全 文 ：生态环境学报 2016, 25(7): 1202-1210 http://www.jeesci.com
Ecology and Environmental Sciences E-mail: editor@jeesci.com
基金项目：国家自然科学基金项目（31500373）；江苏省科技厅自然科学基金项目（BK20150972）；江苏省高校自然科学研究面上项目
（15KJD180002）
作者简介：黄园（1987 年生），女，讲师，博士，研究方向为水域生态学。E-mail: huangyuan_2005@126.com
收稿日期：2016-06-03
镉对斜生栅藻诱导型反牧食防御群体形成的抑制作用
黄园，南海红，张星星，汤恒星
南京师范大学生命科学学院，江苏 南京 210023

摘要：水域生态系统的镉污染因对生物具有强毒性而引起人们广泛关注。浮游藻类的反牧食防御在维持种群动态和群落结构
方面具有重要作用，但目前关于镉污染对藻类反牧食防御的影响并不清楚。采用在斜生栅藻（Scenedesmus obliquus）培养液
中添加浮游动物——大型溞（Daphnia magna）信息素的方法诱导藻类反牧食防御，同时将其暴露在不同镉浓度环境下（0~0.32
mg·L-1），以探究藻类反牧食防御对镉胁迫的响应变化。结果发现，添加大型溞信息素对斜生栅藻生长速率、最大光化学效
率（Fv/Fm）和实际光合效率（φPSII）均没有显著影响；无镉环境中添加大型溞信息素后，栅藻种群分别在第 2 天和第 3 天
形成大量的四细胞和八细胞群体，其群体比例分别达到 42.7%和 46.4%，最大每群体细胞数可达到（3.3±0.20）；在 0.10~0.32
mg·L-1 镉浓度范围内，栅藻细胞生长速率和光合作用均受抑制，其多细胞群体比例也显著下降；当镉浓度较低时（≤0.08
mg·L-1），栅藻种群繁殖和光合效率均没有明显变化，但其多细胞群体比例显著降低，诱导型反牧食防御被抑制。以上结果
说明浮游藻类的诱导型反牧食防御对镉污染具有较强的敏感性，低浓度镉暴露可对其产生较强的抑制作用，这将导致镉污染
水域中的可诱导型藻类更易被小型浮游动物捕食，进而影响食物链的能量流动。
关键词：镉；斜生栅藻；反牧食防御；群体形成；大型溞
DOI: 10.16258/j.cnki.1674-5906.2016.07.016
中图分类号：X171.5 文献标志码：A 文章编号：1674-5906（2016）07-1202-09
引用格式：黄园, 南海红, 张星星, 汤恒星. 镉对斜生栅藻诱导型反牧食防御群体形成的抑制作用[J]. 生态环境学报, 2016,
25(7): 1202-1210.
HUANG Yuan, NAN Haihong, ZHANG Xingxing, TANG Hengxing. Inhibitory Effect of Cadmium on the Inducible Anti-grazer
Colony Formation in Scenedesmus obliquus [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2016, 25(7): 1202-1210.
由重金属污染导致的水生生物毒性及后期的
生物富集与放大作用正受到越来越多的关注
（Herpin et al.，1996）。镉是在合金、釉料、颜料生
产等工业中被大量使用的一种金属，经化工厂废水
排放等途径进入水体，被美国环境保护署列为最为
严重的环境污染物之一（Awad et al.，2005）。除了
对水生动物的直接毒性作用，镉可在水生植物（如
栅藻）体内积累，对其生长、生理活性产生一定的
影响。早期研究发现镉浓度达到 0.02 mg·L-1时可显
著降低栅藻的色素含量，进而抑制藻类种群增长，
并 随 镉 浓 度 升 高 这 种 抑 制 作 用 更 加 明 显
（Mohammed et al.，2006；Monteiro et al.，2011）；
Tukaj et al.（2007）研究发现镉暴露可直接破坏藻
类的叶绿素和液泡系统结构；镉对藻类的细胞毒性
也体现在其对光合、呼吸作用等生理代谢过程的抑
制方面（Ilangovan et al.，1998；Le Faucheur et al.，
2005；Kováčik et al.，2011）。
除了作为生态系统的重要组成部分，藻类与浮
游动物的捕食关系亦广泛存在于水域系统中，在维
持物种多样性和生态系统稳定性方面具有重要作
用（Drossel et al.，2001）。为抵御浮游动物捕食，
许多浮游植物可以通过形态改变（形成棘刺、厚细
胞壁、集群等）进行反牧食防御（Kampe et al.，2007；
Van Donk et al.，2011），其中栅藻属（Scenedesmus）
微藻是具有反牧食防御特征藻类的典型代表。在浮
游动物摄食藻类时，单细胞形态栅藻可“感受”到
牧食者释放的信息物质以觉察到牧食者存在，进而
产生典型的四细胞或者八细胞生态型的诱导型防
御群体（ODonnell et al.，2013）。对于藻类而言，
诱导型防御群体的形成可明显增大集群细胞体积，
降低被浮游动物摄食的风险，提高在强牧食压力下
的种群存活率；而对于浮游动物，由于藻类形成诱
导型防御群体后其体积增大，许多小型浮游动物如
轮虫（Brachionus）和网纹溞（Ceriodaphnia）对藻
类的摄食率降低，进而影响浮游动物的种群繁殖
（Mayeli et al.，2005）。在水域生态系统不受外界严
黄园等：镉对斜生栅藻诱导型反牧食防御群体形成的抑制作用 1203
重干扰的情况下，微藻诱导型防御群体形成可有效
防止食物链不同营养级生物种群的剧烈波动，从而
维持群落结构的相对稳定性（Vos et al.，2004；Stap
et al.，2006）。
在重金属污染的水体中，浮游藻类既面临来自
重金属毒性的胁迫，又面临被浮游动物牧食的风
险，在这双重压力下具有防御特性的藻类将如何响
应呢？藻类的诱导型防御行为很可能因金属毒性
的影响而呈现出不同的形态变化，从而改变水体中
浮游生物种间关系并进一步影响生态系统稳定
性。基于此，本文分别选用镉和栅藻作为研究对
象，分析镉胁迫下斜生栅藻（ Scenedesmus
obliquus）反牧食防御的变化。基于早期镉对浮游
藻类的毒性及栅藻表型防御的相关研究，推测镉
胁迫对栅藻生长、光合作用具有抑制作用，从而
破坏其反牧食防御。
1 材料和方法
1.1 实验生物和培养体系
实验所用的斜生栅藻，编号为 FACHB-416，由
中国科学院水生生物研究所淡水藻种库提供，采用
BG11 培养基（Rippka et al.，1979）于恒温光照培
养箱内培养，培养条件为温度 25 ℃，光照强度 50
μmol·m-2·s-1，光暗周期比为 14 h∶10 h，每天摇瓶
3~4 次，平均每 3 天添加 1 次新鲜培养基，使栅藻
培养系处于指数生长期。
通过添加浮游动物滤液（内含浮游动物信息
素）诱导栅藻反牧食防御行为是目前国际上的通行
方法（Hessen et al.，1993；Zhu et al.，2016）。本实
验选用的浮游动物为实验室内常年保存种——大
型溞（Daphnia magna），以曝气自来水培养，每天
投喂足量斜生栅藻，并及时清理代谢物以保证浮游
动物处于良好的生长状态。
1.2 实验设计
1.2.1 制备大型溞滤液
大型溞培养滤液中含有促使斜生栅藻产生诱
导型防御的信息素，其主要成分为多种脂肪族硫酸
盐类和氨基磺酸盐类物质（Yasumoto et al.，2008）。
首先将大型溞饥饿 24 h，去除其排泄物质可能带来
的外源营养盐，然后挑选状态良好、大小适宜的大
型溞，用不含 N、P 的 BG11 培养基培养 24 h，初
始密度 300 inds·L-1，培养温度 25 ℃，光照强度 50
μmol·m-2·s-1，光暗周期比为 14 h∶10 h，并投喂密
度为 2×106 cells·mL-1的斜生栅藻。之后采用 0.1 μm
孔径的微孔滤膜进行抽虑，即得到大型溞培养滤
液。同时过滤含有斜生栅藻但未包含大型溞的
BG11 培养液作为对照滤液。调整两滤液中 N、P
含量使其保持一致。
1.2.2 预实验分析
BG11 培养基中的 EDTA（1 mg·L-1）可降低镉
的生物毒性（Campbell et al.，2000），因此先预实
验研究EDTA的添加是否影响斜生栅藻诱导型防御
行为。取对数生长期斜生栅藻分别添加至 70 mL 含
EDTA 和不含 EDTA 的 BG11 培养基中，并分别添
加 30 mL 对照滤液（对照组）和 30 mL 大型溞滤液
（处理组），实验容器为 150 mL 锥形瓶，每组 3 个
平行，共 2（对照组与处理组）×2（EDTA 添加与
去除）×3（平行）=12 个锥形瓶。斜生栅藻初始实
验密度约 1.0×105 cells·mL-1，共培养 9 d，每天摇瓶
3~4 次并随机调换位置以保证光照均匀性，培养条
件与上述相同。
1.2.3 镉实验
因污染程度差异自然水体中可溶性镉含量波
动较大，如英国部分水域镉质量浓度约 0.20×10-3
mg·L-1，但在日本等国家的工业废水管理中镉的允
许排放量可高达 0.10 mg·L-1。Ward et al.（2005）研
究发现镉浓度达到 0.18 mg·L-1时大型溞（D. magna）
种群生长不受影响，可正常牧食浮游藻类。基于此，
本实验共设置 5 个镉浓度：0、0.05、0.08、0.10 以
及 0.32 mg·L-1。以蒸馏水溶解分析纯 CdCl2制备镉
母液（镉浓度为 25.0 mg·L-1）。取对数生长期斜生
栅藻添加至 70 mL 不含 EDTA 的 BG11 培养基中，
并分别添加 30 mL 对照滤液（对照组）和 30 mL 大
型溞滤液（处理组），通过添加不同体积镉母液，
达到实验设定浓度，镉浓度利用原子吸收分光光度
计-火焰法确定（Chen et al.，2001）。实验容器为 150
mL 锥形瓶，每组 3 个平行，共 2（对照组与处理组）
×5（Cd2+浓度）×3（平行）=30 个锥形瓶。实验条
件与预实验相同。
1.3 细胞密度及形态观察
实验开始后每天取样（2 mL）1 次，以鲁戈氏
液（2%）固定，显微镜下以血球计数板确定微藻细
胞密度以及单细胞、二细胞、四细胞、八细胞及其
他形态细胞个数，某一群体形态细胞所占比例以该
形态下的细胞总数在总细胞密度中的百分含量表
示，每群体细胞数以总细胞密度除以各个形态的细
胞颗粒总数获得。根据公式 μ=(lnNt-lnN0)/t 计算生
长率（μ），Nt表示 t 天时藻细胞密度，N0表示初始
藻细胞密度。
1.4 光合效率测定
采用叶绿素荧光仪（Phyto-PAM）测定藻细胞
光合效率。取 2 mL 藻液置于液相适配器中，暗适
应后测定细胞在饱和脉冲光下的最小荧光（F0）和
最大荧光（ Fm ），并计算最大光化学效率
Fv/Fm=(Fm-F0)/Fm；之后测定光适应一段时间后的稳
1204 生态环境学报 第 25卷第 7期（2016年7月）
定最小荧光 Fs和稳定最大荧光 Fm′，计算实际光化
学效率 φPSII=(Fm′-Fs)/Fm′。
1.5 统计分析
所有实验指标均采用平均值±标准误表述，利
用 SPSS 16.0、SigmaPlot 11.0 软件进行数据统计分
析并作图。藻类生长率采用两因素方差（two-way
ANOVA）进行分析。对每群体细胞数、光合参数
指标（Fv/Fm 和 φPSII）数据，采用 Mauchly 进行球
形检验后进行重复测量方差分析（RM ANOVA），
采用 Bonferroni post hoc 比较不同组间结果是否存
在显著差异，以 P<0.05 为差异显著标准。
2 结果与讨论
2.1 EDTA 去除对斜生栅藻生长和诱导型防御群
体形成的影响
2.1.1 EDTA 去除对斜生栅藻生长的影响
对照组（含对照滤液）与处理组（含大型溞滤
液）斜生栅藻在含 EDTA 的培养基中的生长率分别
为（0.369±0.023）、（0.366±0.009），在不含 EDTA
的培养基中的生长率分别为（ 0.408±0.003）、
（ 0.369±0.028 ）。两因素方差分析表明 EDTA
（F=0.626，P=0.567）与大型溞滤液（F=0.836，
P=0.397）均对斜生栅藻生长率无显著性影响。
EDTA 的主要作用为络合铜、锌等金属离子，但因
BG11 培养基中金属离子浓度含量较低，故去除
EDTA 后培养基中游离态金属离子对藻细胞没有明
显影响。另外，处理组中添加大型溞滤液也对斜生
栅藻生长无影响，表明浮游动物“信息素”诱导栅
藻防御群体形成与藻细胞生长是彼此独立的过程
（Hessen et al.，1993；Lampert et al.，1994）。
2.1.2 EDTA 去除对斜生栅藻诱导型防御群体形成
的影响
对照组中，无论是否去除 EDTA，斜生栅藻种
群均以单细胞为主，含 EDTA 与不含 EDTA 组其每
群体细胞数量分别维持在 1.0~1.34 和 1.0~1.33 范围
内（图 1）；添加大型溞滤液后，实验第 3 天处理组
中均观察到大量八细胞群体，含 EDTA 和不含 EDTA
组其每群体细胞数分别升高至（3.46±0.09）和
（3.47±0.32），之后随培养时间延长每群体细胞数呈
下降趋势，推测可能是由于大型溞滤液中的“信息
素”随时间逐渐降解，从而导致诱导效应降低（Wu
et al.，2013）。重复测量方差分析（RM ANOVA）表
明 EDTA 添加与否对处理组中斜生栅藻每群体细胞
数量无显著性影响（F=0.172，P=0.700）。
2.2 镉暴露对斜生栅藻生长和诱导型防御影响
2.2.1 镉浓度变化
随培养时间延长，培养基中镉浓度呈下降趋
势，实验 9 d 后培养基中平均镉浓度由初始浓度
0.05、0.08、0.10、0.32 mg·L-1分别降低为 0.03、0.06、
0.05，0.10 mg·L-1。微藻对重金属离子常具有较强
的富集能力（Pérez-Rama et al.，2002；Peña-Castro
et al.，2004a），其细胞壁上的功能基团（如多肽、
多糖的氨基、羧基等）可与金属离子发生吸附反应，
金属离子被动吸附在细胞表面，之后与质膜上的某
些酶（如膜转移酶、水解酶等）结合从而被细胞主
动转移至胞内（Gardea-Torresdey et al.，1990）。实
验发现处理组和对照组中镉实测浓度无显著性差
异（P>0.05），表明添加大型溞滤液并未影响栅藻细
胞对镉的富集过程。
2.2.2 镉暴露对斜生栅藻生长的影响
随镉浓度升高，对照组和处理组中斜生栅藻生
长率均呈下降趋势（图 2）。两因素方差分析表明大
型溞滤液对栅藻生长率无显著性影响（F=0.838，
P=0.371），这与预实验结果相一致；但镉浓度显著
影响微藻生长率（F=11.467，P<0.001）。对照组中

n=3
图 1 添加或去除 EDTA 培养基中对照组（A，含对照滤液）和处理组（B，含大型溞滤液）斜生栅藻的每群体细胞数变化
Fig. 1 Variances in the mean number of cells per particle of S. obliquus cultured in medium with or without EDTA in the absence (A, control)
or presence (B, treatment) of Daphnia filtrate
A
t/d
1 2 3 4 5 6 7 8 9
C
el
ls
pe
r p
ar
tic
le
0
1
2
3
4
Without EDTA
With EDTA
B
t/d
1 2 3 4 5 6 7 8 9
0
1
2
3
4
Without EDTA
With EDTA
黄园等：镉对斜生栅藻诱导型反牧食防御群体形成的抑制作用 1205
0.08 mg·L-1镉暴露下栅藻生长率显著下降 17.3%，
且镉浓度越高，生长抑制作用越明显（图 2A）；处
理组中 0.10~0.32 mg·L-1 镉暴露下微藻生长率显著
降低 13.1%~17.8%（图 2B）。镉对栅藻属微藻的生
长抑制作用已被广泛研究，且抑制作用强弱受微藻
种类、暴露时间、镉浓度等因素的影响（Terry et al.，
2002；Tukaj et al.，2007；Monteiro et al.，2011）。
镉对细胞生长的抑制作用主要通过与细胞蛋白的
功能基团（如蛋白 SH-groups）相互作用，进而抑
制有关酶活性或导致酶失活实现的（Assche et al.，
1990；Sharma et al.，2009）。
2.2.3 镉暴露对斜生栅藻光合效率的影响
除生长率外，光合效率的变化也体现了金属离
子对藻类生长的影响（图 3 和图 4）。添加大型溞滤
液对藻细胞实际光合效率（φPSII）无显著性影响
（F=0.649，P=0.427）（图 3）。对照组和处理组中 φPSII
变化趋势均具有明显的镉浓度效应，即随镉浓度升
高而明显下降。重复测量方差分析（RM ANOVA）
表明对照组中镉质量浓度高于0.08 mg·L-1的处理显
著降低了藻细胞 φPSII 值（P<0.05），处理组中 φPSII

n=3
图 2 不同镉浓度培养下对照组（A）和处理组（B）中斜生栅藻生长率
Fig. 2 The growth rates of S. obliquus in the absence (A, control) or presence (B, treatment) of Daphnia filtrate at different concentrations of cadmium

n=3
图 3 不同镉浓度暴露下培养 3、5、7、9 d 后对照组与处理组中斜生栅藻的实际光合效率（φPSII）
Fig. 3 The efficiency of photosystem II (φPSII) of S. obliquus populations grown for 3, 5, 7, and 9 days in the absence (control) or presence (treatment) of
Daphnia filtrate at different concentrations of cadmium
B
0.00 0.05 0.08 0.10 0.32　. ρ (Initial Cd2+)/(mg L-1)　.
Day 3
1206 生态环境学报 第 25卷第 7期（2016年7月）
在镉质量浓度高于 0.10 mg·L-1 时显著降低
（P<0.05）。最大光化学效率（Fv/Fm）变化趋势与 φPSII
相似，对照组与处理组栅藻的 Fv/Fm 均随镉质量浓
度升高而降低，实验第 3 天检测到高镉浓度（0.32
mg·L-1）下处理组 Fv/Fm明显低于对照组的 Fv/Fm。
φPSII 和 Fv/Fm 的变化均反映出不论是对照组还是处
理组，镉均对栅藻光合作用产生了抑制作用。镉对
植物光合作用的抑制作用往往与其降低光合色素
含量、损害光合器官如捕光色素蛋白复合体、瓦解
叶绿体片层结构、抑制 CO2固定酶活性等过程密切
相关（Ghoshroy et al.，1990；Larsson et al.，1998；
Mobin et al.，2007）。
2.2.4 镉暴露对斜生栅藻诱导型防御群体形成的
影响
实验镉浓度范围内，对照组中斜生栅藻在实验
期间每群体细胞数稳定在 1~1.35 范围内（图 5）。
添加大型溞滤液显著促进了栅藻每群体细胞数的
增加（F=112.529，P<0.001），培养 3 d 后无镉环境
中处理组栅藻每群体细胞数可达到（3.28±0.11）。
镉浓度对栅藻每群体细胞数具有显著性影响
（F=10.746，P<0.001），且具有明显的浓度效应，当
镉浓度升高至 0.32 mg·L-1，处理组第 3 天每群体细
胞数逐渐降低至（1.70±0.11），其下降趋势符合双
曲线衰减模型变化规律。培养 4、5、6 d 后处理组
中栅藻每群体细胞数随镉浓度的变化趋势与第 3 天
相似。
细胞群体比例的变化也反映了镉对栅藻诱导
型防御群体形成的抑制作用（图 6）。对照组中，在
0~0.32 mg·L-1镉浓度下（图 6A~E），栅藻群体均以
单细胞形态为主。添加大型溞滤液后（图 6a~e），
在无镉暴露下（图 6a），栅藻种群中单细胞比例急
剧下降，而四细胞群体和八细胞群体分别在第 2 天
和第 3 天快速增多，其群体比例分别达到 42.7%和
46.4%；实验第 4 天至第 6 天，八细胞群体比例仍
保持在 25.3%~38.5%范围内。这与前人报道的栅藻
可通过牧食者释放的信息素“感知”到捕食风险，
从而形成多细胞群体来抵御牧食的结论相一致
（Lampert et al.，1994；Lürling，2001；Lürling，2003）。
这种反牧食防御群体可帮助栅藻减少小型浮游动物
牧食造成的摄食损耗，从而有利于其生物量的保持。
在镉暴露环境下，即使是低镉浓度（≤0.08
mg·L-1），栅藻四细胞与八细胞群体比例均显著下降
（图 6b~c），进而导致每群体细胞数的降低；随着镉
浓度升高，如 0.32 mg·L-1镉暴露下即使添加大型溞
滤液（图 6e），栅藻种群仍以单细胞为主，其多细
胞群体比例远远低于无镉时多细胞群体比例。综合
以上结果表明，镉暴露对栅藻诱导型反牧食防御群
体形成具有较强的抑制作用。目前认为栅藻防御型

n=3
图 4 不同镉浓度暴露下培养 3、5、7、9 d 后对照组与处理组中斜生栅藻的最大光化学效率（Fv/Fm）
Fig. 4 The maximum quantum yield (Fv/Fm) of S. obliquus populations grown for 3, 5, 7, and 9 days in the absence (control) or presence (treatment) of
Daphnia filtrate at different concentrations of cadmium
黄园等：镉对斜生栅藻诱导型反牧食防御群体形成的抑制作用 1207
群体的形成是由于母细胞完成了正常的有丝分裂，
但子细胞无法释放出来从而粘连在一起，因此，微
藻细胞正常生长繁殖是诱导型防御群体形成的必
要条件（Lampert et al.，1994）。但高浓度镉（≥0.10
mg·L-1）暴露显著抑制了栅藻生长（图 2）；另外，
高镉浓度下藻细胞光合效率也显著下降（图 3 和图
4 ），从而减少了用于群体形成的能量供应
（Peña-Castro et al.，2004b）；以上因素均会导致高
镉浓度下栅藻诱导型防御群体形成受到抑制。
当镉浓度低于 0.08 mg·L-1时，栅藻生长率和光
合作用均未受显著抑制，但其防御型四细胞、八细
胞群体比例及每群体细胞数却明显降低（图 5 和图
6）。研究表明藻细胞内液泡系统对栅藻细胞粘连进
而形成群体有一定作用（Pickett-Heaps et al.，
1975），但是 Tukaj et al.（2007）发现镉暴露会破
坏栅藻的液泡系统结构。另外，栅藻细胞对镉离子
的吸附作用也可能是抑制其群体形成的原因
（Töpperwien et al.，2007；Monteiro et al.，2009；
Chen et al.，2012）。根据已有研究，微生物在受到
铜、镉等金属离子毒性影响时，其细胞表面多糖会
与金属离子相结合，作为一种保护细胞的机制
（Scott et al.，1988；Crini，2005）。但是，细胞多
糖也是促进藻类群体形成的重要因素（Van Rijssel
et al.，2000；Thornton，2002；Yang et al.，2007；
Yang et al.，2008）。因此，用于促进防御型群体形
成的多糖可能用于抵抗金属离子毒性，从而稍弱了
其对群体形成的促进作用。
水域生态系统中，诱导型防御群体的形成可有
效降低浮游藻类的捕食风险，如栅藻的八细胞群体
不易被小型枝角类牧食（Lürling et al.，1997）。本
实验研究结果表明在镉污染水体中，栅藻的诱导型
反牧食防御群体形成将被抑制，微藻群体将趋向于
单细胞组成，这与 Whitton et al.（1980）发现的在
重金属污染水域中栅藻多以单细胞形态为主的结
论相一致。金属污染水域中，随着藻类诱导型防御
群体形成能力的减弱，藻细胞将更易被小型浮游动
物所牧食，从而增强食物链中小型浮游动物介导的
物质和能量流动。另外，对可诱导型藻类而言，反
牧食防御群体形成后，栅藻群体的沉降速率加大，
使得种群远离光合层而易下降至低光低温的深水
区（Lürling et al.，2001；Verschoor et al.，2009）。
镉污染抑制栅藻群体形成后，藻细胞平均比表面积
将增大，更容易维持在表层水域进行快速生长，进
而在一定程度上补偿由镉毒性和浮游动物牧食导

（n=3），曲线代表非线性回归（三参数双曲线衰减模型）
(n=3), Lines represent non-linear regression (three-parameter hyperbolic decay curve)
图 5 培养 3、4、5、6 d 后对照组与处理组中斜生栅藻每群体细胞数随镉浓度的变化
Fig. 5 Cells per particle of S. obliquus populations on day 3, 4, 5, and 6 in the absence (control) or presence (treatment) of Daphnia filtrate
at different concentrations of cadmium
Day 6
0.0 0.1 0.2 0.3 0.4
C
el
ls
p
er
p
ar
tic
le
0.8
1.0
1.2
1.4
1.6
1.8
2.0
Day 3
0.0 0.1 0.2 0.3 0.4
0.6
1.2
1.8
2.4
3.0
3.6
4.2
4.8
Treatment
Control
Day 4
ρ (Initial Cd2+)/(mg L-1)
0.0 0.1 0.2 0.3 0.4
C
el
ls
p
er
p
ar
tic
le
0.8
1.2
1.6
2.0
2.4
2.8
Day 5
ρ (Initial Cd2+)/(mg L-1)
0.0 0.1 0.2 0.3 0.4
0.8
1.2
1.6
2.0
2.4
2.8
..
1208 生态环境学报 第 25卷第 7期（2016年7月）
致的生物量损失。
3 结论
镉污染对斜生栅藻细胞生长、光合效率、诱导
型反牧食防御群体形成均会产生影响，低镉浓度虽
不会显著降低栅藻细胞生长和光合作用，但会明显
抑制其诱导型反牧食防御群体的形成；随镉浓度升
高，藻类生长被抑制，其反牧食形态防御将进一步
被削弱。以上结果说明镉暴露对栅藻的诱导型反牧

A 和 a、B 和 b、C 和 c、D 和 d、E 和 e 分别表示镉浓度为 0.00，0.05，0.08，0.10，0.32 mg·L-1
The concentrations of Cd2+ were 0.00, 0.05, 0.08, 0.10 and 0.32 mg·L-1 in panels (A and a), (B and b), (C and c), (D and d), and (E and e) respectively
图 6 不同镉浓度暴露下对照组（A~E）和处理组（a~e）中斜生栅藻单细胞、二细胞、四细胞、八细胞以及其他不规则细胞数的群体比例
Fig. 6 Proportions of S. obliquus cells that were unicellular or two-, four-, eight-celled colonies and others in the absence (control, A~E) or presence
(treatment, a~e) of Daphnia filtrate at different concentrations of cadmium
t/d t/d
Unicell 2-celled 4-celled 8-celled others
黄园等：镉对斜生栅藻诱导型反牧食防御群体形成的抑制作用 1209
食形态防御具有较强的抑制作用，这将导致镉污染
水域中的栅藻更易被小型浮游动物捕食，进而影响
食物链的物质和能量流动。

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Inhibitory Effect of Cadmium on the Inducible Anti-grazer Colony
Formation in Scenedesmus obliquus

HUANG Yuan, NAN Haihong, ZHANG Xingxing, TANG Hengxing
School of Biological Sciences, Nanjing Normal University, Nanjing 210023, China

Abstract: Cadmium contamination in aquatic ecosystems has raised concerns due to its high cytotoxicity to organisms. The
inducible anti-grazer defenses in phytoplankton are known to stabilize the population dynamics and the community structures in
aquatic environment. However, how the inducible defenses of phytoplankton respond to Cd contamination remains unclear. In the
present study, we inoculated the alga Scenedesmus obliquus into media with or without Daphnia filtrate, and cultured them at
different concentrations of Cd2+ (0~0.32 mg·L-1). The results showed that addition of Daphnia filtrate had no significant effect on the
algal growth rate, the maximum quantum yield (Fv/Fm) and the efficiency of photosystem II (φPSII). In the presence of Daphnia
filtrate, Cd2+-free populations of S. obliquus were comprised of 42.7% four-celled colonies on day 2 and 46.4% eight-celled colonies
on day 3, with the maximum number of cells per particle of (3.3±0.20). At Cd2+ concentrations of 0.10~0.32 mg·L-1, the algal growth
and photosynthesis were decreased with the result of reduced proportions of colonial populations. Exposure to ≤0.08 mg·L-1 Cd2+ had
no significant effect on algal growth and photosynthesis; however, the ability of S. obliquus to form large colonies in response to
Daphnia filtrate was impaired. These results suggested the high sensitivity of grazer-induced morphological defense of
phytoplankton to Cd2+ toxicity. Cd contamination may result in inducible defended algae being easily grazed by small herbivorous
zooplankton, potentially changing the energy flow along food chain in Cd-contaminated waters.
Key words: Cadmium; Scenedesmus obliquus; anti-grazer defense; colony formation; Daphnia magna