全 文 ：生物多样性 2007, 15 (6): 626–632 doi: 10.1360/biodiv.070201
Biodiversity Science http: //www.biodiversity-science.net

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收稿日期: 2007-07-27; 接受日期: 2007-11-01
基金项目: 国家自然科学基金 (30571507 & 30670358)和中国科学院植物园与生物分类研究项目(KSCX2-YW-Z-003)
* 通讯作者 Author for correspondence. E-mail: yangdr@xtbg.ac.cn
榕－蜂互惠关系中榕树对未传粉榕小蜂的
惩罚效应
管俊明1,2 彭艳琼1 杨大荣1*
1 (中国科学院西双版纳热带植物园, 昆明 650223)
2 (中国科学院研究生院, 北京 100049)
摘要: 为验证榕树与其传粉榕小蜂这一严格的、一对一的互利共生系统中是否存在寄主惩罚效应, 作者于2007年
在云南省西双版纳热带植物园中对雌雄同株的垂叶榕 (Ficus benjamina)进行了单果放蜂实验。将为垂叶榕传粉的
榕小蜂 (Eupristina koningsbergeri)处理成带粉和不带粉的两组, 每组又分一只和两只两个水平, 分别放进单个隐
头花序果中。结果发现: 没有传粉榕小蜂进入的隐头花序果会很快终止发育并脱落; 而在放了传粉榕小蜂的隐头
花序果里, 除少数几个放一只不带粉的外, 隐头花序果基本都能完成其生活史。但是, 带粉雌蜂繁殖的后代小蜂数
量显著高于没有带粉的雌蜂, 特别是在放两只蜂的处理中。研究结果说明传粉榕小蜂的主动传粉对其繁殖不是必
需的, 但是主动传粉能增加其繁殖成功的几率。这些结果预示着寄主惩罚效应在榕－蜂互惠系统中发挥着作用。
关键词: 垂叶榕, 传粉榕小蜂, 寄主惩罚, 互利共生, 权衡
Host sanctions in fig–fig wasp mutualism
Junming Guan1,2, Yanqiong Peng1, Darong Yang1*
1 Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Kunming 650223
2 Graduate University of the Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049
Abstract: Mutualism is a relationship between individuals of different species that benefits all the partners.
However, this interaction may also be described as mutual exploitation. The “host sanctions effect” predicts
that the hosts punish partners that cheat by receiving benefits without paying for them. Fig trees (Ficus) and
their fig-pollinating wasps (Agaonidae) constitute a mutualistic system with a mainly one-to-one relationship.
In order to test if there exists the “host sanctions effect”, we carried out a study at Xishuangbanna Tropical
Botanical Garden, Yunnan Province on the monoecious fig tree Ficus benjamina, which is actively pollinated
by Eupristina koningsbergeri. We produced two groups of pollinating wasps, either carrying pollen or not,
and introduced one or two foundress wasps from each group into single figs. Figs entered by no wasps
aborted rapidly, but almost all figs entered by wasps completed their development normally, except a few
entered by a single pollen-free wasp. However, pollen-loaded foundresses produced significantly larger
broods than foundresses without pollen. This effect was particularly marked in figs containing two
foundresses. Our results show that active pollination is not essential for the reproduction of the pollinator, but
does improve its reproductive success. This suggests that a sanctions effect is operating.
Key words: Ficus benjamina, fig-pollinating wasp, host sanctions, mutualism, trade-off

互利共生关系是两种或多种生物长期合作、协
同进化的产物, 关系双方都能从对方获得利益, 自
然界中充满了这样的例子(Janzen, 1985)。但是生物
之间为什么会形成这种长期稳定的合作? 许多人
认为寄主胁迫(host coercion)也许能比较好地回答
这个问题。寄主胁迫就是合作一方为另一方提供资
第 6期 管俊明等: 榕－蜂互惠关系中榕树对未传粉榕小蜂的惩罚效应 627
源并通过调节资源的分配来控制双方的合作关系
(Murray, 1985; Herre, 1989; West & Herre, 1994; Yu,
2001; Ferdy et al., 2002; Edwards et al., 2006)。寄主
惩罚(host sanction)是寄主胁迫的直观表现, 即寄主
会对积极友好的合作者给予鼓励, 对欺骗者实施惩
罚(Kiers & van der Heijden, 2006)。Kiers等(2003)曾
通过实验证明在豆类—根瘤菌互利共生系统中, 大
豆会对那些包含非固氮菌的根瘤减少供氧, 从而降
低它们的适合度。此外, 寄主惩罚效应还在丝兰—
丝兰蛾 (Pellmyr & Huth, 1994)和蚂蚁—金合欢
(Edwards et al., 2006)等共生系统中得到验证。
榕树(Ficus spp.)与其传粉榕小蜂是一类具有高
度专一性的互利共生系统(Ramirez, 1970; Wiebes,
1979; Janzen, 1979; Rasplus, 1994; Herre et al., 1996;
马炜梁等, 1997)。榕树依靠传粉榕小蜂给雌花授粉,
形成种子, 实现有性繁殖; 同时传粉榕小蜂将卵产
在雌花子房里(Verkerke, 1989), 刺激雌花形成瘿花
为其孕育后代, 从而获得繁衍的利益, 还有人认为
榕小蜂幼虫以榕树种子(Verkerke, 1989; Anstett et
al., 1997; Herre et al., 1999)或胚乳组织(Grover &
Chopra, 1971)为食, 因此雌花的受粉、受精被认为
有利于改善榕小蜂的营养或者有利于瘿花的形成
(Jousselin et al., 2003)。榕树和榕小蜂的繁殖都必须
依赖于隐头花序果内部的雌花, 那么双方在雌花资
源分配上就会产生冲突, 并且这种冲突在雌雄同株
榕树与其传粉榕小蜂之间显得尤为突出, 榕树如何
权衡(trade-off)雌花资源分配就成为该系统是否能
够长期稳定存在的关键(Bronstein, 1988; Anstett et
al., 1996, 1997; Anstett, 2001)。虽然, 榕树与传粉榕
小蜂之间的利益冲突及其权衡已经有了不少研究
(Anstett et al., 1996; Nefdt & Compton, 1996), 但是
这种权衡是否也会表现出寄主惩罚效应还不是很
清楚。目前, 国内仅在雌雄异株的榕树上开展过类
似研究(谢晓波等, 2007), 本研究选择雌雄同株的垂
叶榕及其传粉榕小蜂, 通过带粉和不带粉的单果控
制放蜂实验试图回答这个问题。
1 样地概况
研究样地西双版纳热带植物园(XTBG)位于云
南省西双版纳傣族自治洲境内。地理位置为
21°41–22°36N, 99°56–101°25E, 海拔560–680 m,
地处东南亚热带北缘, 为热带季风性气候, 全年有
明显的干季(3–5月)、雨季(6–10月)和雾凉季(11月至
次年2月)。年平均气温21.4–22.6 , ℃ 年均降水量
1,556.8 mm, 主要集中在雨季, 相对湿度86% (朱华
和蔡琳, 2005; 白莉芬等, 2006) 。
2 研究方法
2.1 垂叶榕小花形态及传粉榕小蜂繁殖行为的观
察
2006年10月至2007年5月, 在西双版纳热带植
物园内选取5棵垂叶榕, 当有榕树的隐头花序果发
育到雄花期时, 采集一些带回实验室, 解剖后在
OLYMPUS(SZX12-3141)体视镜下观察雄花的着生
方式以及雌花的形态特征, 并区分各种小花的差
异, 每次采集20–30个果, 直到雄花期结束。
当垂叶榕隐头花序果发育到雌花期时, 在树下
直接观察榕小蜂钻进隐头花序果的行为; 同时采集
处于雌花期的隐头花序果30个左右, 带回实验室解
剖, 统计自然情况下垂叶榕隐头花序果内的进蜂
量。采集快要出蜂的隐头花序果(雄花期后期), 带回
实验室解剖, 肉眼观察榕小蜂的各种行为, 特别是
观察榕小蜂如何从瘿花中出来, 以及雄蜂的交配行
为和雌蜂的采粉行为, 每天一次连续观察2 h左右,
每次不少于10个果, 直到雄花期结束。
2.2 带粉/不带粉对比放蜂实验
蜂源的准备: 选一棵处于雄花期的垂叶榕样
树, 摘取即将出蜂的隐头花序果, 带回实验室进行
处理。带粉蜂源的处理是把摘取的隐头花序果放在
绢纱袋中, 不加任何人为处理, 让其自然羽化出蜂;
不带粉蜂源的处理是在雌蜂未离开瘿花之前, 但已
经完成交配(瘿花上可见交配孔), 用镊子将瘿花移
到绢纱袋中, 让雌蜂自然从瘿花内爬出, 不让羽化
出来的雌蜂接触到花粉。
放蜂实验: 选一棵样树进行带粉和不带粉的对
比放蜂实验, 当被选定的样树刚开始结果时, 选
200个左右果用绢纱袋(20 cm×25 cm, 120筛目) 进
行隔离, 防止传粉榕小蜂和非传粉榕小蜂在实验果
上产卵。当实验果进入雌花期时, 进行放蜂。带粉
蜂有两个处理水平: 一只蜂(成功放进了39个隐头
花序果)和两只蜂(成功放进了21个隐头花序果); 同
样不带粉的也有两个处理水平: 一只蜂(成功放进
了39个隐头花序果)和两只蜂(成功放进了21个隐头
花序果); 另外再选67个被隔离的隐头花序果不进
628 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 15卷
行放蜂处理, 作为空白对照, 共计处理了187个果,
5种处理的代号分别为: 带粉一只, 带粉两只, 不带
粉一只, 不带粉两只, 未放蜂。
放蜂于2007年2月完成, 完成后每隔5 d检查一
次所有袋子中有无落果, 若有落果则将其解剖, 同
时观察有无瘿花发育, 并作记录。经44–49 d的生长
发育, 隐头花序果进入雄花期, 在榕小蜂出果之前,
将果采摘并用绢纱袋装起, 每袋装一果, 1–2 d内榕
小蜂会羽化出来, 从果内进入袋中。然后, 将各袋
中榕小蜂进行收集, 置于75%的酒精中保存。最后,
统计榕小蜂数量和隐头花序果内各类型花的数量。
2.3 数据分析
使用Shapiro-Wilk Normality方法对获得的各项
数据进行正态性检验, Levene方法进行两样本及多
样本的方差齐性检验, χ2检验对落果率进行统计比
较, 非参数的Kruskal-Wallis Rank Sum 进行多重均
值比较, Pairwise Wilcox Sumbank 方法进行两两均
值比较, Pearson方法进行相关性分析和线性回归分
析检验, 并使用通用线性模型(GLM)进行因子分
析。这些方法都是通过R 2.5.0(R Development Core
Team, 2007)统计程序包实现的。
3 结果
3.1 榕小蜂繁殖行为及垂叶榕小花形态的观察
当隐头花序果处于雌花期时(直径: 15.12 ± 0.91
mm, n = 30), 苞片口微微张开, 榕小蜂从苞片口钻
进隐头花序果里产卵, 每个果的自然进蜂量在 2–9
只之间(4.27 ± 1.89, n = 30)。榕小蜂在产卵的同时用
前足从前胸腹面(花粉筐)掏取花粉, 散在柱头上,
为榕树传粉。当隐头花序果发育到雄花期时(直径:
17.24 ± 1.51 mm, n = 113), 即将出蜂的隐头花序果
在1–2 d内骤然变大, 果呈亮黄色, 果腔空而壁不发
软。榕小蜂雄蜂先咬开瘿花出来, 然后就开始探寻
有雌蜂的瘿花, 探到后就在其上咬开一个小孔(交
配孔), 并把生殖器从小孔伸进去与雌蜂交配。交配
完后, 雌蜂自己将交配孔咬大, 然后从瘿花中钻出
来, 开始寻找雄花。雄花散生, 高高低低地夹杂在
各种雌花之间。花粉囊不自动裂开, 雌蜂需用触角
柄节上的一个突起结构从中间顶开花粉囊, 并用两
只前足迅速地将花粉装入腹面的花粉筐内。雄花的
这种特征和榕小蜂的采粉、传粉行为表明榕小蜂是
主动地采集花粉来为垂叶榕传粉。
垂叶榕隐头花序中种子和各种小花的形态特
征是: (1)出蜂瘿花: 子房膨大, 顶端有孔, 在该类瘿
花中正常发育的榕小蜂已经离开; (2)未出蜂瘿花: 子
房膨大、颜色混浊、顶端无孔, 解剖开以后有发育
完整的榕小蜂, 该类瘿花中的榕小蜂死于蛹期或成
虫因没有交配不能离开瘿花而死亡; (3)败育瘿花:
子房膨大但比前两者稍小, 子房壁明显较薄, 顶端
无孔, 颜色与种子相近。该类瘿花内的榕小蜂死于
幼虫期; (4)种子: 子房略膨大, 质地硬, 颜色黄亮;
(5)败育花: 子房未膨大; (6)雄花: 单生, 顶生两个
花粉囊。
3.2 不同处理对隐头花序果落果量的影响
5组不同处理中的隐头花序果落果率见表1。在
带粉与不带粉的对比实验中, 进蜂量为两只的都没
有落果, 而仅在不带粉的单只进蜂处理中有少量落
果, 通过对带粉一只与不带粉一只和不带粉一只与
不带粉两只的χ2检验得到: 在进蜂量为一只的两种
处理中, 榕小蜂是否携带花粉显著影响隐头花序果
的落果量(χ2=8.38, df=1, P <0.01; n1=n2=39); 而在不
带粉的处理中, 进蜂量对隐头花序果的落果率影响
不大(χ2=3.56, df=1, P > 0.05; n1=39, n2=21)。对有蜂
和无蜂造成的落果率的χ2检验得到: 无蜂与有蜂落
果率呈显著差异(χ2=161.99, df=1, P <0.001; n1=67,
n2=120), 这表明: 榕小蜂进入榕果传粉或产卵是隐


表1 不同处理下垂叶榕的落果率
Table1 Ratio of aborted figs under different treatments
处理
Treatments
样本量
n
落果量
Number of aborted figs
落果率
Ratio of aborted figs
不放小蜂 No foundress 67 67 100.00%
带粉一只 One foundress with pollen 39 0 0.00%
带粉两只 Two foundresses with pollen 21 0 0.00%
不带粉一只 One foundress without pollen 39 7 17.94%
不带粉两只 Two foundresses without pollen 21 0 0.00%
第 6期 管俊明等: 榕－蜂互惠关系中榕树对未传粉榕小蜂的惩罚效应 629

头花序果不脱落的必要条件。
3.3 不同处理对榕小蜂后代的影响
不同处理中榕小蜂的后代存在很大的差异。通
过GLM进行因子分析我们得到 : 带粉与否 (t=
–1.984, P < 0.05)和进蜂量(t = 7.138, P < 0.001)都是
显著影响后代小蜂数的因素, 并且两者之间还具有
显著的交互作用(t = –2.459, P < 0.05)。四组放蜂处
理的后代小蜂数存在显著差异(χ2=45.375, df = 3, P
< 0.001), 两两比较的统计结果显示: 带粉处理的后
代小蜂数显著多于不带粉处理的后代小蜂数(一只:
P < 0.001; 两只: P < 0.01), 并且进蜂量为两只的后
代小蜂数要显著高于进蜂量一只的后代小蜂数(带
粉: P < 0.001; 不带粉: P < 0.01); 进蜂量对榕小蜂
后代数的影响存在差异, 带粉一只的后代小蜂数和
带粉两只的平均每只蜂的后代小蜂数没有显著差
异(P > 0.05), 而不带粉一只的后代小蜂数显著多于
不带粉两只的平均每只蜂的后代小蜂数(P < 0.05)
(图1)。
3.4 不同处理隐头花序果雌花资源的分割情况
不带粉处理的隐头花序果中都有榕小蜂后代
产生, 而没有种子产生; 带粉处理的隐头花序果里

图1 带粉与不带粉在两个水平下的后代小蜂量(每个箱图
中包含五个参数: 最大值, 3/4分位值, 中位值, 1/4分位值,
最小值)
Fig. 1 The brood of fig-pollinating wasps with pollen and
without pollen under two levels (Every box including five
values: maximum, third quartile, medium, first quartile,
minimum)
都有种子和榕小蜂后代产生(有1个例外, 有种子产
生, 却没有榕小蜂后代, 可能传粉后榕小蜂没有产
下后代或后代中途发育死亡)。
隐头花序果中各类小花的数量如表2所示。正
常瘿花(包括出蜂瘿花和未出蜂瘿花)的数量和该隐
头花序果中的榕小蜂后代数量相对应, 而总瘿花量
(包括正常瘿花量和败育瘿花量)则与小蜂的产卵量
相对应。经多重比较, 四组处理中的隐头花序果中
的雄花数(χ2= 3.2624, df = 3, P > 0.05)、雌花总量(包
括总瘿花、种子和败育花) (χ2=2.6313, df = 3, P >
0.05)以及小花总量(包括雌花和雄花) (χ2= 2.7504,
df =3, P > 0.05)均无显著差异, 由此可以认为, 所处
理的四个组合来自相同的总体, 并且在雌雄小花分
配上没有显著差异。但是, 在不同处理中, 榕树后
代雌花中的成瘿率和榕小蜂存活率却并不相同(表
2)。隐头花序果雌花的成瘿率等于总瘿花数量与总
雌花数量的比值, 进蜂量为两只的成瘿率显著高于
进蜂量为一只的(带粉: P < 0.001; 不带粉: P <
0.001), 而带粉与不带粉处理的隐头花序果的成瘿
率没有显著差异(一只: P > 0.05, 两只: P > 0.05)。榕
小蜂存活率等于榕小蜂成虫数(即正常瘿花数)与总
瘿花数的比值, 带粉处理的榕小蜂存活率显著高于
不带粉处理的(一只: P < 0.001; 两只: P < 0.001),
而进蜂量为两只的小蜂存活率与进蜂量为一只的
没有显著差异(带粉: P > 0.05; 不带粉: P > 0.05)。
4 讨论
当阻止榕小蜂进入隐头花序果时, 所有的隐头
花序果在发育到雌花期后很快就停止发育, 并纷纷
落果。显然, 传粉榕小蜂的进入与否是影响隐头花
序果脱落的主要原因。如果将未携带花粉的传粉榕
小蜂放入隐头花序果, 隐头花序果能正常发育, 传
粉榕小蜂的后代仍能基本上完成生活史, 这说明榕
小蜂能够在未受精的雌花中完整发育, 它的繁殖、
发育并不严格依赖于传粉作用的存在。这与雌雄同
株的F. microcarpa (Jousselin et al., 2003), F.
religiosa (Galil & Eisikowitch, 1971)和雌雄异株的F.
condensa (Jousselin & Kjellberg, 2001)上的不放蜂实
验研究结论一致。可能的解释是榕小蜂将卵产在雌
花的珠被和珠心之间, 也能刺激雌花子房膨大, 促
使榕小蜂在雌花没有受精的情况下, 仍能继续发
630 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 15卷

表2 不同处理中各类小花和种子的数量及雌花的成瘿率和榕小蜂的存活率(Mean ± SD)
Table2 Number of different florets and seeds, ratio of gall in females and survival rate of figwasps under different treatments(Mean
± SD)

带粉一只
One foundress with pollen
(n=39)
带粉两只
Two foundresses with
pollen
(n = 20)
不带粉一只
One foundress without
pollen
(n = 32)
不带粉两只
Two foundresses
without pollen
(n = 21)
正常瘿花 Galls 132.10 ± 43.43a 240 ± 85.11b 101.44 ± 17.60c 165.62 ± 68.84d
败育瘿花 Bladders 53.67 ± 25.30a 91.7 ± 26.05b 101.41 ± 31.15c 161.76 ± 47.56d
败育花 Aborted florets 443.56 ± 102.0a 230.25 ± 77.28b 491.03 ± 145.93c 346.05 ± 121.39d
种子 Seeds 105.5 ± 42.889a 80.46 ± 33.96a 0b 0b
雄花 Male florets 76.51 ± 16.93a 73.45 ± 22.91a 79.66 ± 20.41a 69.29 ± 17.78a
小花总量 Total florets 775.97 ± 143.41a 786.87 ± 104.15a 742.15 ± 114.33a 739 ± 106.47a
雌花成瘿率 Ratio of gall
in females 0.266 ± 0.071
a 0.4996 ± 0.129a 0.307 ± 0.096b 0.491 ± 0.153b
榕小蜂存活率 Survival
rate of figwasps 0.69 ± 0.15
a 0.71 ± 0.076a 0.507 ± 0.0987b 0.497 ± 0.0809b
同一行中相同的字母表示差异不显著, 不同的字母表示差异显著。
Different letters in the same row indicate significant difference at P=0.05 level

育 , 而且隐头花序果不会脱落 (Verkerke, 1986,
1989)。我们的结果表明, 在雌雄同株榕树中, 如果
不带粉小蜂产卵能够产生足够的刺激, 隐头花序果
是不会脱落的, 而刺激不足则会导致部分隐头花序
果脱落。
带粉和不带粉处理的隐头花序果中的后代小
蜂数存在显著差异, 主要表现在两个方面: 一是不
带粉榕小蜂的后代数量显著低于带粉榕小蜂的后
代数量, 这是榕小蜂不传粉遭遇的一种惩罚。这种
效应的实现途径目前有两种假设 : Galil和
Eisikowitch (1971)认为种子的缺乏可能会导致榕树
分配给榕小蜂的资源减少; 而Jousselin等(2001)则
认为榕小蜂在受精的小花上产卵, 可以提高瘿花的
存活率, 存活率提高后榕小蜂总量也会增加。虽然
大部分人都赞同资源限制的假设, 但至今还没有直
接的证据来支持它。二是随着榕小蜂进蜂量增加,
在带粉处理中单只榕小蜂的后代数量没有显著差
异, 而在不带粉处理中单只榕小蜂的后代数量显著
降低, 虽然随着进蜂量的增加, 小蜂间的种内竞争
也会导致平均每个进蜂的后代小蜂数降低(Herre,
1989; Anstett, 2001; 杨大荣等, 2001; 彭艳琼等,
2003), 但是带粉处理的结果说明在远低于自然进
蜂量的处理中, 这种种内竞争表现不显著, 而不带
粉处理的结果说明榕树对不带粉榕小蜂的惩罚, 会
受到榕小蜂进蜂量的影响, 可能会随着进蜂量增加
而变强。
隐头花序果雌花的成瘿率代表了传粉榕小蜂
产卵的雌花在所有雌花中的比率, 本文结果表明榕
小蜂的产卵量不受是否携带花粉的影响, 只决定于
榕小蜂自身的内部因素以及他们之间的种内竞争。
而瘿花的存活率, 代表了榕小蜂的存活率, 由于是
否携带花粉对榕小蜂的产卵量没有影响, 那么影响
存活率的主要因素就是成蜂数量, 主要表现是传粉
榕小蜂是否携带花粉传粉对存活率造成的显著差
异, 即表现为榕树寄主对不传粉小蜂的惩罚。
榕树和传粉榕小蜂互惠系统是一类非常复杂
的互利共生系统, 榕树具有雌雄同株和功能性雌雄
异株两种繁殖类型, 并且榕树和榕小蜂的传粉模式
还有被动传粉和主动传粉之分 (Kjellberg et al.,
2001; Weiblen, 2002)。谢晓波等(2007)在雌雄异株榕
树上的研究结果与我们的就不一致。因此寄主惩罚
效应在不同繁殖类型和不同的传粉模式中可能有
不同的表现, 进一步增加研究材料, 加强种间的比
较, 才可能全面了解寄主惩罚效应在榕－蜂互惠系
统中的作用。
致谢: 英国榕小蜂专家Stephen Compton帮助修改
英文摘要; 中国科学院西双版纳热带植物园的徐
磊、李宗波、张凤萍、杨培、宋波、张进媛以及巴
西榕树榕小蜂专家Rodrigo Pereira和北京师范大学
的侯艳对本实验和文章修改给予很大帮助, 在此表
示感谢。
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(责任编委: 黄双全 责任编辑: 闫文杰)