全 文 ：中国生态农业学报 2016年 3月 第 24卷 第 3期
Chinese Journal of Eco-Agriculture, Mar. 2016, 24(3): 365-372


* 国家自然科学基金-云南联合基金项目(U1202236)、国家自然科学基金项目(41461093)和云南省教育厅基金项目(2015Y192)资助
** 通讯作者: 祖艳群, 主要从事土壤重金属污染的植物修复研究。E-mail: zuyanqun@ynau.edu.cn
王吉秀, 主要从事土壤重金属污染和环境生态学研究。E-mail: hdkwjx1208925@aliyun.com
收稿日期: 2015-08-24 接受日期: 2015-12-17
* Funded by the National Natural Science Foundation of China (No. U1202236, 41461093) and the Program of Education Department of Yun-
nan Province (2015Y192)
** Corresponding author, E-mail: zuyanqun@ynau.edu.cn
Received Aug. 24, 2015; accepted Dec. 17, 2015
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DOI: 10.13930/j.cnki.cjea.150931
铅胁迫下小花南芥与玉米间作对根系分泌物
有机酸的影响*
王吉秀 湛方栋 李 元 祖艳群** 秦 丽 何永美 李明锐
(云南农业大学资源与环境学院 昆明 650201)
摘 要 为了揭示 Pb胁迫对间作和单作的超累积植物和作物根系分泌低分子有机酸的影响, 研究设置 400 mg·L1
Pb胁迫, 采用水培曝气法试验, 以玉米和小花南芥单作为对照处理, 研究 Pb胁迫下玉米和小花南芥间作对植
物根系形态、根系分泌有机酸及 Pb 吸收的影响。结果表明: 与单作相比, 间作小花南芥情况下, 玉米根系分
泌物检测到乳酸; 玉米分根条数、根表面积和根密度与单作相比分别增加 60%、15%和 42%, 地下部和地上部
干重生物量分别增加 108% 和 75%, 玉米地下部 Pb含量下降 44%; 与单作相比, 间作玉米条件下, 小花南芥根
系分泌物检测到乙酸和乳酸, 小花南芥根系分泌物量与单作相比增加 103%~1 700%, 小花南芥地下部和地上
部 Pb累积量分别比单作增加 49%和 75%, 转运系数增加 22%。相关分析结果表明, 单作小花南芥只有地上部
Pb累积量与草酸显著相关, 而间作小花南芥地下部和地上部 Pb累积量与草酸、柠檬酸和苹果酸显著相关。研
究表明超富集植物小花南芥与玉米间作体系, 根系分泌的有机酸改变了 Pb在小花南芥和玉米体内的累积特征,
促进超累积植物小花南芥累积 Pb, 减少农作物玉米植株体内 Pb 含量。Pb 胁迫下超累积植物小花南芥与玉米
间作是一种可行的修复模式。
关键词 铅胁迫 小花南芥 玉米 间作 根系分泌物 有机酸
中图分类号: X53 文献标识码: A 文章编号: 1671-3990(2016)03-0365-08
Effects of Arabisalpina L. var. parviflora Franch and Zea mays L. intercrop-
ping system on root-exudated organic acids under lead stress*
WANG Jixiu, ZHAN Fangdong, LI Yuan, ZU Yanqun**, QIN Li, HE Yongmei, LI Mingrui
(College of Resources and the Environment, Yunnan Agricultural University, Kunming 650201, China)
Abstract Cultivated soils contamination by heavy metals have become increasingly contentious to decision makers, farmers,
consumers and health professionals around the globe. Phytoremediation is a key strategy for decontaminating cultivated soils
polluted by heavy metals. Hyperaccumulator plants are limited by their soil occupation rather than agricultural production in
China. Intercropping system of hyperaccumulator plants and crops have been recommended for both of remediation and pro-
duction in the same time. The accumulation of heavy metal in plants is due to root growth and root exudates. However, plant
root morphology and exudates vary, which is a key issue in intercropping systems. In order to investigate the effects of lead
(Pb) stress on the exudates of organic acids by hyperaccumulator plant and crop roots in intercropping and monocropping sys-
tems, a hydroponic aeration experiment was conducted in a greenhouse. A crop (maize) or hyperaccumulator (Arabisalpina L.
var. parviflora Franch) monocropping and intercropping systems were set up as the control and treatment plots, respectively.
The effects of 400 mgL1 Pb stress on root morphology, organic acids (oxalic acid, tartaric acid, citric acid, malic acid, lactic
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acid and acetic acid) exudation and lead accumulation in the intercropping and monocropping systems were determined.
The results showed that compared with monocropped maize, lactic acid was obtained from intercropped maize root exudates.
The numbers of split root, root surface area and root density of intercropped maize increased by 60%, 15% and 42%, re-
spectively. Root and shoot biomass under intercropped maize increased by 108% and 75%, respectively, whereas root Pb
content of intercropped maize decreased by 44%. Compared with monocropped A. alpina, acetic acid and lactic acid de-
termined from root exudates of intercropped A. alpine, showing 103%1 700% increase in root exudates amount. Also Pb
accumulation in underground and aboveground plant parts of intercropped A. alpina increased respectively by 49% and 75%
with 22% increase in transfer coefficient of Pb. Furthermore, for monocropped A. alpine, Pb content in shoots was only
significantly positively correlated with oxalic acid content; but for intercropped A. alpine, it was significantly positive cor-
related with contents of oxalic acid, oxalic acid and malic acid both in shoot and root of A. alpine. The results suggested
that root exudation of organic acids was critical in changing Pb accumulation characteristics in maize and A. alpina inter-
cropping system. The number and components of organic acids in root exudates changed under intercropping system, which
affected Pb content and accumulation characteristics of A. alpine and maize. Pb content increased in A. alpine and de-
creased in maize. In short, hyperaccumulator A. alpine and maize were recommended for remediation of cultivated soil
contaminated with Pb.
Keywords Lead stress; Arabisalpina L. var. parviflora Franch; Zea mays L.; Intercropping; Root exudate; Organic acid
根是植物从环境中摄取养分和水分的主要器官,
它受到环境中的有益元素和有毒元素的影响 [1], 同
时根系又向环境中溢泌质子和离子并释放大量的有
机物质。植物根与土壤界面相互作用, 相互影响, 植
物根系在生长过程中, 演化出多种适应污染胁迫的
表现形态[23]。因此, 植物根际微生态环境随着土壤
环境污染日益严重而倍受关注, 特别是受重金属污
染土壤的植物修复 [4]。重金属胁迫下根系分泌的低
分子量有机酸, 通过改变根际环境的 pH、Eh等物理
化学性质来影响重金属形态、迁移和植物体内累积
的特征, 根系分泌物有机酸对与它间作的植物具有
促进和阻滞作用[5]。目前, 关于根系分泌物对重金属
的影响逐渐成为研究的热点问题。
根系分泌物中低分子量有机酸与重金属之间的
关系已有报道。0.5 mgL1和 5 mgL-1 Cd浓度水培
和砂培处理小麦(Triticum aestivum L.)根系分泌物中
分别检测出柠檬酸和草酸[3]; 黑麦草(Lolium perenne
L.)根系分泌有机酸种类随着 Pb 处理浓度升高而增
加, 0~400 mgL-1 Pb处理时分泌的是草酸、酒石酸和
苹果酸, 600~1 000 mgL-1 Pb处理下除了前面 3种酸,
还有冰乙酸和柠檬酸[4-5]; Al诱导黑麦根系分泌柠檬
酸和苹果酸[6-7]。不同 pH 营养液外源添加有机酸培
养小麦, pH 4.0时, 酒石酸增加小麦地上部分 Cd的
累积 , 苹果酸降低其地上部分 Cd 的累积 [3,8]; 1~
3 mmolL-1 的丙二酸、酒石酸增加黑麦草地上部分
Pb 浓度, 冰乙酸则增加根部 Pb 浓度[4]; 不同 Cd 积
累型苋菜(Amaranthus mangostanus L.)根际分泌低分
子量有机酸总量的增加与植物体内吸收 Cd 呈现
正相关 [9]。根系分泌物在超累积植物抵御和耐受重
金属方面研究也有不同的结果, 海州香薷(Elsholtzia
haichouensis Sun)和鸭跖草(Commelina communis L.)
根分泌物对污染土壤中Cu有一定的活化能力, 且鸭
跖草根系分泌物对 Cu的活化能力大于海州香薷[10]。
而对两种生态型东南景天(Sedum alfredii H.)根系分
泌物研究发现, Zn 的累积与根系分泌物种类和数量
差异不显著[11]。前期的研究表明, 不同植物种类间
作, 其根分泌物组分和数量明显不同[12]。植物间亲
缘关系越远 , 根系分泌物组分和数量差异越大 , 根
系分泌物的种类和数量还随外界环境胁迫(重金属
种类、重金属浓度)不同而改变。
目前, 重金属胁迫、单作或作物与作物间作模
式对植物生长、累积重金属含量、根系分泌低分子
有机酸的影响已有报道。如 Cd胁迫下龙葵(Solanum
nigrum L.)与芦荟(Aloe vera L.)间作, 减缓Cd对芦荟
的毒害 [13]; As 胁迫下 , 三七 [Panax Notoginseng
(Burk.) F. H. Chen]根系分泌柠檬酸和总有机酸随 As
处理浓度增加而增加 [14]; 小麦与蚕豆间作, 两种植
物根系分泌有机酸种类和数量较单作都增加[12]。前
人研究都是单独分析重金属胁迫的影响, 对于超富
集植物与作物间作下, 根系分泌有机酸与重金属含
量的报道仍然很少。富集植物和作物间作根系分泌
物是否在超积累植物根系吸收重金属离子的过程中
担负重要作用值得深入探讨。本文设置超累积植物
小花南芥(Arabis alpina L. var. parviflora Franch)、玉
米(Zea mays L.)单作为对照、小花南芥与玉米间作处
理模式, 研究超累积植物与玉米间作模式下 Pb胁迫
(400 mgL-1)对两种植物根系形态分布、生物量、根
系分泌有机酸的影响, 旨在从农作物与超累积植物
第 3期 王吉秀等: 铅胁迫下小花南芥与玉米间作对根系分泌物有机酸的影响 367


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间作模式角度, 探讨小花南芥与玉米间作模式下根
系分泌有机酸与铅含量之间的关系。
1 材料与方法
1.1 试验材料
供试植物小花南芥为十字花科南芥属植物, 一
年生草本, 矿区小花南芥地上部分 Pb 含量可高达
1 711.8 mgkg-1, 地下部分 Pb含量 1 963.2 mgkg -1,
属于 Pb超富集植物[15]。
小花南芥种子采于云南省会泽县铅锌矿废弃地,
带回实验室保存备用。会泽县铅锌矿位于云南省东
北部的曲靖地区, 属乌蒙山系。海拔2 463~2 516 m,
103°03′~103°55′E, 25°48′~28°38′N, 矿区面积5 km2。
铅锌矿储量 1 528万 t, 居云南第 2位 , 含Pb品位
28 gkg-1, 含Zn品位77 gkg-1。
采用种子培养, 挑选大小一致且籽粒饱满的小
花南芥当年种子 , 种子用10%安替福民20倍液 , 浸
种20 min, 蒸馏水清洗后, 用镊子移入漂盘中, 每穴
一至两粒繁育幼苗, 繁育幼苗期间进行常规浇水、
光照等管理, 培养的控制条件为16 h︰8 h (L︰D),
(20±1) , 70% RH, ℃ 出苗长至5片真叶后进行移栽。
供试玉米品种为‘会单 4号’。挑选大小一致且籽
粒饱满的种子, 用 10%双氧水表面消毒 10 min, 蒸
馏水清洗后, 播种在苗床上, 出苗长至 2 片真叶后
进行移栽。
1.2 试验方法
在云南农业大学农科专业基础实验教学中心
土壤肥料实验室进行盆栽试验 , 试验水培用盆为
30 cm×44 cm×24.3 cm的白色塑料箱。培养液采用改
良霍格兰 Hoagland’s 配方 , 营养液体积为 30 L,
每 3 d更换一次营养液, 营养液 pH为 6.0(用 0.1 molL-1
NaOH和 HCl调控 pH)。设 3种种植模式, 分别为玉
米单作、小花南芥单作、玉米与小花南芥间作。移
栽幼苗进行小花南芥与玉米单作和间作, 株距和行
距都为 10 cm, 按 1∶1小花南芥与玉米的模式进行
间作。单作每盆移栽 12株植物, 间作每盆小花南芥
和玉米各 6 株。24 h 连续曝气, 每种模式做 4 组重
复, 采用完全随机排列, 共计 12盆。光照时间为 6 h
(移到室外进行自然光照)。移栽 20 d后加入 Pb胁迫,
Pb 胁迫参照乔冬梅等[5]的试验浓度, 用分析纯试剂
Pb(NO3)2配制浓度为 400 mg(Pb)L-1, Pb 胁迫后营
养液不更换 , 消耗多少补充多少进去 , 连续培养
10 d 后, 收集根系分泌液。
1.3 根系形态测定
Pb胁迫处理 10 d后, 将植株从营养液中取出后用
自来水冲洗干净, 把玉米和小花南芥地下部和地上部
分开, 地下部根系逐株用 EPSON PERFECTIONV 700
扫描仪对根系扫描, 将图片用根分析软件 WinRHIZO-
Pro 2013(Regent Instruments Inc.)对根系参数进行分
析。依据 Costa 等[16]的方法统计小花南芥的根长、
根表面积、根密度和侧根数。
1.4 根系分泌物的收集和测定
将水培容器里含 Pb 的营养液全部取出后加入
去离子水曝气培养 12 h, 然后用去离子水冲冼根系
3遍; 取出的植物放入盛有 500 mL去离子水的烧杯
中, 自然光照下曝气收集 12 h, 收集烧杯中的溶液。
收集的所有溶液慢速过滤 (0.45 μm 的微孔滤
膜)[13-14]。将过滤后的全部液体用旋转蒸发仪(60 )℃
浓缩至 10 mL左右, 贮于-20 ℃以下, 待分析低分子
量有机酸。分别收集植株茎叶和根, 用烘箱在 105 ℃
下杀青 30 min, 然后 70 ℃恒温烘 24 h以上, 直至恒
重后测定其生物量。植株研磨过 0.149 mm 尼龙筛,
贮备以测定重金属 Pb含量。
采用液相色谱仪进行低分子量有机酸测定。
测试条件如下: Agilent 1100 高效液相色谱仪, Ion-
pacAS11-HC 分离柱和 IonpacAS11-HC 保护柱 ,
ASRS-11 阴离子微膜抑制器 , 电导检测器 , CQ250
型脱气装置 , 色谱柱采用 Agilent Zorbax SB-C18,
4.6 mm250 mm, 5 μm, 洗脱液采用 2%甲醇, 98%水
(含 0.4%磷酸等洗脱), 色谱柱温 30 , ℃ 淋洗液流速
0.6 mLmin-1, 进样量 15 μL, 波长 210 nm, 电导检
测灵敏度为 1 μs。测定的有机酸包括草酸、酒石酸、
柠檬酸、苹果酸、乳酸、乙酸。
标准溶液的配制 : 标准品购于阿拉丁(Aladdin
Chemistry Co. Ltd), 纯度 100%, 准确称取草酸、酒
石酸、柠檬酸、苹果酸、乳酸、乙酸分别为 7.04 mg、
7.07 mg、2.06 mg、2.73 mg、8.47 mg和 15.10 mg
溶于 10 mL 的容量瓶中, 加甲醇溶解定容, 得到标
准品原液。将标准品原液依次用甲醇稀释 10倍、20
倍、50倍、100倍、200倍, 准确吸取 5个不同浓度
的标准品稀释液各 15 μL 注入高效液相色谱仪, 用
外标法建立标准曲线。
重金属 Pb含量测定: 用 HNO3-HClO4消解植株
样品 , 冷却后过滤 , 用原子吸收分光光度法(北京 ,
普析通用 TAS-990 原子吸收分光光度计)测定 Pb 的
含量。
1.5 数据统计分析
本文结果为4次重复的平均值 , 数据统计采用
Microsoft Excel 2000软件进行统计分析, 差异显著
性分析采用Duncan’s新复极差法多重比较(DPS软
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件), P<0.05为显著水平。
2 结果与分析
2.1 Pb 胁迫下间作对小花南芥与玉米根系形态的
影响
与单作相比, 间作体系下小花南芥和玉米根系
形态显著发生改变。与单作相比, 间作玉米分根条
数、根表面积和根密度分别增加 59.83%、14.85%和
42.11%; 间作小花南芥根长、分根条数、根表面积
和根密度分别增加 25.68%、103.89%、46.85%和
78.26%。Pb胁迫下间作体系显著改变两种植物根系
形态结构(表 1)。
表 1 Pb 胁迫下单作和间作小花南芥及玉米根系形态
Table 1 Effect of Pb stress on roots morphology of intercropped and monocropped Arbais alpine and maize
植物
Plant
栽培模式
Planting pattern
根长
Root length (cm)
单株根数
Root number per plant
根表面积
Root surface area (cm2)
根密度
Root density (cmcm-3)
玉米 Zea mays 单作 Monocropping 40.3±1.9a 58.3±12.1b 125.6±6.8b 0.38±0.06b
间作 Intercropping 38.7±3.6a 93.2±7.0a 144.3±8.6a 0.54±0.07a
小花南芥
Arbis alpina
单作 Monocropping 14.8±2.1b 6.7±1.52b 52.2±8.5b 0.23±0.09b
间作 Intercropping 18.6±1.12a 13.6±4.0a 76.6±7.5a 0.41±0.10a
表中数值为平均值±标准偏差, 同列同种植物不同字母表示单作与间作处理差异显著(P<0.05), 下同。Data in the table are means ± SD.
Means in the column affixed with different lowercase letters are significantly different between monocropping and intercropping for the same plant
(P < 0.05). The same below.

2.2 Pb 胁迫下间作对小花南芥与玉米植株生物量
的影响
小花南芥与玉米植株生物量分为地下部分和地
上部分, 间作玉米地上部干重与单作相比显著增加
75%, 间作玉米地下部干重与单作相比显著增加
108%(图 1A), 间作小花南芥地上部干重与单作差异
不显著。间作小花南芥地下部干重差异显著, 与单
作相比增加 75%(图 1B)。

图 1 Pb 胁迫对单作和间作玉米(A)及小花南芥(B)生物
量的影响
Fig. 1 Effect of Pb stress on biomass of intercropped and
monocropped maize (A) and Arbais alpine (B)
同种植物不同字母表示单作与间作处理差异显著(P<0.05),
下同。Different lowercase letter mean significant difference between
monocropping and intercropping for the same plant (P < 0.05). The
same below.
通过根冠比分析可知, 玉米间作条件下生物量
为0.79 g株-1, 而单作为0.66 g株-1, 增加20%; 小花
南芥根冠比为0.78, 单作为0.50, 增加56%。间作显
著影响小花南芥根部的生物量。
2.3 Pb 胁迫下间作对小花南芥与玉米植物根系分
泌有机酸的影响
玉米单作根系分泌物为 5 种: 草酸、柠檬酸、
酒石酸、苹果酸和乙酸, 间作分泌物除了单作的 5
种, 增加了乳酸; 玉米单作与间作分泌物的草酸、柠
檬酸、苹果酸和乙酸含量差异显著(P<0.05), 分别增
加 167%、103%、127%和 1 700%; 乳酸玉米单作时
未检出, 间作下检出且分泌量为 0.06 mg株-1, 酒石
酸玉米单作和间作都检出, 但差异不显著(表 2)。
小花南芥单作与间作根系分泌物种类和数量差
异显著(P<0.05), 小花南芥单作分泌物种类有 3 种:
草酸、柠檬酸和苹果酸, 间作分泌物种类增加到 5
种, 除了单作的 3种, 还有乙酸和乳酸。小花南芥单
作与间作分泌物的草酸、柠檬酸和苹果酸含量差异
显著(P<0.05), 分别增加 1 558%、264%和 367%, 乙
酸和乳酸小花南芥单作时未检出, 间作下检出且分
泌量分别为 0.03 mg株-1和 0.09 mg株-1, 酒石酸小
花南芥单作和间作都未检出。
2.4 Pb 胁迫下间作对小花南芥与玉米植物铅含量
的影响
Pb胁迫下单作与间作处理模式对于植株地上部
和地下部累积 Pb 含量差异显著(P<0.05), 间作玉米
地下部分 Pb累积量为 144.81 mgkg-1, 单作为 256.73
mgkg-1, 间作体系玉米地下部 Pb累积量与单作相比
下降了 4 4 % , 玉米单作与间作地上部 P b 累
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表 2 Pb 胁迫对单作和间作小花南芥及玉米植物根系分泌有机酸量的影响
Table 2 Effect of Pb stress on low weight molecular organic acids contents secreted by intercropped and monocropped Arbais
Alpine and maize mgplant-1
植物
Plant
栽培模式
Planting pattern
草酸
Oxalic acid
柠檬酸
Citric acid
酒石酸
Tartaric acid
苹果酸
Malic acid
乙酸
Acetaldehyde acid
乳酸
Lactic acid
玉米
Zea mays
单作 Monocropping 1.21±0.48b 3.50±1.10b 0.09±0.04a 0.78±0.22b 0.02±0.005b ―
间作 Intercropping 3.23±0.86a 7.09±0.63a 0.31±0.24a 1.77±0.47a 0.36±0.130a 0.06±0.02
小花南芥
Arbis alpina
单作 Monocropping 0.12±0.04b 0.91±0.06b ― 0.06±0.02b ― ―
间作 Intercropping 1.99±0.11a 3.31±0.85a ― 0.28±0.07a 0.03±0.007 0.09±0.01
“―”表示未检出该物质。“―” means no detection.

积量差异不显著, 分别为 79.55 mgkg-1和 68.93 mgkg-1。
玉米单作与间作转运系数分别为 0.41 和 0.32, 差异
不显著(图 2A)。

图 2 Pb 胁迫对单作和间作玉米(A)及小花南芥(B)
Pb 含量的影响
Fig. 2 Effects of Pb stress on Pb contents of intercropped and
monocropped maize (A) and Arbais alpine (B)
间作体系下小花南芥与单作相比较地下部和
地上部 Pb 的累积量、转运系数差异显著(P<0.05),
单作小花南芥地下部、地上部 Pb 累积量分别为
373.61 mgkg-1 和 394.62 mgkg-1, 间作分别为
555.31 mgkg-1和 690.22 mgkg-1, 增加了 49%和 75%;
转运系数分别为 1.05和 1.28, 增加了 22%(图 2B)。
从数据分析知, 玉米与小花南芥间作体系显著
降低了玉米地下部对 Pb的累积, 增加了小花南芥地
下部和地上部对 Pb的累积, 同时提高了小花南芥的
转运系数。
2.5 玉米与小花南芥间作根系分泌有机酸与植株
累积 Pb含量的相关分析
表 3 结果表明, 植物根系分泌的有机酸与植株
体内累积 Pb含量存在一定的相关性。单作玉米地下
部 Pb含量与根系分泌苹果酸显著相关, 间作玉米地
下 Pb含量与根系分泌草酸、柠檬酸、苹果酸和酒石
酸显著相关, 地上部与草酸、酒石酸显著相关; 单作
小花南芥地上部 Pb累积量与草酸显著相关, 间作小
花南芥地下部和地上部 Pb累积量与分泌的 4种有机
酸显著相关。由此可知, 间作体系下根系分泌有机
酸的种类和数量可能促进超累积植物小花南芥对 Pb
的累积转运。
表 3 单作和间作小花南芥、玉米根系分泌有机酸与地上和地下部 Pb 含量的相关分析
Table 3 Correlation analysis between organic acids contents and Pb content of intercropped and monocropped Arbais alpina and maize
植物
Plant
栽培模式
Planting pattern
部位
Part
有机酸 Organic acid
草酸
Oxalic acid
柠檬酸
Citric acid
苹果酸
Malic acid
酒石酸
Tartaric
acid
乙酸
Acetaldehyde
acid
乳酸
Lactic
acid
玉米
Zea mays
单作
Monocropping
地下 Root 0.599 0.034 0.971* 0.033 0.095 ―
地上 Shoot 0.768 0.008 0.879 0.666 0.629 ―
间作
Intercropping
地下 Root 0.984* 0.976* 0.965* 0.984* 0.276 0.854
地上 Shoot 0.944* 0.772 0.726 0.901* 0.892 0.043
小花南芥
Arbis alpina
单作
Monocropping
地下 Root 0.808 0.042 0.269 ― ― ―
地上 Shoot 0.948* 0.046 0.589 ― ― ―
间作
Intercropping
地下 Root 0.996* 0.952* 0.904* ― 0.937* 0.309
地上 Shoot 0.994* 0.988* 0.950* ― 0.852 0.916*
*表示在 0.05水平上显著相关性。* indicates significant different among treatments (P < 0.05).
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3 讨论
3.1 间作对作物根系形态及 Pb吸收的影响
根系是植物吸收水分和养分参与体内物质合成
和转化过程的重要器官, 植物根系生长过程中感应
到不同的外界环境时, 根系可能改变吸收运输离子
的数量和浓度[16-17]。前人研究发现间作体系黑麦草
(Lolium perenne L.)和紫云英(Astragalus siniucus L.)
与芥菜型油菜 (Brassica juncea L.)和甘蓝型油菜
(B. napus L.)间作时, 芥菜型油菜和甘蓝型油菜的地
上部和根部的 Cd 和 Pb 的含量显著降低; 黑麦草和
紫云英根部的镉和 Pb 含量显著增加[18]。玉米-豌豆
(Pisum sativum L.)间作模式下, 相同 Cu浓度处理使
玉米地上部Cu含量均显著低于单作模式, 而玉米地
下部Cu含量均显著高于单作模式, 间作玉米富集系
数均低于单作玉米, 且所有间作模式的玉米转运系
数均显著低于单作玉米。间作处理降低了 Cu元素从
玉米地下部向地上部的转运[19]。本研究玉米与小花
南芥间作体系下, 间作玉米地下部 Pb含量与单作相
比显著降低, 间作小花南芥地下部和地上部 Pb含量
显著增加。间作体系改变金属在植物体内的累积部
位 , 推测是否根系构型改变从而改变吸收运输方
式。如低 P胁迫下, 黑麦草主根和侧根变短变密, 根
毛增长增多[20]; Al胁迫下, 低浓度 Al(10 μmolL-1)促
进大豆(Glycine max L.)根长生长, 而对水稻无影响,
高浓度铝(50 μmolL-1)抑制大豆和水稻根系生长[21]。
本研究间作体系下 , 间作玉米与单作相比分根条
数、根系表面积、根密度差异显著, 间作小花南芥
根系形态参数与单作相比都显著增加。玉米和小花
南芥地下部生物量显著增加约 2倍。研究发现根系
形态参数是植物体内重金属含量改变的表面现象 ,
对于根系形态改变是否是改变植物对金属吸收运
输方式的机理还有待从分子角度进一步深入探讨。
3.2 间作对作物根系分泌低分子有机酸的影响
间作体系作物根系形态结构发生变化, 可能因
植物根际微生态环境中 , 土壤-植物-微生物系统的
协同作用, 植物根系分泌各种物质影响土壤中矿质
营养元素、污染物质等的形态转化[22], 反过来根系
分泌物低分子有机酸作用于根系形态发生改变。左
元梅等[23]研究发现, 两种作物之间根系接触并不是
关键因素, 关键是间作作物通过向土壤中释放根系
分泌物而相互影响, 玉米/花生(Arachis hypogaea L.)
间作系统中无论是玉米根系与花生根系直接接触还
是两者根系用尼龙网隔开, 玉米的根系分泌物都能
进入到花生根际, 影响到花生Fe营养的作用。间作
作物间是通过根系分泌物质来相互影响根系的营养
状况 , 然后传递到地上部 , 调节作物内部的生理代
谢, 进而促进或抑制植株的生长。外源添加不同有
机酸处理发现 , 乙酸处理减少根系活跃吸收面积 ,
柠檬酸能明显提高根系活力, 抑制根系吸收Pb, 并
在茎叶中转变为低活性的形态, 有机酸的加入都可
以缓解植物对Pb胁迫的响应[24-26]。不同种植模式下,
大豆根系分泌物对玉米生长及产量产生显著影响 ,
甘薯则抑制玉米生长和降低产量[27]; 小麦与玉米间
作提高了两者的根系数量和生物量, 同时根系分泌
有机酸的种类明显增加 [28]; 花生根系分泌物对水
稻、玉米和黑麦草等作物生长有明显的促进作用[29]。
本试验中间作体系下玉米和小花南芥根系分泌有机
酸的量显著增加 , 种类也增多 , 玉米增加了乳酸 ,
小花南芥增加了苹果酸、乙酸和乳酸。从间作体系
下小花南芥地下部生物量、玉米地下部和地上部生
物量增加看, 推断作物根系分泌低分子有机酸可能
促进了植物生长。
3.3 低分子有机酸与 Pb在作物体内的关系
小花南芥是超累积 Pb 的植物, 400 mgL-1 Pb2+
浓度胁迫下玉米的生长受到抑制。试验过程中, 两
种植物均并未出现毒害症状。已有研究发现外源
添加柠檬酸可形成稳定的柠檬酸 -Pb 环状结构络
合物 [30], Al处理增加大豆根系柠檬酸分泌量[21]。推
测本试验中间作溶液中检出柠檬酸量增加 103%, 可
能柠檬酸与 Pb 形成络合物, 减缓 Pb 对玉米生长的
胁迫。也有研究显示, 柠檬酸促进土壤中可交换态
Pb 的含量[31], 可交换态 Pb 浓度增加有利于植物吸
收, 本试验超累积 Pb 的植物小花南芥与作物玉米
间作条件下, 玉米正常生长, 小花南芥累积 Pb 量
增加 , 这可能与两种作物离子吸收运输的通道有
关。Sasaki等[32]克隆出耐铝基因 ALMTI, 该基因能
编码苹果酸转运子, 从而提高对Al的抗性; 可在酵
母(Saccharomyces spp.)、水稻和烟草(Nicotiana tab-
acum L.)中表达, 使其分泌大量的苹果酸; Al胁迫增
加大豆根系柠檬酸含量和根系柠檬酸分泌量, 并不增
加水稻根系柠檬酸含量 , 而增加根系分泌量 [21]。
Kitagawa等报道[33], 不同小麦品种的抗Al性与根系
苹果酸的分泌呈正相关; Pb 胁迫下, 柠檬酸对植株
的解毒作用主要是抑制根系吸收, 促进 Pb向茎叶转
移 , 并在茎叶中转变为低活性的形态 , 酒石酸不改
变叶/根比, 解毒效应相对较弱[24], 不同植物、不同
有机酸和不同重金属胁迫对植物产生的影响不同 ,
第 3期 王吉秀等: 铅胁迫下小花南芥与玉米间作对根系分泌物有机酸的影响 371


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这说明有机酸分泌可能是与阴离子通道有关系。
4 结论
Pb 胁迫下, 与单作相比, 间作玉米和小花南芥
两种植物的根系形态发生显著改变, 根生物量显著
增加。Pb胁迫下间作植物根系分泌有机酸的种类和
数量都显著改变, 间作玉米根系分泌物检测到乳酸,
间作小花南芥检测到苹果酸、乙酸和乳酸, 与单作
相比, 间作小花南芥分泌的乙酸与小花南芥地下部
Pb 含量存在相关性, 乳酸与地上部 Pb 含量存在相
关性。玉米与小花南芥间作显著减少玉米地下部的
Pb 含量, 增加了小花南芥地下部和地上部的 Pb 含
量, 同时提高了小花南芥的转运系数;
总之, 间作改变了植物根系分泌有机酸的种类
和数量, 改变了超累积植物小花南芥和玉米体内 Pb
的含量, 促进超累积植物小花南芥累积 Pb, 减少农
作物玉米植株体内 Pb 含量。Pb 胁迫下超累积植物
小花南芥与玉米间作是一种可行的修复模式。
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