganisms are inconsistent, with some in signifi鄄
cant and others in non鄄significant, or some with persistent and others with non鄄persistent. This pa鄄
per summarized the effects of different transgenic crops on soil microorganisms, and discussed the
factors affecting the assessment reliability, including the species of transgenic crops and the experi鄄
mental technologies and principles. Some issues needed to be paid special attention to in the future
studies were put forward.
Key words: transgenic crop; root exudates; crop residue; soil microorganisms; safety assessment.
*转基因重点专项 ( 2009ZX08011鄄028B)、国家 “ 863 冶 计划项目
(2011AA10A204)和公益性行业(农业)科研专项(200903040)资助.
**通讯作者. E鄄mail: xiem406@ 126. com
2012鄄12鄄14 收稿,2013鄄07鄄01 接受.
摇 摇 植物基因工程技术在农业领域取得了令人瞩目
的成就,已成功培育出一批抗病虫、耐除草剂和抗逆
境的高产优质农作物新品种. 据报道,2011 年全球
转基因作物种植面积达 1. 5 亿 hm2 . 我国是世界上
少数几个种植转基因作物的大国之一,种植面积为
390 万 hm2,以转基因抗虫棉为主[1] .转基因作物在
保证粮食生产安全方面做出了重大贡献,但转基因
作物的大面积种植极有可能对农林生态系统产生一
定的负面影响[2],如转 Bt抗虫棉花的大量种植导致
次要害虫棉盲蝽的暴发成灾[3] . 为此,很多科学家
对转基因作物释放后的生态风险进行了评估,并取
得相当大的研究进展[4-5] .
微生物是土壤的重要组成部分,在物质转化和
能量交换等生态学过程中扮演着重要角色,其种群
数量及群落多样性是反映土壤生态系统变化的重要
指标[6] .转基因作物对土壤微生物生态安全性的影
应 用 生 态 学 报摇 2013 年 9 月摇 第 24 卷摇 第 9 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Sep. 2013,24(9): 2685-2690
响可以是外源导入基因表达蛋白对非靶标土壤微生
物的直接影响,也可以是因外源基因导入而导致的
植物根系分泌物组分变化或因转基因作物种植导致
的耕作制度变化引起的间接影响[7-8] . 众多研究报
道显示,转基因作物对土壤微生物的安全性存在较
大争议.因此,转基因作物对土壤微生物群落的影响
是转基因作物风险评估的重要内容. 本文综述了国
内外此方面的研究结果和存在的问题,并提出可能
的解决途径,为人们更加科学地评价转基因作物的
生态风险提供思路.
1摇 转抗除草剂基因作物对土壤微生物的影响
在过去的十几年里,抗除草剂转基因作物对土
壤微生物影响的研究正在日益广泛和深入. Siciliano
和 Germida[9]对抗草甘膦油菜研究发现,转基因油
菜品系植株根系分离到的芽孢杆菌(Bacillus)、微球
菌(Micrococcus)和贪噬菌(Variovorax)菌落少于非
转基因油菜品系,而黄杆菌(Flavobacterium)和假单
胞菌(Pseudomonas)菌落则多于非转基因油菜品系.
Dunfield和 Germida[10]对同品系油菜进行研究,所
得结果与先前类似.此后,两位科学人员应用微生物
群落水平多样性( community level physiological pro鄄
files, CLPP)、脂肪酸甲基酯( fatty acid methyl ester
profile, FAME)和末端限制性酶切片段长度多态性
(terminal amplified ribosomal DNA restriction analysis
profiles, T鄄ARDRA)3 种技术再次对上述油菜品系
进行了 2 年多的研究,结果均显示转基因和非转基
因油菜根际微生物群落存在显著差异. 但在油菜收
获后的冬季,种植过转基因油菜和未种植过油菜的
田块的土壤微生物群落之间没有差异,这说明转基
因和非转基因亲本油菜根际微生物群落间的差异是
暂时、且依赖活的转基因作物的存在[11] .
另一种重要的抗除草剂转基因作物种类为转草
丁膦乙酰转移酶( phosphinothricin acetyltransferase,
pat)基因的作物. Gyamfi 等[12]在温室条件下研究了
转 pat基因油菜的种植对根际真细菌(Eubacterium)
和假单胞菌(Pseudomonas)群落结构的影响,试验结
果表明,转基因油菜的根际微生物群落发生了轻微
变化,但是这个变化相对于植物生长时期带来的变
化是极微弱的. 对于同样转 pat 基因的玉米 (Zea
mays)和甜菜(Beta vulgaris)来说,转基因与非转基
因作物的根际细菌多样性之间无显著性差异[13-14] .
上述研究显示,抗草甘膦的转基因油菜在生长
季对根际微生物种类、数量和群落结构有显著影响,
但影响短暂且易恢复;而抗草丁膦的转基因油菜、玉
米和甜菜对根际微生物无显著影响. 上述结果暗示
转基因作物对根际微生物的影响与所转入的基因种
类或基因插入引起的间接影响有关.
2摇 转抗虫基因作物对土壤微生物的影响
目前转基因作物所用的基因主要是 Bt 杀虫蛋
白基因、蛋白酶抑制剂 (proteinase inhibitors, PIs)基
因、植物凝集素(lectins)基因等.
2郾 1摇 转 Bt基因作物对土壤微生物的影响
国内外评估转基因作物对非靶标土壤微生物影
响的研究多以转 Bt作物为材料. Donegan 等[15]利用
平板计数(colony forming units, CFU)、代谢指纹识
别( Biolog)和 DNA 指纹识别 ( amplified ribosomal
DNA restriction analysis, ARDRA)监测 3 个转 Bt 基
因棉花品系叶片埋入土壤后对土著细菌和真菌数目
及种类的影响,结果发现,含 CryIAc 基因的两个棉
花品系引起需氧细菌和真菌数量显著但短暂的增
加,而含有 CryIAb基因棉花品系和纯化的 CryIAc 和
CryIAb毒性蛋白均未导致细菌和真菌总数量的显
著变化. Saxena 等[16]在温室试验中发现,转 CryIAb
基因玉米(NK4640Bt)和非转基因玉米根际土壤中
或添加玉米组织的土壤中可培养细菌、放线菌和真
菌数量没有显著差异.此后,科学家通过单链构象多
态性 ( single strand conformation polymorphism, SS鄄
CP)、微生物群落水平多样性(CLPP)和磷脂脂肪酸
多样性 ( phospholipid fatty acids, PLFA)技术均证
实,转 CryIAb基因玉米品系(MON810)并未引起土
壤微生物群落多样性的显著变化[17-18] . Barriuso
等[19]采用焦磷酸测序新技术也证实,转 Bt 基因对
玉米田土壤微生物群落的影响远小于气象因子的影
响.此外,利用碳底物利用多样性和 DNA 指纹识别
技术(ARDRA、RISA、BOX鄄PCR 和 ERIC鄄PCR)对转
Bt棉花的研究发现,转 Bt 和非转 Bt 棉花根际有益
变形细菌 PPFMs多样性之间也没有显著差异[20] .
目前,虽然转基因水稻没有被批准种植,但是其
对土壤微生物多样性的影响已引起科研人员的兴
趣. Wu等[21]平板培养试验结果表明,在添加转 Cry鄄
IAb基因和非转基因水稻品系稻杆的土壤中,可培
养细菌、放线菌和真菌的数量没有差异,而二者土壤
中氨氧化细菌、固氮细菌和纤维素降解细菌的种群
数量在试验中期出现显著但暂时的差异. Liu 等[22]
利用变性梯度凝胶电泳(DGGE)和末端限制性片段
长度多态性(T鄄RFLP)对转 CryIAb 基因水稻的研究
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发现,转 CryIAb基因和非转基因水稻根际土壤真菌
群落组成间没有显著差异. 最近利用 PLFA 对转
CryIAb基因水稻研究发现,转基因水稻根际比非转
基因水稻具有显著低的革兰氏阳性细菌 PLFAs 和
高的革兰氏阴性细菌 PLFAs[23] . 但是,也有研究报
道转 Bt 基因作物对土壤微生物有显著影响. Castal鄄
dini等[24]利用 DGGE 对转 CryIAb 基因玉米的研究
发现,转 Bt基因玉米品系(Bt11 和 Bt176)和非转基
因玉米的根际真细菌群落间存在显著差异,而且转
Bt基因玉米品系 Bt176 根部定殖的丛枝菌根真菌
(Glomus mosseae)显著减少.
2郾 2摇 转蛋白酶抑制剂和植物凝集素基因作物对土
壤微生物的影响
转蛋白酶抑制剂基因可以增强作物对害虫的抗
性,对土壤微生物的影响是转基因抗虫作物安全性
评估的重要内容. Donegan 等[25]将转番茄蛋白酶抑
制剂 I 基因烟草(Nicotiana tabacum)和亲本烟草的
叶片装入小袋埋入田间土壤中,结果显示,包埋转蛋
白酶抑制剂基因烟草小袋周围土壤中的线虫种群量
高于亲本烟草,而且线虫种类组成不同,转基因烟草
土壤中食真菌线虫与食细菌线虫比例高于亲本烟
草. Cowgill等[26]利用 PLFA对转鸡蛋清半胱氨酸蛋
白酶抑制剂(CEWc)和植物半胱氨酸蛋白酶抑制剂
(Oc鄄IDD86)的马铃薯进行了 2 年研究. 结果显示,
第一年,转 CEWc 基因马铃薯的 2 个品系 D6 / 7 和
D5 / 13 对土壤微生物群落的丰富度和均匀度没有影
响,而 D6 / 7 品系对土壤微生物群落结构有影响,该
品系在生长后期有利于真菌的生长,而第二个品系
D5 / 13 对真菌生长却有抑制作用.第二年,相对于空
白对照,转 Oc鄄IDD86 基因马铃薯品系土壤微生物的
丰富度显著减少,而且对细菌和真菌群落都有抑制
作用.
植物凝集素是另一类重要的抗虫蛋白. Griffiths
等[27]以转刀豆球蛋白 A(concanavalin A, ConA)和
雪花莲凝集素(Galanthus nivalis agglutinin, GNA)基
因马铃薯为材料,实验室和盆钵试验发现,纯的刀豆
球蛋白 A和雪花莲凝集素与转 ConA和 GNA基因的
马铃薯均不会影响土壤的细菌群落. 田间转基因马
铃薯释放试验也表明,虽然转 GNA基因马铃薯品系
能在收获时期改变根际土壤微生物群落的 Biolog
GN代谢指纹,但是这种影响不会延续到下一个生
长季.
3摇 转抗病基因作物对土壤微生物的影响
编码抗菌蛋白(几丁质酶、葡聚糖酶、溶菌酶、
硫堇和防御素)和系统获得抗性(SAR)相关基因转
入作物[28],已获得不少对植物病原菌具有持久且广
谱抗性的作物品种,对抵御植物病害起到重要作用.
3郾 1摇 表达抗菌蛋白转基因作物对土壤微生物的
影响
溶菌酶是一种可以降解细菌细胞壁胞壁层的
酶,对大多数革兰氏阴性细菌和所有革兰氏阳性细
菌有效,因此,产溶菌酶转基因作物在对病原细菌有
效的同时,对根际非病原细菌的影响值得关注. Lott鄄
mann等[29]对表达 T4溶菌酶转基因和非转基因马铃
薯品系的对比研究发现,这两种马铃薯品系在土壤
细菌总数和有益细菌所占的比例和功能方面是没有
差异的,但是与马铃薯相关的植物病原菌拮抗种有
28 种,而从非转基因马铃薯品系土壤分离到的只有
7 种. Ahrenholtz等[30]研究报道,表达 T4溶菌酶的转
基因马铃薯品系的根系对枯草芽孢杆菌(Bacillus
subtilis)的杀死活性比对照品系高 1. 5 ~ 3. 5 倍. 此
后,Heuer等[31]利用 PLFA、Biolog GN 和 PCR鄄DGGE
技术研究上述两种马铃薯品系对土壤中细菌群落结
构和变化动态的影响,最终却发现转 T4溶菌酶基因
作物根际土壤细菌群落的影响是由环境因子(季
节、试验地点和年份)引起的.
在离体条件下,抗菌肽对很多革兰氏阴性和阳
性细菌均有抗菌活性. Cecropin B 是抗菌肽的一种,
对几种植物病原细菌均表现高毒性,其编码基因已
被导入很多植物以增强抗病原细菌能力[32] .有关表
达抗菌肽转基因作物对非靶标土壤微生物影响的研
究不多. Sessitsch等[33]研究发现,表达抗菌肽转基因
马铃薯在开花期能对芽孢杆菌种群结构和多样性产
生短暂但显著的影响,但是在块茎形成期转基因和亲
本马铃薯具有类似的芽孢杆菌种群结构和多样性.
病程相关蛋白的表达可以增强植物对病原真菌
的抗病性,主要包括几丁质酶和 茁鄄1,3鄄葡聚糖酶.温
室研究表明,种植于沙土和粘土混合灭菌土中的产
几丁质酶转基因烟草品系不影响丛枝菌根真菌
(Glomus mosseae)定殖的时间进程和最终水平[34],
而产 茁鄄1,3鄄葡聚糖酶转基因烟草品系却延缓了丛枝
菌根真菌的定殖[35] . 这些结果暗示,产抗菌蛋白转
基因可能会对植物有益共生菌产生负面影响. 杨毓
峰等[36]研究结果显示,导入外源水稻几丁质酶
(RC24)的转基因水稻根内和根际的微生物群落发
生显著变化,转基因水稻根部内生真菌少于对照,而
内生细菌比对照多 10 倍. 此外,转基因水稻根部的
细菌和真菌种类也不同于亲本对照.
78629 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 张艳军等: 转基因作物对土壤微生物的影响摇 摇 摇 摇 摇
3郾 2摇 表达系统获得抗性(SAR)转基因作物对土壤
微生物的影响
系统获得抗性(SAR)的诱导与一系列 PR 基因
的表达密切相关,而且在启动 SAR前需要信号分子
水杨酸(SA)的累积[37] .转 NahG 基因烟草的 SA 水
平会下降,而转 CSA基因烟草的 SA水平会上升,因
此这两种烟草是研究表达 SAR 转基因作物对土壤
微生物影响的好材料. Medina 等[38]研究表明,转
NahG基因烟草在生长早期增加丛枝菌根真菌的定
殖,而转 CSA 基因烟草的丛枝菌根真菌定殖减少;
但是在烟草生长后期,这两种转基因烟草和野生型
烟草的丛枝菌根真菌定殖情况类似.
4摇 转其他性状基因作物对土壤微生物的影响
近些年,利用转基因技术培育具有特殊形状的
作物新品种备受关注,如生产工业产物、富含营养物
质和抗逆性的作物品种等,但是这些具有特殊性状
转基因作物对土壤微生物的影响也需要详细评估.
有研究利用 Biolog GN 和 ERIC鄄PCR 对产 琢鄄淀粉酶
和木质素过氧化物酶的转基因紫花苜蓿(Medicago
sativa)研究发现,转基因和亲本紫花苜蓿的根际细
菌类型存在差异,转基因紫花苜蓿根际土壤中可培
养的、需氧产孢的和利用纤维素的细菌数量比亲本
紫花苜蓿显著提高[39-40] . Becker 等[41]利用生物统
计和 T鄄RFLP 对产果聚糖转基因马铃薯研究表明,
马铃薯根际土壤细菌种群不受转基因因素的影响.
Weinert等[42]利用 DGGE指纹分析产玉米黄质(zea鄄
xanthin)转基因马铃薯根际微生物的变化,发现转基
因和亲本马铃薯品系根际放线菌(Actinobacteria)、
茁鄄变形菌(Betaproteobacteria)和链霉菌(Streptomyc鄄
etaceae)细菌群落发生显著变化,而且根际真菌群落
的变化更明显,尤其是子囊菌(Ascomycetes),但马
铃薯不同品种对植物根际细菌和真菌种群的影响要
远大于转基因因素. 转抗逆基因 DREB1A 赋予作物
对不良环境的耐性,Mimura 等[43] 利用 16S - 23S
rRNA基因间隔区( intergenic spacer region, ISR)研
究转抗逆基因 DREB1A的马铃薯对土壤微生物多样
性的影响,发现转基因对微生物基因型结构有较小
的影响,而且一些基因型只在种植转基因植物的土
壤中出现.
5摇 研究展望
土壤微生物在农业生态系统中的营养元素矿
化、土壤肥力保持、能量转化和物质循环等过程中发
挥着重要作用.多种抗除草剂、抗病虫和其他转基因
作物品种在不断选育并被大面积种植,转基因作物
对农业生态系统中土壤微生物的潜在风险已成为研
究热点.迄今,有关转基因作物对土壤微生物影响的
研究报道已有数十篇.有的学者认为,转基因作物对
土壤微生物种群数量、结构和功能没有影响,即使影
响也远小于土壤类型、作物种类、耕作种植模式、田
间管理措施(灌溉、施肥和喷施农药等)、季节变化
和评估方法等因素对土壤微生物的影响[7,19] . 也有
学者认为,转基因作物对土壤微生物种群数量、结构
和功能有显著影响,尤其植物根际促生菌、菌根真
菌、植物病原菌[44]、虫生真菌[45]和元素循环相关功
能菌等,这些微生物种群的变化可能明显影响土壤
生态系统的功能和健康,因此转基因植物在进入田
间释放和商业化应用前,必须进行土壤微生态方面
的研究,而且在大面积应用后,仍应该长期进行安全
性跟踪监测.
人们对转基因作物影响土壤微生物安全性方面
研究还不够全面深入,所取得的研究成果差异较大,
原因在于对土壤微生物种群组分和功能间的相互关
系、土壤微生物种群结构和功能对土壤系统(季节、
气候、轮作和农药使用等)正常波动的应对、转基因
作物对土壤微生物影响的程度与风险间的界限等基
础问题的研究有待进一步深入,而土壤微生物学研
究中所采用的方法的局限性也是导致不同研究结论
各异的重要原因.传统微生物研究依赖于人工培养,
但可培养微生物占微生物总量的比例小于 10% ,故
可培养平板计数法仅反映了少数土壤微生物的变
化. Biolog技术依据碳源利用能力不同来评价微生
物种类的差异,但仍受人工培养的限制,且试验结果
易受培养条件的影响,其研究的准确性也有一定的
局限性.脂肪酸组分图谱 PLFA 技术在微生物种群
结构分析上应用也很广泛,但该方法只能分析活的
微生物,且不同种属微生物可能具有重叠的图谱.基
于生物核糖体 rRNA差异的技术是微生物研究的最
常用方法,如 DGGE、TGGE、RFLP、ARDRA、TFLP、
RAPD、SSCP、ERIC鄄PCR 等,这些技术可不依赖微生
物培养,使土壤总体微生物多样性研究变得方便,但
这些分子技术检测到的微生物类群通常为有限的环
境优势菌群,同时 DNA分子图谱中同一条带也可能
代表不同的微生物种. 土壤酶活性分析是传统的生
化研究手段,也存在一定的缺陷,然而其已被用于转
基因作物的安全性评价,并被证实可间接地反映土
壤微生物生态系统的健康状况.如谢明等[46]研究发
8862 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 24 卷
现,转 Bt基因棉 GK12 对根区土壤酶活性有一定影
响,但在生长季后期可得到恢复;Liu 等[22]研究报
道,转 Bt 基因水稻 KMD1 对土壤酶活性无显著影
响,其结果与 PCR鄄DGGE 的结果基本吻合.此外,转
基因作物根际分泌的毒蛋白数量较低,对土壤微生
物产生影响的距离范围较小,而土壤取样位置存在
较大差异,这些均会导致后续试验结果的巨大差异.
转基因作物残体中毒蛋白对土壤微生物的作用方式
不同于根际分泌,其研究结果有别于根际分泌亦属
正常,而且这些差异或许可成为两种研究方法的有
益补充.
基于上述讨论,转基因作物的土壤微生物安全
性评价必须建立土壤微生态学意义的规范评估方法
和理论体系,并加以科学验证,尤其是需要加强传统
微生物培养方法与现代生物化学和分子生物学方法
的联合应用,消除各方法的弊端,达到优势互补. 此
外,对不同种类转基因作物应该采取个例分析原则,
进一步加强长期定位试验观察. 转基因生物安全性
的研究是一件长期而艰苦的任务,随着时间的推移,
人们对转基因作物种植的利弊会有愈来愈清晰的认
识,并做出正确的判断、结论和决策.
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作者简介 摇 张艳军,男,1981 年生,博士,助理研究员. 主要
从事植物害虫生物防治及转基因作物生态安全性研究,发表
论文 10 余篇. E鄄mail: yjz2100@ 163. com.
责任编辑摇 肖摇 红
0962 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 24 卷