全 文 ：研究论文 ·lim ARTICLE
海洋科学/2009年/第 33卷/第 5 期
不同 N 、P浓度条件下龙须菜对镉胁迫的生理响应
张　皓 , 黄鹤忠 , 何华敏 , 陈金凤 , 丁飞飞
(苏州大学 生命科学院 ,苏州大学 水产研究所 ,江苏 苏州 215123)
摘要:通过室内生态学对比实验 , 研究了龙须菜(Gracilaria lemanei f ormis)在不同 N 、P 营养盐浓度条件下对
重金属 Cd2+胁迫的生理响应。结果表明 , 环境中加入适当浓度的 N 、P 营养盐(N 280μmo l/ L、P 56 μmol/ L)
有利于提高龙须菜光合色素的含量和生长率 ,同时藻体内超氧化物歧化酶(SOD)和过氧化物酶(POD)酶活
性增高 ,丙二醛(MDA)含量降低 , 从而增强了龙须菜对重金属 Cd2+胁迫的耐受性;而 N 、P 饥饿(N、P 均为 0
μmo l/ L)或 N 、P营养盐浓度过量(N 、P 分别为 216 μmol/ L 、1 620 μmo l/ L)状态下 ,龙须菜抗氧化能力下降 、
脂质过氧化和膜系统受伤害程度加剧 ,光合色素合成和生长率受到抑制 , 不利于龙须菜对重金属 Cd2+胁迫
的生理适应。
关键词:龙须菜(Gracilaria lemanei f ormis);Cd2+;N 、P;生理响应
中图分类号:Q493　　　　　文献标识码:A　　　　文章编号:1000-3096(2009)05-0074-06
　　近年来 ,随着沿海经济建设的不断发展 ,近海水
域富营养化和重金属污染的程度愈加严重[ 1 , 2] 。对
此 ,已有许多学者开展了利用龙须菜(Graci laria
lemanei formis)等大型海藻对富营养化海域进行生
物修复的研究[ 3 , 4] ,而有关龙须菜等大型海藻对于海
域富营养化和重金属复合污染的生物修复和生物监
测的报道十分鲜见。由于营养盐和重金属对水体的
污染几乎是同步进行的 ,这些污染物之间或多或少
地存在一定的协同或拮抗作用 ,无法根据它们各自
独立的作用过程来预测其共同导致的环境影响。因
而 ,研究它们对海洋生态环境的复合作用显得十分
必要 。
大型海藻龙须菜是江蓠属中的一个重要栽培
种 ,它在现代食品工业 、化妆品业 、生物工程研究和
生态修复等方面具有广泛的应用前景 ,已成为继裙
带菜 、海带和紫菜之后的第四大类人工栽培海藻[ 4] 。
营养盐和重金属是与藻类生理活动密切相关的海洋
化学物质 ,本研究以龙须菜为实验材料 ,在实验室条
件下研究不同无机 N 、P 条件下 ,龙须菜对镉污染的
生理生化响应。从而为龙须菜修复海洋 N 、P 和重
金属污染的可行性提供理论依据。
1　材料与方法
1.1　材料来源及预培养
试验用龙须菜采自福建沿海 ,鲜活藻体空运带
回实验室后除去表面附着杂藻 ,并用过滤海水冲洗
干净 ,然后移植到盛有 15 L 水体的水族箱(容积为
20 L)中自然光照下进行预培养 ,加入 f/2配方的微
量元素培养液 ,并保持 N 、P 饥饿(不加 N 、P),水体
盐度为 28 ,pH 值为 8.0 ,水温为 23℃±0.5℃,光照
周期为 12L ∶12D ,光强为 4 000 lx 。期间每隔 2 d
添加除 N 、P 以外的营养盐 1 次 ,每天不定时搅水或
充气 4 ～ 6次以保持藻体健康。
1.2　实验设计与分组
根据预先进行的 N 、P 和 Cd2+单因子试验结果 ,
将 3 种因素均设定为零 、中 、高 3 个水平 , N 按
NH
+
4 -N∶NO -3 -N=1∶3 , P 以 PO 3-4 -P 形式添加 ,
均为每 2 d 加富一次 ,以保持浓度 。按表 1 所示
进行组合并分组 ,每组设 3 个平行 。在每个 500
mL 水体的三角瓶内分别装入健康藻体 3 g , 并按
照实验设计的浓度梯度分别加入培养液和 CdCl2 。
实验结果采用 F 值方差分析法进行显著性差异分
析。取α=0.05 ,此时 F>19时 ,有显著性差异;F≤19
时 ,无显著性差异 。
1.3　测定指标及其方法
1.3.1　藻体生长的测定
在培养 6 d后分别测定各组藻体的质量 ,计算藻
体的瞬时增质量率 。藻体的日增质量率(%)=
[(W t/W0)1/ t -1] ×100。W t为 t 时间的鲜质量 ,W 0
为开始时的鲜质量 , t为实验天数 。
收稿日期:2008-01-20;修回日期:2008-03-03
基金项目:江苏省社会发展资助项目(BS2002016)
作者简介:张皓(1983-),男 ,江苏镇江人 ,硕士研究生, 主要从事水生
生物和环境保护学研究;黄鹤忠, 通信作者 ,副教授 , 硕士生导师 ,电
话:0512-62276802 , E-mail:suda-shui@163.com
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表 1　Cd2+胁迫条件下 N、P 浓度对龙须菜生理影响的实验
分组
Tab.1　The experiment grouping of different concentrations of
nitrogen, phosphorus on physiological effect of G.
lemaneiformis exposed to Cd2+stress
组号 N(μmol/ L)
P
(μmol/ L)
Cd
(mg/ L)
1 0 0 0
2 0 0 3
3 0 56 3
4 0 216 3
5 280 0 3
6 1 620 0 3
1.3.2　叶绿素及类胡萝卜素的测定
采用分光光度法[ 5] 测定叶绿素及类胡萝卜素。
先称取洗净擦干的藻体 0.25 g ,剪碎后放入研钵中 ,
加入少量石英砂和碳酸钙粉末及 2 ～ 3 mL 的 80%
丙酮 ,冰浴研磨至匀浆 ,暗处静置 10 min ,然后将提
取液过滤到 25 mL 的棕色容量瓶中定容 。将色素提
取液摇匀后加入至 1 cm 的比色杯中 ,以 80%的丙酮
作为空白对照 ,测定出 663 、646和 470 nm 下的吸光
度。按下式计算出各组的叶绿素 a 、叶绿素 b 和类胡
萝卜素的含量:W a =12.21A663 -2.81A646 ;W b =
20.13A646 -5.03A663 ;W r =(1 000A470 -3.27Wa -
104W b)/229 ,式中W a 、W b和W r 分别表示叶绿素 a、
b和类胡萝卜素质量比 ,单位为 mg/g 。
1.3.3　藻胆蛋白测定
采用反复冻融法[ 6] 测定龙须菜的藻胆蛋白含
量。公式为:W e =115.8A498 -40.0A614 -10.5A651 ;
W c =151.1A614 -99.1A6 51 ,式中W e 、W c分别表示藻
红蛋白和藻蓝蛋白的质量比 ,单位为 mg/g 。
1.3.4　丙二醛(MDA)含量的测定
MDA 含量(M)采用硫代巴比妥酸(TBA)比色
法[ 5] 。计算公式为:M =6.45 ×(A532 -A600)-
0.56A450 ,单位为μmol/g 。
1.3.5　超氧化物歧化酶(SOD)活性测定
按照汤章城的方法[ 5] 。SOD活性 =酶单位/样
品量=反应被抑制%÷ 50%×3 mL 反应混合液中
加入的样品量 ,单位为 U/mg 。
1.3.6　过氧化物酶(POD)活性的测定
采用 Maehly 的愈创木酚法[ 7] 测定 POD活性 。
以每分钟每克鲜重 A470变化0.01为1个过氧化物酶
活力单位。
2　结果与讨论
2.1　镉胁迫环境下 ,N 、P浓度对龙须菜生长
的影响
图 1显示了龙须菜在 Cd2+胁迫条件下 ,不同磷
盐浓度和氮盐浓度对其增重率的影响。由图 1 看
出 ,随着 N 、P 浓度的升高 ,龙须菜的瞬时增重率均
呈现出先上升后下降的变化趋势 。方差分析显示 ,N
浓度为 280μmol/ L 和 P 浓度为 56μmol/L 时 ,龙须
菜增重率分别显著高于相应其他各组的增重率(P <
0.05);而 N 浓度为 1 620 μmo l/L 和 P 浓度为
216μmol/ L时 ,龙须菜增重率则分别显著低于相应
其他各组的增重率(P <0.05)。由此说明 ,在 Cd2+
胁迫环境下 ,适当的 N 、P 浓度有利于龙须菜的生
长 ,而当 N 、P 浓度超过一定范围时 ,由于会遭受重
金属和水体富营养化的双重胁迫 ,从而抑制其生长 。
图 1　Cd2+胁迫条件下不同磷盐或氮盐浓度对龙须菜增重率的影响
Fig.1　Effects of different concentrations of phosphorus o r nitrogen on grow th rate of G.lemanei formis expo sed to Cd2+ stress
2.2　镉胁迫环境下 , N 、P 浓度对龙须菜各光
合色素的影响
试验 6 d后 ,测定各组龙须菜各光合色素含量 ,
结果见表 2。由表中数据的差异性分析结果显示 ,藻
红蛋白的含量在各组间无显著性差异 ,其他色素的
含量在各组间均有不同程度上的差异 ,具体表现为:
1(0 ,0 , 0)组(空白组)除了类胡萝卜素含量处于最低
水平外 ,其余各光合色素的含量均位于各组最高水
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平。从而表明 ,龙须菜在镉胁迫环境下 ,不管是否添
加 N或 P营养盐 ,均对光合色素的合成产生不利影
响。3(0 , 56 ,5)组的叶绿素 a含量与 1(0 , 0 , 0)组相
当 ,并显著高于其他各组(P <0.05),同时该组的叶
绿素 b 和藻蓝蛋白含量在各试验组中处于次高水
平;而该组的类胡萝卜素含量却显著高于其他各组
(P<0.05)。由此看来 ,适中浓度的磷盐(56 μmol/L)
可防止重金属镉对龙须菜叶绿素 a 的侵害 ,且对叶
绿素 b和藻蓝蛋白有一定的保护作用 。同时说明 ,
龙须菜在适宜的磷盐环境下 ,可通过加强合成类胡
萝卜素的补偿机制 ,提高龙须菜对镉胁迫的抗氧化能
力。5(280 , 0 ,5)组的藻蓝蛋白含量与 1(0 , 0 ,0)组相
当 ,并显著高于其他各组(P<0.05),同时该组的叶绿
素 a、叶绿素 b和类胡萝卜素含量在各试验组中处于
次高水平。因而暗示 ,适中浓度的氮盐(280 μmol/L)
可防止重金属镉对龙须菜藻蓝蛋白的侵害 ,同时
对其他色素也有一定的保护作用 。而 2(0 , 0 , 5)
组 、4(0 , 216 , 5)组和 6(1 620 , 0 , 5)组的各色素含
量却显著低于其他各组(P <0.05)。由此可见 ,
在镉胁迫环境下 ,缺乏 N 、P 或 N 、P 浓度过高均对
龙须菜各光合色素和类胡萝卜素的合成产生负面
影响 。
表 2　镉胁迫环境下不同 N、P 浓度对龙须菜各光合色素含量的影响
Tab.2　Effects of different concentrations of nitrogen , phosphorus on photosynthetic pigments contents of G.lemaneiformis ex-
posed to Cd2+ stress
组号(N , P , Cd) 叶绿素 a 叶绿素 b 类胡萝卜素 藻红蛋白 藻蓝蛋白
1(0 , 0 , 0) 0.276±0.015a 0.247±0.013a 4.321 0.386d 1.547 0.066a 0.779 0.044a
2(0 , 0 , 5) 0.158±0.012c 0.034±0.005c 8.703±0.337c 1.429±0.052a 0.636±0.041b
3(0 , 56 , 5) 0.258±0.018a 0.126±0.009b 17.428±0.573a 1.471±0.054a 0.683±0.038b
4(0 , 216 , 5) 0.133±0.011c 0.017±0.004c 9.051±0.352c 1.464±0.061a 0.651±0.045b
5(280 , 0 , 5) 0.200±0.022b 0.106±0.014b 11.852±0.475b 1.542±0.047a 0.736±0.037a
6(1 620 , 0 , 5) 0.103±0.010c 0.020±0.003c 5.551±0.384d 1.529±0.046a 0.653±0.053b
注:除类胡萝卜素质量比单位为μg/ g 外 ,其余的质量比单位均为m g/ g;n=3;同一列数据的不同上标字母表示有显著性差异(P<0.05)
　　叶绿素是光合作用的主要色素 ,叶绿素含量的
减少是衡量植物衰老的重要指标[ 8] 。藻胆蛋白是红
藻 、蓝藻 、隐藻和部分甲藻特有的捕光色素蛋白 ,它
包括藻红蛋白(PE)、藻蓝蛋白(PC)和别藻蓝蛋白
(APC)3大类 。在藻胆体中 ,光能依次经 PE 和 PC
传递后 ,最后经 APC传递给光合作用中心色素叶绿
素 a ,以实现光合作用[ 9 , 10] 。本实验龙须菜在胁迫下
的各组叶绿素 a 、b以及藻红蛋白和藻蓝蛋白的含量
均不同程度地减少 ,这可能是由于被龙须菜吸收后 ,
与藻体组织蛋白质的-SH 基结合 , 或取代其中的
Fe2+ 、Zn2+等 ,直接破坏叶绿体和藻胆蛋白的结构 ,
或使叶绿体酶活性(如原叶绿素脂还原酶 、氨基乙酰
丙酸合成酶和胆色素原脱氨酶)发生变化 ,进而影响
叶绿体的合成及植物的光合作用[ 11] 。而当环境中维
持适宜浓度的 N 或 P 营养盐后 ,由于体内 N 、P 合成
代谢好于 N 、P饥饿或 N 、P 过量下的状态 ,因而其光
合色素的总体含量与无 Cd2+ 、N 、P 的含量水平相
当。类胡萝卜素是水生植物中最广泛分布的光合色
素 ,同时也是清除自由基侵害的低分子抗氧化剂[ 12] 。
本试验结果显示 ,除高氮组外的其他 Cd2+胁迫组类
胡萝卜素水平均显著高于无 Cd2+组 ,暗示了一定程
度的 Cd2+胁迫可诱发龙须菜类胡萝卜素的合成 ,而
且适宜量的磷盐环境最有利有于其含量的提高 ,而
适宜量的氮盐环境次之 ,但其详细机制还有待作进
一步深入研究。
2.3 　镉胁迫环境下 , N 、P 浓度对龙须菜
SOD 、POD 活性的影响
图 2 和图 3 显示了试验 6 d 后 , 在浓度为
5 mg/LCd2+的胁迫环境下 ,不同 N 、P 浓度对龙须
菜 SOD 、POD活性影响的结果 。由图 2 和图 3 可
以看出 , SOD和 POD活性的变化规律基本一致 ,
随 N 、P 浓度的增加均呈现出先大幅上升后小幅
下降的趋势 。经显著性方差分析表明 , N 、P 营养
盐浓度为 280 μmol/ L 和 56 μmo l/L 时的 SOD和
POD活性最高 ,并分别显著高于 N 、P 营养盐浓度
分别为 216 μmol/L 、0 μmol/L 和 1 620 μmol/L 、
0 μmol/L时的水平(P <0.05);而 N 、P 营养盐浓度为
1 620μmol/ L 、216 μmol/L 时的 SOD和 POD活性均
分别高于 N 、P 营养盐浓度分别为 0μmol/ L时的水平
(P<0.05)。
导致上述结果的可能原因是 , 由于龙须菜遭
受 Cd2+胁迫 , 藻细胞内可能产生较多氧自由基 ,
导致 SOD和 POD 酶活性增加的应急反应 ,以抵
御和适应逆境 。SOD酶是生物体内重要的保护酶
之一[ 13] ,可有效清除生物体内的氧自由基 。它可
将 O ·2 歧化为 H 2O 2 与 O 2 ,控制膜脂过氧化 ,减少
膜系统的伤害 ,被认为是抵御活性氧伤害的“第一
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道防线” 。作为一种诱导酶 , 在逆境条件下 ,植物
体内 O ·2 含量一定程度的增加能诱导酶活性的上
升 ,保持植物体清除自由基的正常功能 ,从而使植
物细胞免受毒害[ 14] 。而 POD 是植物体内常见的
氧化还原酶 , 可催化形成 H 2O[ 15] ,从而有效防止
H 2O 2 在植物体内的积累 。SOD 和 POD 协同作
用 ,可排除这些氧化产物对植物细胞膜结构的潜
在伤害 。本试验中 ,在环境中的 N 、P 营养盐缺乏
时 ,藻体 SOD 和 POD 酶活性只能在开始时维持
比较高的水平 ,随着时间的推移 ,藻体内合成蛋白
质的营养盐已耗尽 ,阻碍了抗氧化酶的合成 ,从而
导致 SOD和 POD 酶的活性下降;而适当浓度的
N 、P 营养盐环境 ,有利于龙须菜在体内的营养盐
代谢 ,可加快 SOD和 POD酶的合成 ,从而使 SOD
和 POD酶活性维持在较高水平;但当环境中 N 、P
盐浓度过高后 , 藻体的营养盐代谢会产生混
乱[ 16 , 1 7] ,使 SOD和 POD酶的合成受到较大影响 ,
从而使 SOD和 POD酶的活性处于较低水平 。
图 2　Cd2+胁迫条件下不同磷盐或氮盐浓度对龙须菜 SOD活性的影响
Fig.2　Effects o f different concentra tions of pho spho rus o r nitr ogen on SOD activity o f G.lemanei f ormis expo sed to Cd2+
stress
图 3　Cd2+胁迫条件下不同磷盐或氮盐浓度对龙须菜 POD活性的影响
Fig.3　Effects o f different concentra tions o f pho sphorus or nitrog en on POD activity o f G.lemanei f ormis expo sed to Cd2+
stress
2.4　4 镉胁迫环境下 , N 、P 浓度对龙须菜
MDA 含量的影响
在浓度为 5 mg/L Cd2+的胁迫环境下 ,不同 N 、
P 浓度对龙须菜 MDA 含量影响的试验结果见图 4。
由图看出 ,随 N 、P 浓度的增加 MDA 含量水平均呈
现出先小幅下降后大幅上升的趋势。经显著性方差
分析表明 , N 、P 营养盐浓度为 280 μmol/L 和
56 μmol/ L时的 MDA 含量最低 ,并分别显著低于
N 、P 营养盐浓度分别为 216 μmol/ L 和 0 μmol/ L 、
1 620 μmol/ L和 0μmol/ L 时的水平(P <0.05);而
N 、P 营养盐浓度为 1 620 μmo l/L 、216μmol/ L 时的
MDA 含量均分别高于 N 、P 营养盐浓度分别为
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0μmol/ L时的水平(P<0.05)。
植物在逆境条件下会发生膜脂过氧化作用 ,导
致膜结构和功能破坏 ,膜透性增加[ 18] ,而 MDA 是膜
脂过氧化产物之一 ,其含量大小反映了脂质过氧化
和膜系统伤害程度[ 19] 。本试验中 ,龙须菜在 Cd2+胁
迫下 ,由于藻体内的自由基累积量增加 ,直接导致了
膜脂过氧化 ,从而使膜脂过氧化产物 MDA 含量也
随之增加。随着适当浓度 N 、P 营养盐的加入 ,藻体
内清除导致膜脂过氧化的 O -2 自由基和 H 2O 2 的主
要酶类 SOD和 POD活性增高(图2 ,图3),因此抑制
了脂质过氧化和膜系统伤害程度 ,从而降低了 MDA
的含量;而当加入的 N 、P 营养盐浓度过量后 , SOD
和 POD活性处于较低水平(图 2 ,图 3),自由基聚
集 ,膜系统遭受破坏 ,此时 MDA 含量也再次升高。
图 4　Cd2+胁迫条件下不同磷盐浓度对龙须菜 MDA 含量的影响
Fig.4　Effects of diffe rent concent rations of pho sphorus or nitr ogen on MDA content o f G.lemanei f ormis expo sed to Cd2+
stre ss
　　
3　小结
综合上述试验结果和分析 ,可以得出如下结论:
加入适当浓度的 N或 P营养盐(磷盐 56μmol/L 或氮
盐280 μmol/ L)都有利于提高龙须菜光合色素的含量
和生长率 ,同时藻体内清除导致膜脂过氧化的 O-2 自
由基和 H2O 2的 SOD和 POD酶活性增高 ,MDA 含量
降低 ,增强了龙须菜对重金属Cd2+胁迫的耐受性。而
N 、P 饥饿或 N 、P营养盐浓度过量状态下均不利于龙
须菜对重金属Cd2+胁迫的生理响应 ,从而使龙须菜抗
氧化能力下降 、脂质过氧化和膜系统伤害程度加剧 ,以
及光合色素合成和生长率受到抑制。
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Physiological response of Gracilaria lemanei f ormi to stress of
heavy metals Cd2+under the conditions of different nitrogen and
phosphorus
ZHANG Hao , HUANG He-zhong , HE Hua-min , CHEN Jin-feng , DING Fei-fei
(Insti tute of Life Science , Suzhou Universi ty , Fishe ries Research Insti tute o f Suzhou U niversi ty , Suzhou
215123 , China)
Received:Jan., 20 , 2008
Key words:Gracilaria lemanei f ormis;Cd2+;nitrog en;pho sphorus;phy siolo gical re sponse
Abstract:The phy siolo gical response of Graci laria lemanei formi exposed to st ress o f heavy metals Cd2+
was studied under the condit ions of di fferent ni trog en and phosphorus and through the indoor eco logical ex-
periment.It w as found that adding an appropriate concentrat ion phosphate salt(56μmo l/L)o r nit rog en sal t
(280 μmol/L)into the environment prof ited to improve the content of pho to synthet ic pigments of G.lema-
nei f orm is and g row th rate o f the alg ae body at the same time , and increase their SOD and POD activi ties ,
decreased their MDA content , thus increasing thei r tolerance tow ards the heavy metal Cd2 + st ress.On the
status of nit rogen o r pho spho rus starv ation (0μmol/ L)or excessive nutrient concentrations of phosphorus
(216 μmo l/L)or nit rogen(1 620 μmo l/L), the G.lemanei f orm is s antio xidant capacity w as declined , the
harm deg rees of lipid perox idation and membrane sy stem w ere increased , as w ell as the synthesis o f photo-
synthetic pigments and the grow th rate we re inhibited.And the phy siolo gical adaptation of G.lemanei f or-
mis to heavy metal Cd2 +stress is disadvantag eeuas.
(本文编辑:梁德海)
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