全 文 ：红火蚁工蚁对绿僵菌侵染蛹的防御行为*
邱华龙1 摇 吕利华2 摇 张春阳3 摇 何余容1**
( 1华南农业大学资源环境学院昆虫系, 广州 510642; 2广东省农业科学院植物保护研究所 /广东省植物保护新技术重点实验
室, 广州 510640; 3广东省农业科学院果树研究所, 广州 510640)
摘摇 要摇 研究了红火蚁工蚁感染绿僵菌后在蛹室的行为变化,以及健康工蚁对侵染蛹的行为
保护机制.结果表明: 工蚁被绿僵菌侵染后,在蛹室的活动时间逐渐减少,由第 1 天的 103. 4 s
降至第 3 天的 38. 5 s;而且育幼时间占蛹室活动时间的比例也下降,由第 1 天的 13. 6%降至
第 3 天的 3. 5% .当蛹被绿僵菌侵染后,工蚁对侵染蛹的梳理总时间为对照组的 5. 3 倍,每次
梳理的平均持续时间为对照组的 5. 2 倍.梳理行为能显著减少侵染蛹的体表分生孢子数量,在
无工蚁、2只工蚁和 10只工蚁存在条件下,蛹体表平均孢子数分别为 103. 1、51. 6 和 31. 3 个.工
蚁的存在能抑制蛹体表孢子的萌发,处理 20 h后,无工蚁、2 只工蚁和 10 只工蚁存在条件下,蛹
体表孢子萌发率分别为 95. 1% 、80. 4%和 59. 9% .蛹的羽化率随着工蚁数量增加显著升高.红火
蚁工蚁通过社会行为防御病原真菌侵染蛹的策略为种群的延续和发展提供了保障.
关键词摇 红火蚁摇 虫生真菌摇 育幼摇 梳理摇 社会行为
*国家国际科技合作计划项目(2011DFB30040)、广东省科技计划项目(2011B031500020)和广州市科技计划项目(2013J4500032)资助.
**通讯作者. E鄄mail: yrhe@ scau. edu. cn
2014鄄01鄄13 收稿,2014鄄06鄄10 接受.
文章编号摇 1001-9332(2014)09-2658-07摇 中图分类号摇 Q143摇 文献标识码摇 A
Bahaviour of Solenopsis invicta workers to protect pupae from infection by Metarhizium ani鄄
sopliae. QIU Hua鄄long1, L譈 Li鄄hua2, ZHANG Chun鄄yang3, HE Yu鄄rong1 ( 1College of Resources
and Environment, South China Agricultural University, Guangzhou 510642, China; 2Guangdong
Provincial Key Laboratory of High Technology for Plant Protection, Plant Protection Research Institu鄄
te, Guangdong Academy of Agricultural Sciences, Guangzhou 510640, China; 3Fruit Plant Research
Institute, Guangdong Academy of Agricultural Sciences, Guangzhou 510640, China) . 鄄Chin. J. Ap鄄
pl. Ecol. , 2014, 25(9): 2658-2664.
Abstract: Previous studies have focused on how ants deal with workers infected by pathogens but
how pupae are protected from infection by fungi is not well understood. The behavioral mechanisms
adopted by Solenopsis invicta (red imported fire ants, RIFA) adult workers to protect pupae against
Metarhizium anisopliae infection were studied. We observed the behavioral changes of M. anisopliae
infected adult workers in the brood chamber as well as the behavioral changes of healthy workers to
fungus exposed pupae. The time of fungus infected workers spent in the pupal chamber reduced sig鄄
ni鄄ficantly from 103. 4 s on the first day to 38. 5 s on the third day. Moreover, the percentage of
time spending on brood care in the pupal chamber reduced significantly from 13. 6% on the first day
to 3. 5% on the third day. When pupae were infected by M. anisopliae, workers performed 5. 3
times more grooming to fungus exposed pupae than controls, and the duration of each grooming bout
to fungus exposed pupae was 5. 2 times longer than controls. Grooming did remove many conidia on
the surface of fungus exposed pupae. The mean numbers of conidia on the surface of pupae were
103. 1, 51. 6 and 31. 3 when no workers, two workers and ten workers accompanied a pupa, re鄄
spectively. The presence of workers resulted in a lower germination rate of conidia on the surface of
pupae. The mean germination rates of conidia after 20 h of inoculation on the surface of pupae were
95. 1% , 80. 4% and 59. 9% , in the treatments with no worker, two workers and ten workers re鄄
spectively. There was a positive correlation between the emergence rate of pupae and the number of
accompanying workers. RIFA protect their pupae from infection by M. anisopliae through social be鄄
haviors which enable the sustainable development of their population.
Key words: Solenopsis invicta; entomopathogenic fungi; brood care; grooming; social behavior.
应 用 生 态 学 报摇 2014 年 9 月摇 第 25 卷摇 第 9 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Sep. 2014, 25(9): 2658-2664
摇 摇 红火蚁(Solenopsis invicta)是来源于南美的一种
重大入侵生物,被列为世界上最危险的 100 种入侵
有害生物之一[1] .红火蚁 20 世纪 30 年代侵入美国,
2003 年侵入我国台湾桃园与嘉义地区,2004 年登陆
我国广东吴川[2] . 陈晨等[3] 应用地理信息系统
(GIS)对红火蚁在中国的适生区进行了预测,表明
除西北、东北和华北的大部分地区为红火蚁的非适
生区外,其余区域均为红火蚁的适生区.红火蚁不仅
影响农业生产,而且对人畜健康造成极大威胁,更以
其极大的生态优势,改变本地蚂蚁和节肢动物的丰
富度和多样性[4-6],导致生态系统内生物和非生物
因子的变化,从而改变生态系统内动植物区系结构,
对生态系统产生难以修复的影响.
目前防治红火蚁主要是利用传统的化学农药,
但会造成环境污染、对生态位重叠的本地蚂蚁造成
伤害[7]、使红火蚁产生抗药性等问题. 红火蚁是一
种社会性昆虫,营群居生活,巢内频繁的个体接触、
温暖及高湿的生境有利于病原真菌的传播.因此,人
们试图利用虫生真菌防治红火蚁. 然而根据 Hamil鄄
ton的亲缘选择理论,在自然进化的过程中,社会性
昆虫进化选择了合作和利他行为[8],使它们形成高
度进化的防御病原真菌的机制,在克服病原真菌的
侵染方面远胜于独居性昆虫. 当工蚁受到病原菌侵
染时,社会性昆虫会表现出更频繁的社会行为(如
清洁行为、梳理行为、合作育幼、分泌抗菌物质等)
共同抵御病原菌的侵染[9] . 有研究报道,白蚁和蚂
蚁等社会性昆虫处于群体状态比个体状态时对病原
真菌的抵抗能力更强,而且当蚂蚁受到病原真菌感
染后,同伴会表现出更多的梳理行为帮助移除体表
的孢子[10] .蚂蚁受到病原真菌侵染后,会有意避开
蚁后以及幼虫和蛹,离开蚁巢外出觅食或者攻击其
他入侵者[11-12] .社会性昆虫甚至有类似人的对病原
真菌的“获得性免疫冶机制,即第一次接触病原菌
后,再次接触到该病原菌便会表现出更加积极主动
的防御行为[13-14],以及更强的免疫能力,即“社会性
免疫冶 [15] .社会性昆虫还能够通过腺体分泌抗菌物
质抑制真菌孢子的萌发,防御病原真菌的侵染[16],
或者利用沙土将感染真菌致死的同伴尸体掩埋,防
治真菌在巢内传播[17] . 因此,社会性昆虫这些进化
优势为利用病原真菌防治红火蚁提出了新的挑战.
上述关于社会性昆虫防御病原真菌侵染的研究
均是针对成虫之间的行为而言. 然而在社会性昆虫
中,蛹作为最宝贵的下一代资源,对其种群的发展和
壮大具有举足轻重的作用. 但是蛹不能像成虫那样
自由活动,表皮亦未完全骨化和黑化. 因此,蛹比成
虫更易受病原真菌侵染. 目前对于蛹是如何防御病
原真菌侵染方面的研究甚少. 研究蛹防御病原真菌
的机制能为我们利用虫生真菌防治红火蚁提供新的
思路和方向.因此,本研究拟探讨红火蚁工蚁如何预
防以及减弱蛹被病原真菌侵染的行为防御机制,旨
在为红火蚁及其他社会性害虫的生物控制提供理论
依据.
1摇 材料与方法
1郾 1摇 供试虫源
供试红火蚁采自广东省农业科学院白云基地,
采集、分离和饲养红火蚁参照吕利华等[18]的方法.
将蚂蚁分离到塑料盒(50 cm 伊 40 cm 伊 15 cm)内,
置于(25依1) 益、(85依5)% RH 及全黑暗条件下的
培养箱中饲养,每天饲喂 25%蜂蜜水和黄粉虫. 试
验用红火蚁工蚁为经过 14 目和 18 目筛筛选、最终
保留在 14 目筛上的中型工蚁,平均头宽为(1. 14依
0. 09) mm. 试验用蛹为经过 18 目筛 (孔径 0. 85
mm)筛选的大小一致的乳白色蛹,平均头宽为
(0郾 68依0. 02) mm.
1郾 2摇 孢子悬浮液的配置
将金龟子绿僵菌小孢变种 M09 菌株接种到
PDA培养基上,在(25依1) 益、(85依5)% RH和光周
期 12 h 颐 12 h的培养箱中培养 8 ~ 12 d,待菌落完全
产孢后,在无菌条件下加入 20 mL 0. 01%的吐温鄄80
无菌水,用接种针轻刮分生孢子制成菌液于 200 mL
烧杯中,用磁力搅拌器搅拌 10 min,待孢子完全分散
后,采用双层医用纱布过滤菌液,用血球计数器测出
孢子浓度,再用吐温鄄80 无菌水将菌液稀释至所需
浓度.
1郾 3摇 工蚁感染真菌后在蛹室活动行为的观察
在 30 个底部铺有石膏且中间有一个直径 2 cm
的蛹室的圆形塑料盒(直径 6 cm)中分别放入 5 只
工蚁和 2 只蛹,从每盒中取出一只工蚁,用牙签蘸白
色油漆点在工蚁的腹部背面作为标记. 第 2 天,用
1伊107孢子·mL-1绿僵菌孢子悬浮液处理 15 只标记
的工蚁,吐温鄄80 溶液处理其余 15 只标记的蚂蚁作
为对照.每天 9:00—11:00 和 15:00—17:00 用索尼
摄像机拍摄工蚁所处的位置和育幼行为,每只标记
过的蚂蚁每次拍摄 3 min,拍摄顺序为随机拍摄,拍
摄 3 d.分别记录工蚁在蛹室的时间和育幼时间,并
计算育幼时间占其在蛹室时间的百分比.
95629 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 邱华龙等: 红火蚁工蚁对绿僵菌侵染蛹的防御行为摇 摇 摇 摇 摇
1郾 4摇 工蚁对处理蛹的梳理行为观察
试验前一天在每个底部铺有石膏的圆形塑料盒
(直径 6 cm)中放入一只工蚁和一只蛹.第二天用软
毛笔将蛹挑出,置于 1伊107孢子·mL-1的绿僵菌孢
子悬浮液中浸泡 5 s;对照组则置于吐温-80 无菌水
中浸泡 5 s,然后置于滤纸上晾干后重新放回原来的
塑料盒中,5 min后,观察并用索尼摄像机拍摄工蚁
对蛹的梳理行为,拍摄 5 min,处理组和对照组均重
复 10 次.记录工蚁对蛹梳理行为的次数,每次持续
的时间;计算梳理的总时间和每次梳理平均持续
时间.
1郾 5摇 工蚁对蛹体表孢子移除作用试验
绿僵菌孢子的染色参照 Huang 和 Boucias[19]的
方法,用 0. 01%吐温鄄80 从培养皿中洗下孢子,双层
纱布过滤获得分生孢子,经含 3%戊二醛的 PBS(pH
7. 0)缓冲液固定和 FITC 染色,用吐温鄄80 溶液配成
1伊107孢子·mL-1浓度的孢子悬浮液.
将过筛的蛹放入 2 mL离心管中,加入预先配制
好的已被荧光染色、浓度为 1伊107孢子·mL-1的孢
子悬浮液,浸没红火蚁蛹.轻摇 10 s,轻轻倒出孢子
悬浮液,将蛹置于滤纸上吸干多余水分,待孢子附着
在蛹体表后,用 0. 01%吐温鄄80 轻洗一遍去除未附
着的孢子,置于滤纸上晾干 20 min. 往 30 个塑料盒
中分别加入 4 只被荧光染色的孢子处理的蛹,其中
10 盒中不加工蚁,10 盒中加入 2 只工蚁,剩余 10 盒
中加入 10 只工蚁. 在恒温培养箱中培养 24 h 后置
于-20 益保存备用,或直接用于荧光显微镜下检查
其体表孢子数量. 检查方法:从每个盒中取出 1 只
蛹,置于洗净的载玻片上,盖上盖玻片,轻轻压平,在
盖玻片的四周滴入 50% 的甘油,在荧光显微镜
(Leica DM3000,德国)下分别计数蛹体表的荧光孢
子的数量,每处理重复 10 次.
1郾 6摇 工蚁对蛹体表剩余孢子萌发的影响试验
在上述的圆形塑料盒中分别放入 4 只被浓度为
1伊107 个孢子·mL-1的孢子悬浮液处理过的蛹,分
别放入 2 只、10 只工蚁,以不放入工蚁为对照. 4 h
后,收集每个盒中的 4 只蛹并分别放入 2 mL的离心
管中,加入 20 滋L 0. 01%吐温鄄80 溶液,将蛹体表未
被梳理掉的孢子振荡洗脱下来,用干净的软镊子将
蛹挑出,再往离心管中加入浓度均为 50 滋g·mL-1
的链霉素和氨苄青霉素各 2 滋L,振荡数秒使溶液混
匀.在已灭菌的干净载玻片上左中右 3 个地方分别
滴加 0、2、10 只工蚁的蛹的洗脱液 10 滋L,将载玻片
放入底部铺有湿润滤纸的培养皿中,于 10 和 20 h
两个时间点分别测定孢子的萌发率.重复 10 次.
1郾 7摇 工蚁对蛹羽化的影响试验
经过筛挑选 180 只蛹,用 1伊107 个孢子·mL-1
的绿僵菌孢子悬浮液处理后,往每个圆形塑料盒中
放入 4 只蛹,共 45 盒.其中,15 盒放入 2 只工蚁,15
盒放入 10 只工蚁,最后 15 盒不放工蚁. 再分别用
1伊108个孢子·mL-1的孢子悬浮液和吐温-80溶液
处理 180 只蛹,方法与 1伊107 个孢子·mL-1孢子悬
浮液处理蛹的方法相同. 隔天喂黄粉虫和蜂蜜水作
为食物.当有工蚁死亡时,加入新的工蚁保证工蚁数
量为 2 头或者 10 头.每天观察记录蛹的羽化率,连
续观察 30 d.
1郾 8摇 数据处理
试验数据均采用 SPSS 13. 0 统计软件分析. 用
一般线性模型( the general linear model,GLM)中的
repeated measures 和 multivariate 过程,对工蚁在蛹
室的活动时间以及育幼时间百分比的重复测量数据
进行重复测量方差分析和多元方差分析,并进行不
同时间点和不同组间的两两比较(Bonferroni 法).
采用两独立样本 t检验法分析工蚁对不同处理组蛹
的梳理行为的差异. 采用单因素方差分析( one鄄way
ANOVA, Tukey法, 琢=0. 05)不同工蚁数量下蛹体
表的孢子数量和萌发率的差异. 在单因素方差分析
前,用 Shapiro鄄Wilk test 对数据进行正态性检验,用
Levene statistic进行方差齐性检验.用一般线性模型
中的双因素方差分析比较不同工蚁和不同孢子浓度
对蛹羽化率影响的差异.用 Origin 8. 0 软件作图.
2摇 结果与分析
2郾 1摇 工蚁在蛹室的活动行为
工蚁在蛹室的活动时间如图 1 所示.经重复测
量数据方差分析, Mauchly 的球性检验结果为:姿 =
0. 968, 字2 = 0. 874, P = 0. 646;个体间(between鄄sub鄄
ject)变异结果表明,真菌侵染会显著减少工蚁在蛹
室活动时间(df = 1,28,P = 0. 022);个体内(within鄄
subject)变异结果表明,处理时间对工蚁在蛹室的活
动时间具有显著影响(df = 2,27,P = 0. 014),时间和
真菌处理两因素之间无交互作用( df = 2,27,P =
0郾 565).处理组工蚁第 1 天在蛹室的平均活动时间
为(103. 4依16. 3) s,第 3 天则降低至(38. 5依13. 6)
s;而对照组工蚁在蛹室的活动时间随时间延长变化
不明显,第 1、2、3 天分别为(120. 4依17. 8)、(105. 3依
16. 7)和(88郾 4 依17郾 5) s. 同一天不同处理之间,被
真菌侵染的工蚁和对照工蚁第1天( df = 1,28,P =
0662 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 25 卷
图 1摇 工蚁感染绿僵菌后在蛹室的活动时间
Fig. 1摇 Time of Solenopsis invicta workers infected by Metarhiz鄄
ium anisopliae spent inside the pupal chamber.
CK:对照 Control; T:处理 Treatment. 不同字母表示对照和处理差异
显著(P<0. 05) Different letters meant significant difference between the
control and the treatment at 0. 05 level. 下同 The same below.
0. 487)和第 2 天(df = 1,28,P = 0. 15)在蛹室的活动
时间差异不显著,但第 3 天被真菌侵染的工蚁在蛹
室的活动时间显著低于对照(df = 1,28,P = 0. 032).
同一处理不同天数之间的分析结果表明,被真菌侵
染的工蚁在蛹室的活动时间在第 1 ~ 3 天之间差异
显著(df = 2,13,P = 0郾 013),而对照组工蚁第 1 ~ 3
天之间在蛹室的活动时间无明显变化( df = 2,13,
P=0. 461).
摇 摇 工蚁的育幼时间占蛹室活动时间的百分比如图
2 所示.经重复测量数据方差分析, Mauchly 的球性
检验结果为:姿 = 0. 728, 字2 = 8. 561, P = 0. 014, G-
Ge=0. 786, H- fe = 0. 855), 因 P<0. 05,所以使用
Greenhouse鄄Geisser的校正结果对一元方差分析进
行校正.第 1、2、3 天处理组工蚁的育幼时间所占比
例分别为(13. 6 依2. 8)% 、(7. 9 依2. 7)% 和(3. 5 依
1郾 6)% ,而对照组分别占(15. 3 依5. 7)% 、(14. 2 依
3郾 7)%和(9. 4依2. 4)% .同一天不同处理之间,被真
菌侵染的工蚁和对照工蚁第 1 天( df = 1,28,P =
0郾 959)和第 2 天(df = 1,28,P = 0. 081)在蛹室的育
幼时间比例差异不显著,但第 3 天被真菌侵染的工
蚁在蛹室的育幼时间所占比例显著低于对照(df =
1,28,P = 0. 034). 同一处理不同天数之间,被真菌
侵染的工蚁在蛹室的育幼时间所占比例在第 1 ~ 3
天之间差异显著(df=2,13,P = 0. 002),而对照组工
蚁第 1 ~ 3 在间蛹室的育幼时间比例无明显变化
(df=2,13,P=0. 27).
2郾 2摇 工蚁对蛹的梳理行为
工蚁对蛹的梳理行为结果如图 3 所示.蛹经过
1伊107个孢子·mL-1的绿僵菌处理后,工蚁会对蛹
图 2摇 工蚁感染真菌后的育幼时间占在蛹室活动时间的百
分比
Fig. 2摇 Time percentage of brood care accounted for total time
spent in the pupal chamber of Solenopsis invicta workers infected
by Metarhizium anisopliae.
的梳理时间更长(df = 18,P = 0郾 008),工蚁对吐温鄄
80 处理的蛹的梳理总时间为(14. 8依7. 8) s,而对绿
僵菌处理的蛹的梳理总时间为(79. 0依20. 1) s;而且
每次梳理行为平均持续的时间也更长(df = 18, P =
0. 045),对照为(9. 3 依4. 7) s,而绿僵菌处理组为
(48. 4依 17. 6) s. 但梳理行为次数没有显著差异
(df=18,P=0. 135).
2郾 3摇 工蚁对蛹体表孢子的移除作用
工蚁数量对蛹体表孢子的移除作用结果如图 4
所示.对不同工蚁数量下蛹体表孢子数量进行单因
素方差分析,结果表明,工蚁数量对蛹体表孢子数量
具有极显著影响(df = 27,P<0. 001).没有工蚁存在
时,蛹体表的孢子为(103. 1依7. 6)个;有 2 只工蚁存
在时,蛹体表孢子数为(51. 6依4. 6)个;有 10 只工蚁
存在时,蛹体表孢子数为(31郾 3依3郾 7)个,分别比对
照降低了 50. 5%和 69. 6% . 说明随着工蚁数量增
加,蛹体表的孢子总数减少.
图 3摇 红火蚁对绿僵菌处理的蛹的梳理行为的总时间(A)和
每次持续时间(B)
Fig. 3摇 Total time (A) and duration time of each bout (B) of
grooming behavior of Solenopsis invicta workers to fungal exposed
pupae (mean依SD).
16629 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 邱华龙等: 红火蚁工蚁对绿僵菌侵染蛹的防御行为摇 摇 摇 摇 摇
图 4摇 工蚁数量对蛹体表孢子数量的影响
Fig. 4摇 Effect of worker numbers on conidia numbers on the sur鄄
face of pupae.
2郾 4摇 工蚁对蛹体表孢子萌发的影响
不同数量工蚁对蛹体表孢子萌发的结果如图 5
所示. 10 h后观察,工蚁数量对孢子的萌发具有极显
著影响(df=27,P<0. 001).无工蚁时蛹体表孢子萌发
率为(65. 6 依1郾 9)%,2 只工蚁时萌发率为(52郾 8 依
2郾 2)%,10只工蚁时萌发率为(47. 9依1郾 9)%,但2只
和 10只工蚁处理之间没有显著差异. 20 h 后观察,
不同数量工蚁对蛹体表孢子的萌发具有极显著影响
(df=27,P<0. 001).无工蚁时蛹体表孢子萌发率为
(95. 1 依 0. 9 )% , 2 只工蚁时萌发率为 ( 80郾 4 依
3郾 1)% ,10 只工蚁时萌发率为(59郾 9依3郾 1)% . 说明
随着工蚁数量增加,蛹体表孢子的萌发率降低.
2郾 5摇 工蚁对蛹羽化率的影响
蛹经过不同浓度孢子处理后,在不同数量工蚁
照顾下的羽化率如图 6 所示. 一般线性模型分析结
果表明,工蚁数量对蛹的羽化率具有极显著影响
(df=2,22,P<0. 001), 孢子浓度对蛹的羽化率也具
有极显著影响(df = 2,22,P<0郾 001),且工蚁数量和
图 5摇 不同工蚁数量对蛹体表孢子萌发的影响
Fig. 5摇 Effect of worker numbers on the germination of conidia
remained on the surface of pupae.
图 6摇 工蚁数量对蛹羽化率的影响
Fig. 6摇 Effects of worker numbers on the emergence rate of pu鄄
pae.
CK: 对照 Control; 玉: 1伊107 个孢子·mL-1 1伊107 spore·mL-1; 域:
1伊108 个孢子·mL-1 1伊108 spore·mL-1 .
孢子浓度对蛹的羽化率的影响具有显著的交互作用
(df=1, 22,P<0. 001).
当没有用孢子处理蛹时,工蚁数量对蛹的羽化
率具有极显著影响(df = 6,P<0. 001). 0 只、2 只和
10 只工蚁数量下蛹的羽化率分别为(12. 8 依2)% 、
(81. 7依2. 9)%和(86. 1依7)% . 用 1伊107和 1伊108 个
孢子·mL-1孢子悬浮液处理蛹时,蛹的羽化率也随
着工蚁数量增加而极显著增加(1 伊107:df = 6,P<
0郾 001,1伊108:df = 6,P<0. 001),说明随着工蚁数量
增加,绿僵菌对蛹的侵染效率降低,导致蛹的羽化率
明显增加.
3摇 讨摇 摇 论
有研究报道,白蚁(Macrotermes michaelseni)能
够通过梳理行为在孢子入侵其表皮之前将孢子移
除,从而降低被侵染的几率[20] .本试验发现,红火蚁
工蚁对真菌孢子处理的蛹表现出更多的梳理行为.
而对白蚁和其他蚂蚁的研究中有社会性昆虫通过触
角分辨不同毒力真菌的报道[21-22] . 因此推断,红火
蚁也能够通过触角感觉到蛹体表孢子的存在,从而
对真菌侵染的蛹表现出更多的梳理行为.
有研究报道,被真菌感染的蚂蚁会减少待在蚁
巢内的时间,避开蚁后、蛹和幼虫[15] .本研究结果也
表明,红火蚁工蚁受绿僵菌侵染后,在蛹室的停留时
间逐渐减少,并且育幼时间所占比例也降低.而当蛹
受真菌孢子侵染时,工蚁会通过更频繁的清洁行为
清理蛹体表的孢子,防止蛹被感染,且工蚁数量越
多,清理效果越好.红火蚁蚁巢内的工蚁数量可达数
十万头,如此庞大的数量能大大降低蛹体表的孢子
数量,增加蛹的存活率,减少同伴和蚁后被病原真菌
2662 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 25 卷
侵染的机会,防止病原真菌在巢内扩散流行. Hughes
等[23]研究报道,工蚁在帮助同伴清洁体表真菌孢子
的时候,自身被真菌侵染的几率也较高,甚至会导致
病原真菌在巢内扩散. 因年老工蚁的固有死亡率较
高,故推断年老的工蚁会对感病的同伴表现出更多
的清理行为.但有研究表明,工蚁在帮助同伴清理真
菌孢子后,自身能获得对该病原菌的免疫,即社会性
免疫[15],因此年轻的工蚁也可能对同伴表现清洁行
为.清洁行为与工蚁的年龄之间是否有相关性还有
待于进一步研究.
本研究发现,工蚁的存在能显著降低蛹体表的
孢子数量,而且工蚁越多,移除的孢子也更多. 这与
Yanagawa等[24]的研究结果类似,只是笔者处理的
是红火蚁蛹,而 Yangagawa等处理的为白蚁成虫.
研究表明,工蚁的存在能显著降低蛹体表剩余
孢子的萌发率,而且孢子的萌发率和工蚁的数量呈
负相关. Tragust等[25]研究报道,入侵花园蚁(Lasius
neglectus)的工蚁能够向被绿僵菌侵染的蛹的体表
释放蚁酸类物质来抑制孢子的萌发. 因此推测红火
蚁在合作育幼的过程中,也可能向被真菌侵染的蛹
的体表释放一些抗菌类物质. 这些物质可能是毒腺
分泌的生物碱类[26],也有可能是后胸侧板腺分泌的
一些抗菌物质. 它们通过接触而被附着在蛹体
表[27-28],从而拟制蛹体表孢子的萌发. 工蚁是否向
蛹体表分泌抑菌化学物质及其具体成分还有待于进
一步研究鉴定.
本文研究结果表明,红火蚁在合作育幼的过程
中, 感染真菌的工蚁通过减少在蛹室的活动时间和
育幼时间预防蛹被真菌侵染;当蛹受真菌侵染后,工
蚁帮助蛹去除体表的病原真菌孢子,防治真菌病的
爆发和流行,确保种群的持续增长.面对病原真菌的
侵染,红火蚁还可能通过腺体分泌抗菌物质,从而抑
制蛹体表孢子的萌发及在蚁巢内生长繁殖[28],降低
病原真菌的侵染效率,提高蛹的羽化率. 因此,在面
对不同种类病原菌威胁时,红火蚁可能会表现出不
同的防御行为机制,或者分泌不同的抗菌物质,防止
病原真菌在蚁巢内流行扩散. 这些问题的破解将为
红火蚁的可持续控制以及社会性昆虫的行为进化研
究提供参考.
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作者简介摇 邱华龙,男,1988 年生,博士研究生.主要从事蚂
蚁的社会行为及其内在机制研究. E鄄mail: qiuhualong2008@
163. com
责任编辑摇 肖摇 红
4662 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 25 卷