全 文 ：西北植物学报 , 2011 , 31(6):1174-1179
Acta Bot.Boreal.-Occident.Sin.
　　文章编号:1000-4025(2011)06-1174-06①
低温胁迫下二倍体杂交种高山松
光系统 Ⅱ功能稳定性研究
马　飞 ,徐婷婷 ,陈立同 ,张晓玮 ,赵长明＊
(兰州大学 生命科学学院干旱与草地教育部重点实验室 ,兰州 730000)
摘　要:以人工气候室内的高山松(Pinus densata)及其亲本油松(P.tabulae formis)和云南松(P.yunnanensis)实生
苗为材料 ,通过测定低温胁迫和恢复后其幼苗的快速叶绿素荧光诱导动力学(JIP-test)参数 , 分析高山松及其亲本
的光系统Ⅱ(PSⅡ)功能稳定性以及对低温胁迫的响应差异 , 以探讨高山松适应高海拔低温环境的光合生理生态机
制。结果表明:经过 33 d 的低温(12℃/ 5℃, 昼/夜)处理后 , 高山松 PSⅡ功能参数单位截面积吸收的能量(ABS/
CSo)、捕获的能量(TRo/ CSo)、电子传递的能量(ET o/CSo)、耗散的能量(DIo/ CSo)、有活性反应中心的数量(RC/
CSo), 以及原初光化学反应的最大量子产额(φPo)、吸收光能用于 Q A -以后的电子传递的能量比例(φEo)、捕获光能
用于 Q A-以后的电子传递的能量比例(Χo)、光能利用能力参数(P Iabs)、2 ms 时相对可变荧光(V J)、荧光上升的初
始斜率(Mo)、荧光曲线与 Fm 所围面积(Area)、介于 F0 和 Fm 之间的相对面积(Sm)和 Q A 氧化还原次数(N)均与
处理前无显著差异;油松和云南松的 φPo 、φEo 、Χo 、PIabs 、Area 与对照差异显著 ,云南松的 V J 、M o 、Sm 、N 、ET o/ CSo 、
DIo/ CSo 、ABS/ CSo 也与对照存在显著差异;温度恢复之后(25℃/ 18℃, 昼/夜),这些荧光参数的恢复程度表现为高
山松>油松>云南松。可见 ,低温胁迫显著影响了油松和云南松的光能传递和光能利用能力以及受体库大小 , 且
云南松遭受伤害的程度高于油松 ,而高山松的 PSⅡ功能及其稳定性在遭受低温胁迫时明显高于亲本油松和云南
松 ,且胁迫解除后恢复程度高 , 从而使得高山松能够在高海拔低温环境中累积代谢所需的有机物 ,保证其正常的生
长和发育。
关键词:自然杂交种;高山松;低温胁迫;PSⅡ;叶绿素荧光诱导动力学参数
中图分类号:Q945.1 文献标志码:A
Functional Stability of Photosystem Ⅱ in the Diploid Hybrid
Species(Pinus densata)under Low Temperature Stress
MA Fei , XU Ting-t ing ,CHEN Li-tong ,ZHANG Xiao-wei ,ZHAO Chang-ming ＊
(MOE Key Laboratory of Arid and Grassland Ecology , School of Li fe S ciences , Lan zhou University , Lanzhou 730000 , China)
Abstract:To test the different responses of functional stability of photosystemⅡto low temperature st ress between
Pinus densata and its parents(P.tabulaeforimis and P.yunnanensis), seedlings of those three species were subjec-
ted to a 33 d chilling temperature stress(12℃/5℃,day/night)followed by a two-day temperature recovery (25℃/
18℃,day/ night)and the fast chlorophyll fluorescence induction dynamics curves(OJIP)were measured during the
experiment ,which may be important in exploiting the evolutionary adaptation of P.densata to high-altitude low
temperature regions.The results show ed all parameters related to functional stability of pho to system Ⅱ of
P.densata remained nearly consistent during the w hole experiment , exhibiting no signif icant differences be-
①收稿日期:2010-11-08;修改稿收到日期:2011-04-11
基金项目:甘肃省自然科学基金(0710RJZA031);国家自然科学基金资助项目(30600041 , 30972337);教育部新世纪优秀人才支持计划
(NCET-08-0257)
作者简介:马　飞(1982-),男(汉族),在读博士研究生 ,主要从事树木生理生态学研究。 E-mail:mafei05@163.com
＊通讯作者:赵长明 ,博士研究生 ,教授 ,主要从事植物生态学与树木生理生态学研究。 E-mail:zhaochm@l zu.edu.cn
tw een chi lled and control plants after g rowing at chilling temperature fo r 33 days ,but the φPo , φEo , Χo ,PIabs
and Area of chi lled plants we re dist inct ly differentiated f rom those o f non-chi lled plants fo r P.tabulae for-
mis and P.yunnanensis , and significant dif ferences betw een chi lled and non-chilled plants in V J ,Mo ,S m , N ,
ET o/CSo ,DIo/CSo and ABS/CSo we re also observed in P.yunnanensis.A s temperature recovered , the res-
to rations of all parame ters w ere examined in all three species and P.densata obviously recovered faster
than tha t of i ts parental species.Overall , chilling st ress signif icantly af fected the elect ron transport , elect ron
accepto r pool and light ut ilization of the tw o parental species and P.yunnanensis apparent ly suffered more
damage from chi lling st ress than P.tabulae formis.Furthe rmore , our results indicated that P.densata was
higher in functional stability PS Ⅱ than that in the tw o parental species under chi lling st ress and exhibited
faster re storations af ter temperature recovery , probably conferring P .densata g reater abili ty to produce o r-
ganic mat te rs fo r future g row th and development.
Key words:nature hybrid;P inus densata;chilling stress;photosy stem Ⅱ;the fast chlorophy ll f luo rescence
induction dynamics
　　杂交成种在植物物种形成与进化过程中起着重
要作用 ,自然界主要以多倍体形式杂交成种 ,而以同
倍体杂交成种方式起源的物种非常罕见 ,迄今已发
现的同倍体杂交成种案例不超过 10个[ 1] ,且以草本
物种居多[ 2] 。这可能是由于木本植物比草本植物具
有较大基因组 、较长生活史和分布相对较广的潜在
亲本[ 3] 。高山松(P inus densata)是中国西部重要的
高山森林树种 ,也是迄今发现为数不多的木本同倍
体杂交种典型案例。根据形态和解剖特征[ 4-5] 、分子
标记如等位酶 、叶绿体 DNA 和线粒体 DNA 分
析[ 6-11] 已确凿证实高山松起源于油松和云南松的种
间自然杂交。高山松广布于西藏东南部 、四川西部 、
云南西北部和青海南部等海拔 2 700 ～ 4 200 m 的
高山地带 ,并形成大面积纯林;云南松集中分布在云
贵高原 、广西及四川西部海拔 600 ～ 3 100 m 的地
区 ,而油松分布于中国北部到中部海拔 100 ～ 2 600
m 的地区 。3个种分别占领不同的生境 ,仅在分布
边缘有少量重叠[ 4-6] 。在高山松形成纯林的区域内 ,
油松和云南松都不能正常生长 ,说明高山松与已证
明的其他同倍体杂种一样 ,占据着与亲本不同的新
的生境 ,产生了生态分化。虽然目前关于同倍体杂
种与亲本产生生态分化机制的研究已有报道 ,但是
大多数研究都集中在草本杂种[ 12-16] ,对于木本杂种
高山松生态分化过程的生理生态学机制至今鲜有报
道。我们认为在其亲本难以占领的高海拔地带分布
的高山松除了在高海拔低温环境下具备正常的生殖
能力和更强的抗水分生理胁迫能力外[ 17-18] ,其光合
器官还可能具备更强的低温适应性或忍耐能力 ,保
证其正常的生长和发育。
光系统Ⅱ(PS Ⅱ)是植物叶片进行有机物合成
的光合器官重要组分之一 ,其功能稳定性决定着植
物光能的吸收和电子传递水平 ,从而限制植物有机
物累积能力。植物叶片 PS Ⅱ功能对环境胁迫(如低
温 、高温 、高光 、干旱等)极为敏感 ,进而直接反映植
物对环境胁迫的忍耐能力[ 19-23] 。植物叶片快速叶绿
素荧光诱导动力学参数是最直接 、方便 、快速且无损
伤分析植物叶片 PS Ⅱ 功能变化的理想指标[ 24-26] 。
因此 ,本研究利用快速叶绿素荧光技术检测高山松
和其亲本油松和云南松在低温胁迫下以及恢复后
PS Ⅱ的功能变化 ,旨在讨论低温处理下高山松及其
亲本 PS Ⅱ功能的响应差异 ,即高山松在低温条件下
是否具有更强的光合活性 ,以期探讨高山松适应高
海拔低温环境的光合生理生态机制 ,为进一步研
究同倍体杂交物种形成中生态位分化机制提供数据
支持。
1　材料和方法
1.1　材料与处理
试验于 2007年 10 月至 12 月在兰州大学干旱
与草地教育部重点实验室人工气候室(Conviron ,
E7/2 ,Canada)内进行。在人工气候室内将高山松
(P.densata)、油松 (P .tabulae formis)和云南松
(P.yunnanensis)种子萌发得到实生苗 ,室内光照强
度为 200 ～ 250 μmo l·m-2 ·s-1 ,光照周期为 12 h/
12 h(昼/夜),温度为 25℃/18℃(昼/夜),相对湿度
50%～ 60%。待实生苗生长 6个月后 ,选取长势一
致健康实生苗为材料 ,进行快速叶绿素荧光诱导动
力学参数测定 ,以此作为对照。然后进行低温处理
(昼/夜温度改为 12℃/5℃,其他条件不变),处理 33
d后测定相应荧光参数 ,作为低温处理 。随后将昼/
夜温度恢复至 25℃/18℃, 2 d 后测定相应荧光参
数 ,作为恢复处理 。
11756 期　　　　　　　　　　马　飞 ,等:低温胁迫下二倍体杂交种高山松光系统Ⅱ功能稳定性研究
1.2　试验方法
选择高山松 、油松和云南松幼苗中上部的叶片 ,
利用植物效率分析仪(PEA , Hansatech , UK)测定
其快速叶绿素荧光诱导动力学曲线(OJIP 曲线)。
测定方法参考 Strasse r等[ 24] :诱导曲线的饱和脉冲
光为 3 000 μmo l·m -2 · s-1 ,从 10 μs开始记录荧
光信号 ,至 1 s结束 ,前2 ms内是以每秒105 个点记
录数据 ,2 ms以后是以每秒 103 个点记录数据 ,以
50 μs的荧光信号作为初始荧光(F0)。测定荧光的
叶片预先用叶夹暗适应至少 30 m in ,每个种至少选
取 5棵植株测定荧光曲线作为重复 , 测定时间为
10:00 ～ 12:00。从 OJIP 曲线所得参数中 ,参考李
鹏民等[ 25]和陈锋等[ 18] 的方法 ,选取具有指示 PS Ⅱ
功能的重要生理意义参数 ,包括单位截面积吸收的
能量(ABS/CSo)、捕获的能量(TRo/CSo)、电子传递
的能量(ET o/CSo)、耗散的能量(DIo/CSo)、有活性
反应中心的数量(RC/CSo)以及原初光化学反应的
最大量子产额(φPo)、吸收光能用于 QA -以后的电子
传递的能量比例(φEo)、捕获光能用于 QA -以后的电
子传递的能量比例(Χo)、光能利用能力参数
(PIabs)、2 ms时相对可变荧光(VJ)、荧光上升的初
始斜率(Mo)、荧光曲线与 Fm 所围面积(A rea)、介
于 F0 和 Fm 之间的相对面积(Sm)和 QA 氧化还原
次数(N)。
1.3　数据处理
采用单因素方差分析检测低温和温度恢复处理
水平下同一物种叶绿素快速荧光动力学参数的差异
显著性 。所有统计分析均由 SPSS 13.0(SPSS
Inc.,Chicago , IL , USA)软件完成 。
2　结果与分析
2.1　高山松及其亲本叶片的能量流参数对低温胁
迫和恢复的响应差异
经过 33 d 的低温胁迫 , 高山松 、油松和云南松
叶片的 ABS/CSo 和DIo/CSo 分别升高 4%和 11%、
1%和 72%、44%和 250%,ET o/CSo 分别下降 8%、
21%、38%, 但仅云南松的 ABS/CSo 、DIo/CSo 和
ET o/CSo 与对照差异显著(P <0.05)。3个种的其
他能量流参数 TRo/CSo 和 RC/CSo 均与对照和处
理差异不显著(P>0.05)。另外 ,在温度恢复之后 ,
3个种的 ABS/CSo 、ET o/CSo 、DIo/CSo 、T Ro/CSo 和
RC/CSo 恢复能力表现为高山松>油松>云南松 。
说明低温胁迫下 3个种叶片光能捕获 、传递和吸收
的稳定性表现为高山松>油松>云南松(图 1)。
2.2　高山松及其亲本叶片的能量分配参数和光能
利用能力对低温胁迫和恢复的响应差异
如图 2所示 ,低温胁迫显著影响了油松和云南
松叶片的φPo 、φEo和 Χo 。与对照相比 , 低温胁迫导
致油松和云南松的 φPo 、φEo 和 Χo 分别下降 12%、
22%、11%(油松)和28%、56%、40%(云南松),且
图 1　低温胁迫和恢复条件下高山松及其
亲本叶片的能量流参数变化
ABS/ CSo .单位横截面积吸收的能量;TR/ CS o.单位横截面积
捕获的能量;ET o/ CS o.单位横截面积电子传递的能量;
DIo/CS o.单位横截面积耗散的能量;RC/ CSo .单位
横截面积有活性反应中心的数量;CK.对照;LT .低温;RC.恢复;
不同小写字母分别代表物种间(括号外)和处理间(括号内)
在 0.05水平存在显著性差异;下同
Fig.1　The energ y flux parame ter s o f P.densata and
its pa rents under chilling stre ss and recovery trea tment
ABS/ CSo.Absorption per CS;TR/ CSo.Trapping energy at time zero ,
per CS;ET o/CS o.Elect ron t ran sport per CS;DIo/CS o.Dissipation
at t ime zero , per CS;RC/ CSo .Density of react ion centers per CS;
CK.C ont rol;LT.Low temperatu re;RC.Recovery;Different normal
let ters represent th e statis ti cal dif ferences b etw een species
(ou t of brackets)and t reatments(in b rack ets)at
0.05 level , respect ively;Th e same as b elow
1176 西　北　植　物　学　报　　　　　　　　　　　　　　　　　　　31 卷
达到显著水平(P<0.05)。然而低温胁迫并未引起
高山松的 φPo 、φEo和 Χo 显著变化。
光能利用能力(PIabs)可以反映植物利用光能的
综合性能 。经过 33 d 的低温胁迫处理 , 油松和云
南松的 PIab s均显著下降(P <0.05), 下降比例分别
为64%和 91%,而高山松的 PIabs并未与对照和处理
间存在显著性差异。说明 3个种对光能利用的能力
大小表现为高山松>油松>云南松 ,而且温度恢复
之后 ,这些参数的恢复能力也表现为高山松>油松
>云南松 。
2.3　高山松及其亲本叶片的 QA 氧化还原状态及
受体库对低温胁迫和恢复的响应差异
VJ代表J点所具有关闭反应中心的数量 , 即
图 2　低温胁迫和恢复条件下高山松及其亲本能量
分配参数和光能利用能力的变化
φPo.原初光化学反应的最大量子产额;φEo.吸收光能
用于 QA-以后的电子传递的能量比例;Χo.捕获光能用于
QA
-以后的电子传递的能量比例;PIabs.光能利用能力
Fig.2　The pa rameters of y ields (o r flux r atio)and
perfo rmance index(P Iabs)o f P.densata and
its parents under chilling stress and recove ry treatment
φPo.Maximum qu antum yield of primary ph otochemist ry;
φEo.Probabilit y th at an absorbed ph oton moves an elect ron
fu rther than QA - and C:Probabilit y that a t rapped exci ton m oves
an elect ron fu rther than QA
-;PIabs.Perform ance index
QA
-的积累量;Mo 是相对荧光的初始斜率 ,可以表
示 QA 被还原的相对速率。由图 3可以看出 ,高山
松和油松经过低温胁迫的 QA -的积累量和 QA 还原
速率与对照差异不明显 ,而云南松的 V J 和 Mo 却显
著升高 ,升高幅度分别为 36%和 53%。
A rea表示 PS Ⅱ电子受体库包括 QA 、QB 和 PQ
等的大小;S m 表示使 QA 完全还原所需要的能量 ,
可以反映 PS Ⅱ受体侧 PQ 库大小;N 代表 QA 氧化
还原的次数 ,与受体库大小有关 。图 3表明 ,经过低
温胁迫之后 ,高山松的 PS Ⅱ电子受体库及 QA 氧化
还原次数均与对照差异不显著 ;油松的A rea显著
图 3　低温胁迫和恢复条件下高山松及其
亲本叶片 Q A 氧化还原状态及受体库的变化
V J.QA -的积累量;Mo:QA 被还原的相对速率;Area.PS Ⅱ电子
受体库;S m.介于F 0 和 Fm 之间的相对面积;N.QA 氧化还原的次数
F ig.3　The QA redox sta te and electron acceptor poo l
of P.densata and its pa rents under chilling
st ress and recove ry t reatment
V J.QA- accumulat ion;Mo.Rate of reducing QA ;Area.Elect ron
accep tor pool of PS Ⅱ;Sm.Relat ive area betw een F 0 and
Fm;N.Num ber of t imes QA reduced and re-oxidized
11776 期　　　　　　　　　　马　飞 ,等:低温胁迫下二倍体杂交种高山松光系统Ⅱ功能稳定性研究
下降 ,而 Sm 和 N 均与对照差异不显著;云南松的
PS Ⅱ电子受体库及 QA 氧化还原次数均显著下降;
与对照相比 , 云南松的 A rea 、Sm 和 N 分别下降
73%、36%和 28%。以上结果表明高山松的受体库
受低温胁迫影响最小 ,油松和云南松叶片受体库均
遭受不同程度的影响 。温度恢复后 ,这些参数的恢
复程度均表现为高山松>油松>云南松 。
3　讨　论
低温胁迫是高海拔地区限制植物生长和分布的
主要环境因子 ,叶绿体类囊体膜上 PS Ⅱ功能对低温
胁迫极为敏感且首先受到伤害[ 27] 。通过分析低温
胁迫下快速叶绿素荧光诱导动力学曲线可以深入了
解植物在低温条件下的光化学过程以及光合器官
PS Ⅱ结构和功能的变化[ 25] 。快速叶绿素荧光诱导
动力学曲线能反映 PS Ⅱ中 QA 还原 、供体侧和受体
侧电子传递等丰富的光化学信息 ,并且通过对其进
行分析可以得出一系列与 PS Ⅱ光化学有关的参
数[ 24-25] 。VJ(QA 还原程度)和 Mo(QA 还原相对速
率)的变化可反映电子从 QA 向 QB 的传递情
况[ 27-28] 。本研究中 ,在 3个种遭受低温胁迫之后 ,高
山松和油松的 QA 还原程度和还原相对速率均无显
著变化 ,只有云南松的 QA 还原程度和还原相对速
率显著增加(图 3),说明云南松从 QA 向 QB 的电子
传递受到抑制。
PS Ⅱ电子受体库包括 QA 、QB 和 PQ 等 ,可以反
映电子受体接受电子的能力[ 28-29] 。Area、Sm 和 N
等荧光参数与受体库的大小和 QA 的氧化还原次数
密切相关[ 30-32] 。本研究中 ,低温胁迫对高山松的受
体库大小和 QA 的氧化还原次数均无显著影响 ,而
低温胁迫油松的 Area显著降低 , Sm 和 N 与对照差
异不明显 ,说明低温胁迫在一定程度上抑制了油松
接受电子的能力 ,且主要是由 QA 和 QB 的电子接受
能力下降引起的;云南松在低温胁迫下 ,表示 QA 、
QB 和 PQ 受体库大小和 QA 的氧化还原次数的 A r-
ea、Sm 和 N 均显著降低 , PS Ⅱ电子受体库受到严重
损伤。这些结果表明 3个种的受体库在低温胁迫下
受损伤的程度表现为云南松>油松>高山松。
另外 ,在光能的吸收 、传递和利用方面 ,本实验
中低温胁迫后油松和云南松用于热耗散的能量比例
增加 ,传递光能的比例下降 ,最大光化学效率 、吸收
的光能用于 QA -以后的电子传递的能量比例以及
捕获的光能用于 QA -以后的电子传递的能量比例
均出现不同程度的下降 ,而低温胁迫对高山松的能
量传递和利用的影响不明显 ,说明其在遭受低温胁
迫后仍然能够将捕获或者吸收的光能更多用于
QA -以后的电子传递 ,产生更多的 NADPH 用于碳
同化 ,光能利用率较高 ,进一步反映出高山松 PS Ⅱ
结构和功能的稳定性高于其亲本 。同时 ,低温胁迫
下 3个种的光能利用能力(PIab s)也同样支持上述结
果:低温胁迫显著降低了油松和云南松的光能利用
能力(PIabs),而对高山松的 PIab s影响不显著 。当温
度恢复之后 ,虽然高山松与其亲本的荧光参数都呈恢
复趋势 ,但恢复速度表现为高山松>油松>云南松。
综上所述 ,由于光合器官是低温胁迫的最初感
应部位 ,并且光合器官的低温耐受能力大小在一定
程度上决定着植物的生存和分布[ 27] 。草本同倍体
杂交物种的研究发现 ,同倍体杂交种通常占据着其
亲本不能生存的极端生境 ,而杂种适应新的生长环
境的动力就是杂种在形成过程中产生了超过亲本的
优势性状(超亲性状 , Transg ressive t rai ts)[ 1 , 12-15] 。
本研究结果也表明 ,木本植物自然同倍体杂交种高
山松在低温胁迫下 PS Ⅱ功能和其稳定性明显高于
其亲本油松和云南松 ,特别是在低温条件下对光能
的吸收 、传递和利用等方面也表现出明显超亲特性。
该特性在一定程度上能够解释高山松对高海拔低温
环境的适应和进化 ,为其适应进化和生态位分化的
生理机制提供部分支持 。
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11796 期　　　　　　　　　　马　飞 ,等:低温胁迫下二倍体杂交种高山松光系统Ⅱ功能稳定性研究