全 文 ：松材线虫与伴生微生物的生态关系*
田雪亮1,2 摇 茆振川2 摇 陈国华2 摇 谢丙炎2**
( 1 河南科技学院资源环境学院, 河南新乡 453003; 2 中国农业科学院蔬菜花卉研究所, 北京 100081)
摘摇 要摇 松材线虫是重要的外来有害生物,造成松树大量死亡,带来严重的经济损失和生态
破坏.松材线虫与伴生微生物存在密切的生态关系.本文综述了松材线虫伴生微生物的种类
及其在松材线虫繁殖和致病过程中的重要生态作用,从微生态系统角度对松材线虫病进行探
讨.伴生真菌能为松材线虫提供食物,维持松材线虫次生侵染循环,提高分散型第三龄幼虫在
种群中的比例,利于松材线虫侵染扩散;伴生细菌能够提高松材线虫致病性,促进其繁殖,并
有助于松材线虫降解松萜类物质,从而提高松材线虫的适应性.
关键词摇 松材线虫摇 伴生真菌摇 伴生细菌摇 生态互作
文章编号摇 1001-9332(2011)03-0810-06摇 中图分类号摇 S432. 4摇 文献标识码摇 A
Ecological relationships between Bursaphelenchus xylophilus and its companion microorgan鄄
isms. TIAN Xue鄄liang1,2, MAO Zhen鄄chuan2, CHEN Guo鄄hua2, XIE Bing鄄yan2 ( 1Department of
Resource and Environment, College of Henan Institute of Science and Technology, Xinxiang 453003,
Henan, China;2 Institute of Vegetables and Flowers, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Bei鄄
jing 100081, China) . 鄄Chin. J. Appl. Ecol. ,2011,22(3): 810-815.
Abstract: Pine wood nematode Bursaphelenchus xylophilus is a notorious invasive species from
North America, which can kill a large amount of pine trees and causes economic losses and ecosys鄄
tem destruction. There is a close relationship and ecological interaction between B. xylophilus and
its companion microorganisms. This paper listed the species of companion microorganisms, reviewed
their important ecological roles in the propagation and pathogenicity of the nematode, and discussed
the pine wilt disease from the viewpoint of microecosystem. The companion fungi can supply food for
B. xylophilus, hold the cycle of second infection of the nematode, increase the proportions of dauer
juveniles, and benefit the infection and distribution of B. xylophilus. The companion bacteria can
enhance the pathogenicity of B. xylophilus, promote the propagation of the nematode, benefit the
pinene degradation, and thereby, promote the adaptability of the nematode.
Key words: pine wood nematode; companion fungi; companion bacteria; ecological interaction.
*国家重点基础研究发展计划项目(2009CB119000)和国家“十一
五冶科技支撑计划项目(2006BAD08A08)资助.
**通讯作者. E鄄mail: xiebingyan2003@ yahoo. com. cn
2010鄄07鄄29 收稿,2010鄄12鄄08 接受.
摇 摇 松材线虫(Bursaphelenchus xylophilus)是松材线
虫病的病原,它在北美地区广泛分布,但不造成严重
危害[1],20 世纪传入日本后导致松树大量死亡. 松
材线虫病具有发病致死速度快、传播蔓延迅速、防治
难度大的特点,因此被称为“松树癌症冶.自 20 世纪
80 年代在南京发现该病后的十几年内,此病在我国
迅速蔓延,至 2001 年底,我国发生面积 8郾 4 伊
104 hm2,累计死亡松树达 3500 多万株,直接经济损
失 25 亿元,间接经济损失 250 亿元,造成松林资源
的严重破坏和不良生态后果[2] . 松材线虫侵染发育
过程与多种生物因子相互作用,如寄主、媒介昆虫和
伴生微生物等.伴生微生物主要包括真菌和细菌,它
们与松材线虫长期共同生活在寄主植物中,形成了
密切的伴生关系,存在多种机制的生态互作.
1摇 松材线虫与伴生真菌
1郾 1摇 病木中松材线虫伴生真菌种类
松材线虫病死树木是松材线虫在时间、空间蔓
延的一个重要环节,也是松材线虫生存的重要生态
环境.松材线虫的伴生真菌存在于病死树木、天牛蛹
室和松材线虫虫体上,主要包括:木霉(Trichoderma
spp. )、轮枝霉(Verticillium spp. )、青霉(Penicillium
spp. )、镰孢霉 ( Fusarium spp. )、曲霉 ( Aspergillus
应 用 生 态 学 报摇 2011 年 3 月摇 第 22 卷摇 第 3 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Mar. 2011,22(3): 810-815
spp. )、毛壳菌(Cheatomium spp. )、茎点菌(Phoma
spp. )、短梗单孢霉(Dicoccum sp. )、头孢霉(Cepha鄄
losporium sp. )、交链孢霉(Alternaria sp. )、长喙壳菌
(Ceratocystis)、柳生球壳孢( Sphaeropsis salicicola)、
小型大单孢(Haplosporella minor)、环带头孢(Cepha鄄
losporium zonatum)、木生长喙壳(Ophiostoma lignico鄄
la)、康宁木霉 ( Trichoderma koningii)和瘤孢青霉
(Penicillium verruculosum)等[3-6] . 不同地域病木、松
材线虫虫体上的真菌种类存在差别,但大部分病木
上都能分离出长喙壳菌,且天牛蛹室中的长喙壳菌
数量最多[6] .羽化后的天牛身体上粘附大量的长喙
壳菌子囊孢子,在迁飞取食过程中传播长喙壳
菌[7] .同时,天牛也可携带大量松材线虫,造成松材
线虫和长喙壳菌同时进入寄主植物体内,这也是大
部分发病树木中发现长喙壳菌的原因之一.
1郾 2摇 伴生真菌在松材线虫侵染循环中的作用
松材线虫的侵染循环以初侵染( primary infec鄄
tion)为主,还存在另一种侵染循环———次生侵染
(second infection). 松材线虫通过天牛产卵传播到
受环境胁迫的已经死亡或已砍伐的带皮松树上,线
虫在寄主体内取食侵入木材的真菌,并在其上生长
繁殖[8] .次生侵染循环中的松材线虫也能被适合的
介体昆虫传播到新寄主上,造成发病.在松材线虫次
生侵染循环中,伴生真菌为松材线虫提供食物,维持
松材线虫种群繁衍,为松材线虫在缺乏感病寄主时
保存下来提供有效的生态学途径,而且也增加了被
引入新地区的可能性.
1郾 3摇 伴生真菌在松材线虫取食中的作用
在典型侵染循环中,如有丰富的寄主植物食物
来源,松材线虫基本不取食真菌. 在次生侵染循环
中,真菌为松材线虫唯一的食物来源,它保障松材线
虫能够在死亡树木上延续种群. 松材线虫能够取食
的真菌包括:长喙壳菌、镰孢菌、大茎点属(Macroph鄄
oma spp. )、孢菌属(Pestalotiopsis spp. )、拟茎点霉属
(Phomopsis spp. )、色二孢属(Diplodia spp. )、蛇口
壳属(Ophiostoma spp. ) [9]、灰葡萄孢菌(Botrytis ci鄄
nerea)、盘多毛孢属(Pestalotia)、小轮枝菌(Vertici鄄
cladiella spp. ) 和 胶 霉 属 ( Gliocladium virous )
等[10-11] .松材线虫可取食的真菌种都寄生于发病松
木中,是松树的病原菌,其中造成蓝变现象的长喙壳
菌是松材线虫的最适食料[10] .
1郾 4摇 伴生真菌在调控松材线虫繁殖和种群结构中
的作用
松材线虫在灰葡萄孢上繁殖特别迅速[12],这是
因为灰葡萄孢中可能含有促进松材线虫生长因子或
类似激素的物质.从灰葡萄孢中分离出的类似激素
的化学物质 3鄄辛醇和 1鄄辛烯鄄3鄄醇,对松材线虫具有
引诱、蜕皮和促进繁殖的作用[13] . 将分散型第三龄
幼虫放在灰葡萄孢上培养,它们会蜕皮变成繁殖型
第四龄幼虫,表明其中可能含有刺激线虫转型的物
质.松材线虫病死木中优势真菌的种类可以决定天
牛从病木中羽化时所携带线虫的数量[14],蓝变菌是
松树体内一大类能将松树木质部染成蓝色或蓝黑色
的真菌类群,天牛蛹室的优势真菌为蓝变菌时能够
增加松材线虫的数量[15] .
如松材线虫繁殖型幼虫在群体中比例较高,表
明松材线虫处于繁殖阶段. 分散型第三龄幼虫所占
比例较高时,松材线虫进入扩散阶段.扩散阶段中分
散型第三龄幼虫数量多,则随天牛传播的线虫数量
增多,有利于松材线虫扩散到新寄主上.在长有木生
长喙壳、大茎点属和木霉 1 号的松枝上,松材线虫种
群数量快速增加,且分散型第三龄幼虫在种群中所
占比例显著增加,其中,在长有长喙壳菌的松枝上,
松材线虫生长最快,繁殖量大,种群增加迅速,且分
散型第三龄幼虫数量最多[10] .而在长有轮枝霉和木
霉 3 号的松枝上,松材线虫种群数量和分散型第三
龄幼虫比例逐渐下降[16] .松材线虫进入分散阶段后
会受到多种因素影响,如环境适宜度、种群密度、食
物供给等.长喙壳菌能够增加松材线虫分散型第三
龄幼虫的数量,可能是其中含有的某些物质具有调
控或诱导作用,值得进一步研究.
2摇 松材线虫与伴生细菌
2郾 1摇 松材线虫与细菌伴生是一种生态现象
自然界中线虫与细菌存在多种互作关系,包括
共生、共栖和寄生.最典型的是昆虫病原线虫斯氏线
虫(Steinernema)和异小杆线虫(Heterorhabditis)利用
共生细菌致病杆菌(Xenorhabdus)和发光杆菌(Pho鄄
torhabdus)产生的毒素来杀死昆虫寄主[17] . 大豆胞
囊线虫(Heterodera glycines)的胞囊中存在大量细
菌,这些细菌对线虫胞囊在土壤中长期存活具有重
要意义[18] . 从穿孔线虫(Radopholus similis)中发现
了内共生菌沃尔巴克氏体属细菌(Wolbachia)的新
家族,该家族细菌能够调控寄主发育、形态分化和繁
殖[19] .上述细菌与线虫之间具有严格的共生关系,
而松材线虫与细菌可能存在另一种互作模式,即伴
生,双方能够提高适生性,但不严格相互依赖,缺少
对方能够生存.如通过表面消毒可获得无菌松材线
1183 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 田雪亮等: 松材线虫与伴生微生物的生态关系摇 摇 摇 摇 摇 摇
虫,而从虫体上分离的细菌也能够在培养基上独立
生长[20] .用扫描电镜观察发现,松材线虫体表附着
大量杆状细菌[21],但用透射电镜未从线虫体内发现
细菌,因此细菌可能主要存在于线虫体表.在松材线
虫侵染破坏的树脂道内和薄壁组织细胞间存在大量
细菌[22],有些细菌在健康松树中未被发现,而在发
病松树中普遍存在[23],表明细菌是被松材线虫带入
松树体内.综上,松材线虫与细菌伴生是一种生态学
现象,即它们之间存在生态互作.
2郾 2摇 松材线虫伴生细菌种类
目前从我国各地分离的松材线虫伴生细菌包括:
泛菌属(Pantoea sp. )、肠杆菌(Enterobacter sp. )、假
单胞菌(Pseudomonas sp. ) [24-25]、荧光假单胞菌玉型
(Pseudomonas fluorescens biotype玉)、荧光假单胞菌域
型[26]、恶臭假单胞菌(Pseudomonas putida)、不解糖消
化链球菌(Peptostreptococcus asaccharolyticus)、河生肠
杆菌(Enterobacter amnigenus)、乡间步丘菌(Buttiaux鄄
ella agrestis)、粘质沙雷菌(Serratia marcescens) [23]、坚
强芽孢杆菌(Bacillus firmus) [27]和洋葱伯克霍尔德氏
菌(Burkholderia cepacia) [28] .
从日本地区分离的松材线虫伴生细菌包括:枯
草芽孢杆菌(Bacillus subtilis)、蜡状芽孢杆菌(Bacil鄄
lus cerus)、巨大芽孢杆菌(Bacillus egaterium) [29]、产
气肠杆菌(Enterobacter aerogenes)、产吲哚金黄杆菌
( Chryseobacterium indologenes )、 松 鼠 葡 萄 球 菌
(Staphylococcus sciurl)、耳葡萄球菌( Staphyloococcus
auricularis)、居泉沙雷菌(Serratia fonticola)、解鸟氨
酸克雷伯菌(Klebsiella ornithinolytica )、嗜麦寡养食
单胞菌(Stenotrophomonas maltophilia)、中间肠杆菌
(Enterobacter intermedius)和猪红斑丹毒丝菌(Erysip鄄
elothrix rhusiopathiae)等[24] .
上述结果仅为采用培养法分析得到的松材线虫
伴生细菌种类. 本实验室通过 16S rDNA 文库和宏
基因组方法全面分析了不同地理种群松材线虫伴生
细菌的多样性,发现伴生细菌主要由 4 个类群组成:
A鄄变形菌(Alphaproteobacteria)、B鄄变形菌(Betapro鄄
teobacteria)、酌变形菌(Gammaproteobacteria)和拟杆
菌(Bacteroidetes),但不同地理种群的伴生细菌种类
和比例存在一定差异[30] .造成这种差异的可能原因
是:区域和松树种属差异;传播介体昆虫携带细菌种
类差异;不同株系松材线虫携带细菌种类以及对细
菌亲和性的差异等.
2郾 3摇 伴生细菌在松材线虫致病中的作用
松材线虫大量繁殖前松树已经死亡,因此松材
线虫不是造成松树死亡的主要原因[31] .松材线虫伴
生细菌能够产生导致植物细胞死亡的毒素,且其细
菌培养滤液也能导致植物细胞死亡[32] . 研究发现,
松材线虫携带的假单胞菌产生的代谢产物能够导致
松树萎蔫[33] .此外,松材线虫的大多数伴生细菌能
够产生苯乙酸,而苯乙酸能够导致松树萎蔫,因此能
够产生苯乙酸的松材线虫伴生细菌可能是导致松树
枯死的病因[28,34],且强致病性松材线虫的伴生细菌
比弱致病性松材线虫的伴生细菌能产生更多的苯乙
酸,造成松树发病重,出现萎蔫症状时间早[34] .研究
认为,松材线虫伴生细菌假单胞菌、泛菌属菌[32]和
黄单胞菌(Xanthomonas) [33]是最主要的致病菌. 松
材线虫侵染的松树中存在假单胞菌和泛菌属细菌,
而健康的松树上没有,表明这两种细菌是被松材线
虫带入树体内部[32] .用无菌松材线虫和细菌混合接
种可导致松树发病,而单独接种不能致病[27,35-36],
证明松材线虫病是由松材线虫和伴生细菌联合侵染
造成的[37] .
但也有人持反对意见,因为部分伴生细菌也存
在于土壤、植物和昆虫体内,并非松材线虫的特异细
菌,而是机会污染菌.细菌单独接种不能引起植物发
病,因此细菌可能不是主要病原[38] . 研究中通常采
用松树愈伤组织或幼苗作为寄主材料,来评价松材
线虫和细菌致病性,而愈伤组织或幼苗的感病性较
高,即使接种无致病力的拟松材线虫(Bursaphelen鄄
chus mucronatus),也可能导致发病. 此外,松树幼苗
和成年松树结构差异很大,对松材线虫的反应也不
同,因此幼年松树的感病性不能代表成年松树[31] .
研究发现,表面未消毒的松材线虫造成松树出
现症状快,死亡率高,而表面消毒的线虫造成松树出
现症状慢,死亡率低[39],这表明松材线虫的伴生细
菌可能减轻寄主的抗病反应或提高线虫的致病性.
本实验室通过宏基因组和 KEGG 重建了中国种群
松材线虫伴生细菌的代谢途径,发现伴生细菌存在
大量的降解松萜物质和松树体内苯甲酸的代谢途
径,而松材线虫本身参与这些物质降解的代谢途径
较少或不完整,这表明伴生细菌能够帮助松材线虫
降解松树体内的保护性物质,提高线虫的适生性,可
促进线虫繁殖扩散,从而间接提高线虫的致病
性[40] .
2郾 4摇 伴生细菌在松材线虫繁殖中的作用
松材线虫与某些伴生细菌可能存在营养共生,
218 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 22 卷
能够相互促进繁殖,提高适生性. 假单胞菌属细菌,
如强致病荧光假单胞菌和恶臭假单胞菌能够显著促
进松材线虫的繁殖,而松材线虫也能够促进该属细
菌的增殖[20,41-42] . 与此同时,大部分伴生细菌能够
产生苯乙酸,而低浓度苯乙酸能够促进细菌本身和
松材线虫的繁殖[43],因此苯乙酸可能是促进松材线
虫繁殖的主要物质.通过宏基因组分析发现,松材线
虫的伴生细菌存在很多氨基酸合成途径,而某些氨
基酸在抗线虫松树品种体内含量很少. 松树可能利
用营养不合作来达到抗线虫的效果,而线虫则可能
利用伴生细菌来合成这些氨基酸满足自身需要[40] .
松材线虫分泌物、死尸和活体均能够为伴生细菌提
供营养来源,促进细菌增殖,提高细菌致病力[28] .
2郾 5摇 松材线虫可能从伴生细菌获得功能基因
研究发现,松材线虫能利用分泌的内切 茁鄄1,3鄄
葡聚糖酶降解真菌细胞壁中的葡聚糖来取食真菌.
松材线虫的 茁鄄1,3鄄葡聚糖酶基因序列与细菌中该基
因的序列相似度高于真核生物,而在秀丽小杆线虫
(Caenorhabditis elegans ) 和秀丽隐杆线虫 ( Cae鄄
norhabditis briggsae)中未发现相似序列,故松材线虫
所含有的该基因可能是通过基因水平转移从伴生细
菌中获得的[44] .虽然松材线虫和伴生细菌的基因水
平转移发生频率非常低,但这是影响松材线虫寄生
能力进化的重要因素. 松材线虫从伴生细菌获得基
因的可能机制为通过同源重组或转座等方式发生水
平转移提供了可能,但具体情形还需进一步研究.
3摇 展摇 摇 望
松材线虫与伴生微生物之间具有密切的生态互
作关系,表明它们之间存在协同进化.当松材线虫作
为外来有害物种入侵新生态系统时,也将原产地的
伴生微生物一并带入新系统,进一步引起新物种的
入侵,增加了对生态系统的威胁.这种协同伴生微生
物入侵的现象在其他外来入侵物种中也有报
道[45-46] .此外,松材线虫与伴生微生物形成的系统
具有开放性,能够迅速与新系统中微生物形成稳定
的伴生关系[40] .这种特性可能也是松材线虫成功入
侵的一个重要原因.
松材线虫病发生原因复杂,涉及松材线虫本身、
伴生微生物、传播介体、寄主植物和环境条件,它们
构成一个系统,系统内各因素的相互作用共同导致
了松材线虫病的发生[47] .松材线虫与伴生微生物的
生态关系还存在诸多未知. 松材线虫对伴生细菌是
否具有选择性及选择的标准,伴生细菌与松材线虫
互作机制是否存在信息传递、代谢调控,伴生细菌是
否存在致病基因等,对这些问题的研究有助于深入
了解松材线虫鄄伴生细菌的生态互作系统,并可能揭
示松材线虫的致病机理.
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作者简介摇 田雪亮,男,1978 年生,博士研究生.主要从事植
物病原线虫研究. E鄄mail: tianxueliang@ sohu. com
责任编辑摇 肖摇 红
5183 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 田雪亮等: 松材线虫与伴生微生物的生态关系摇 摇 摇 摇 摇 摇