全 文 ：第一作者:周晓见,男 , 1976年生 ,博士 ,副教授 ,研究方向为水环境生物学。#通讯作者。
＊国家自然科学基金资助项目(No.30671240 、No.30871588);辽宁省教育厅高校科研资助项目(No.2009A093)。
广玉兰 、龙爪槐和黄杨化感物质
对铜绿微囊藻生长的抑制＊
周晓见1 , 2 缪 莉1 , 2 靳翠丽1 , 2 董昆明1 , 2 李 楠1 封 克1 , 2#
(1.扬州大学环境科学与工程学院 ,江苏 扬州 225127;2.扬州大学海洋科学与技术研究所 ,江苏 扬州 225127)
摘要 针对水华的主要物种———铜绿微囊藻 ,初步测定了 60种植物的浸提液对其细胞增殖的抑制率。结果表明 , 8种植物的
浸提液对铜绿微囊藻生长的抑制率达到 90%以上。其中 ,广玉兰 、龙爪槐和黄杨叶片浸提液对铜绿微囊藻生长的抑制率分别达到
97.4%、95.6%和 91.2%。通过计算得到培养 7 d后广玉兰 、龙爪槐和黄杨的 50%抑制效应质量浓度(EC50)分别为 0.52 、1.04 、
5.87 g/ L ,而 90%抑制效应质量浓度(EC90)分别为 3.79 、6.45 、9.09 g/ L。首次发现此 3种植物浸提液中富含能抑制铜绿微囊藻细
胞增殖的化学物质 ,可以作为抑藻化感物质的一个重要来源。根据 EC50和 EC90对培养时间的拟合方程判断, 广玉兰和龙爪槐浸提
液对铜绿微囊藻的抑制效果较黄杨浸提液更为长效 ,且由于其抑制效果优于农作物秸秆 ,具有进一步研究的价值。
关键词 铜绿微囊藻 化感物质 广玉兰 龙爪槐 黄杨
Inhibitory effect of three allelochemicals on growth of Microcystis aeruginosa ZHOU X iaojian1 ,2 , M IAO Li 1 , 2 , J IN
Cuili 1 , 2 ,DONGKunming1 , 2 , LI Nan1 , F ENGKe 1 , 2 .(1.I nsitituteo f Environmenta l Science and Eng ineering ,Yang-
z hou University ,Yangzhou J iangsu 225127;2.Institute of Marine Science and Technology , Yangz hou University ,
Yangzhou J iangsu 225127)
Abstract: The inhibitory effects o f ex tracts from 60 plant samples on Microcy stis aeruginosa w ere investiga ted
by measuring the cell number o f Microcy stis aeruginosa during the cultivation process.8 plant ex tracts presented re-
markable anti-alg ae activity , their inhibitory ratio to Microcy stis aeruginosa w ere all above 90%.The inhibitory effects
of three most effective samples , Magnolia grandi f lora , Sophora japonica f .pendula and Buxus sinica , we re further
measured , their inhibition ra tio to Microcy stis aeruginosa w ere ca lculated as 97.4%, 95.6% and 91.2%, the medial
effective concentrations(EC50)for seven days were 0.52 , 1.04 and 5.87 g/ L , and EC90 were 3.79 , 6.45 and 9.09
g/ L , respectiv ely.The fitting equations between EC50 and culture time show ed tha t the inhibito ry effects of Magnolia
grandi f lora and Sophora japonica f .pend ula to Microcy stis aeruginosa w ould no t decrea se w ith the elongation of
incubation time.The above results revealed tha t the thr ee land-flo ras contained very high levels of anti-alg ae alle lo-
chemicals , they might have a g reat potential to t reat alg ae bloom and contro l the eutrophication o f wa te r.
Keywords: Microcy stis aeruginosa ;allelo chemicals;Magnolia grandi f lora;Sophora japonica f .pendula;
B uxus sinica
江河湖泊富营养化是目前世界性的严重问题 ,
水体的富营养化会造成藻类大量繁殖 ,形成水华 。
水华暴发会引起水体缺氧 ,致使鱼类及其他水生动
物窒息而死[ 1-3] ,还常常引起自来水厂滤池的堵塞 ,
增加水处理困难 ,而且长期食用富营养化的水对人
类的健康也十分有害[ 4] 。近年来我国南方水域夏季
经常出现大规模水华暴发现象 ,太湖 、滇池等地形成
的水华主要物种是铜绿微囊藻 ,其属蓝藻门 ,微囊藻
属 ,原核单细胞藻类 , 能合成和分泌细胞毒素。所
以 ,针对这一典型水华藻类———铜绿微囊藻 ,研究环
境友好的高效的抑制暴发技术 ,已成为改善水环境
和保持水资源的一个重要问题。
利用化感物质抑制有害藻类是一种廉价 、安全 、
高效的方法[ 5-8] 。化感作用广泛存在于植物群落系
统中 ,是指植物之间通过信号化合物相互感应的作
用 。化感作用和化感物质的发现为寻找新型 、高效 、
安全的抑藻方法提供了一种新思路 。经研究发现 ,
许多水生植物产生的化感物质具有一定的抑制藻类
生长的作用[ 9-11] 。抑藻化感物质是水生植物生长过
程中产生的次生代谢物质 ,一般能在自然条件下降
解 ,不会在生态系统中积累 ,生态安全性好。利用水
生植物的化感作用控制水体中藻类生长的方式主要
是将水生植物栽培至待处理水体 ,利用活体植物释
放的化感物质抑制藻类 。在合适的水体中栽培某些
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环境污染与防治 第 32 卷 第 11 期 2010年 11 月DOI:10.15985/j.cnki.1001-3865.2010.11.010
水生植物 ,能在一定程度上满足抑制藻类生长的需
要 。但是许多严重富营养化的水体不适合水生植物
的生长 ,或者在藻类已经暴发的水体中水生植物也
不能存活。另外 ,这种方法还受季节的影响 ,抑制藻
类时效性差 ,大量生长的水生植物的后续处理较为
麻烦 ,且栽培植物后需要较长时间才能产生明显的
抑藻效果[ 12 , 13] 。
也有报道将死亡干燥的植物体放入待处理水
体 ,利用其腐败后释放的化感物质抑制藻类 。如向
水体中投加大麦秸秆 ,经过几周后可以起到明显的
抑藻效果。另外 ,目前日益受到关注的利用化感物
质抑藻的新方式是将从植物中提取的化感物质施入
水体抑制藻类 ,直接通过化感物质的抑藻作用来控
制藻类的暴发性繁殖。
但就目前的情况看 ,从水生植物中提取的化感
物质的抑藻效果并不理想 ,原因多样 ,其中由于水生
植物长期浸泡在水体中 ,化感物质容易流失可能是
一个重要原因。陆生植物也含有大量的化感物质 ,
利用陆生植物的化感作用抑制藻类的生长在国内外
也有少量研究。商文等[ 14] 从杉木粉中提取出精油
来抑制塔玛亚历山大藻的生长 ,并用气相色谱/质谱
(GC/MS)鉴定出其中的主要化感物质是单菇和倍
半菇类化合物(如松油烯 、雪松醉 、桉树脑等)。美国
水生植物管理中心最先开发了一种新的控制藻类的
方法 ,即利用大麦秸秆直接投入水体抑制藻类[ 15] 。
此外 ,EVERA LL 等[ 16]报道了利用发酵大麦秸秆有
效控制水华发生的新途径。 NAKAI 等[ 17 , 18] 和
BALL 等[ 19]报道 ,大麦秸秆可用于水渠或水库水华
的控制 。万宏等[ 20] 发现 ,降解稻草对蓝藻的生长有
抑制作用。陆生植物生物量大 ,其次生代谢物质丰
富 ,但总体而言 ,利用陆生植物的化感作用抑制藻类
的生长在国内外的研究较少[ 21 , 22] 。因此 ,寻找分泌
高抑藻活性的植物材料 ,通过投放干植物体或者分
离其中的抑藻化感物质来控制藻类的生长具有良好
的应用前景。
本研究测定了 60种植物(包括水生植物和陆生
植物)浸提液对铜绿微囊藻生长的抑制率 ,得到 8 种
植物浸提液对铜绿微囊藻生长的抑制率达到 90%
以上 ,并对其中的 3种陆生植物(广玉兰 、龙爪槐和
黄杨)浸提液的抑藻效果进行了分析探讨。
1 材料与方法
1.1 实验材料
实验所用 60种植物样品来自扬州市郊外及花
鸟市场;实验所用铜绿微囊藻购自中科院武汉水生
生物研究所 ,编号 FACHB-905。
1.2 铜绿微囊藻培养基组分
铜绿微囊藻的培养采用 BG11 培养基 。具体
配方如下:NaNO 3 1.5 g , K2HPO4 ·3H2O 0.04 g ,
MgSO 4 ·7H 2O 0.075 g ,CaCl2 ·2H 2O 0.036 g ,柠
檬 酸 (C5H 7O 5COOH)0.006 g , 柠 檬 酸 铁铵
(FeC6H5O 7 ·NH 4OH)0.006 g ,乙二胺四乙酸二钠
(C10H14N 2Na2O8 ·2H2O)0.001 g , Na2CO 30.02 g ,
A5微量元素溶液 1 mL ,用纯水定容至 1 000 mL。
A5 微量元素溶液配方为:H3 BO 3 2.86 g ,
MnCl2 · H 2 O 1.81 g , ZnSO 4 · 7H 2 O 0.222 g ,
CuSO4 ·5H2O 0.079 g , Na2MoO4 ·2H2O 0.390 g ,
Co(NO3)·6H2O 0.049 g ,纯水定容到 1 000 mL。
1.3 实验方法
1.3.1 植物浸提液的母液制备
将植物茎叶用自来水冲洗干净后晾干 ,取晾干
的活体植物组织(无特殊说明均为叶片组织)100 g ,
用组织捣碎机粉碎 ,加 1 000 mL 纯水浸泡 48 h后 ,
经定量滤纸过滤 ,再用 0.22μm 微孔滤膜减压抽滤 ,
以消除其他微生物的影响 ,得到 100.0 g/L的浸提
液母液 ,备用 。
1.3.2 植物浸提液的抑藻实验
实验前采用 BG11 培养基 ,将铜绿微囊藻预培
养 7 ～ 8 d ,使之处于对数增长期 ,作为藻种使用 。
在无菌条件下将所需体积的植物浸提液母液
(100.0 g/L)置于 250 mL 三角瓶内 ,加入 BG11培
养基使体系体积均为 135 mL ,再取 15 mL 藻种接种
于该溶液中 ,每个处理做 3 个平行样。同时将 15
mL 藻种置于不含植物浸提液的 250 mL 三角瓶内 ,
并加入 BG11 培养基 ,使藻培养总体积为 150 mL ,
作为对照组。
1.3.3 铜绿微囊藻培养和计数
将各种浓度的植物浸提液处理组和对照组样品
在光照培养箱内进行培养 ,培养条件为温度 25 ℃,
光暗比 12 h∶12 h 。培养期间每日定时摇动各三角
瓶 2次 ,同时随机调换三角瓶在培养箱中的位置 。
细胞计数每天采样 1 mL ,用鲁格溶液固定染色 ,用
血球计数板在显微镜下计藻细胞数。
1.4 数据处理
植物浸提液对铜绿微囊藻的抑制率计算公式:
抑制率=对照组藻细胞浓度-处理组藻细胞浓度对照组藻细胞浓度
×100% (1)
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周晓见等 广玉兰 、龙爪槐和黄杨化感物质对铜绿微囊藻生长的抑制
表 1 植物浸提液对铜绿微囊藻生长的抑制率
Table 1 Inhibition rate of plants ex tracts on Microcy stis aeruginosa
序号 植物名称 抑制率/ % 序号 植物名称 抑制率/ % 序号 植物名称 抑制率/ %
1 玉米秸秆 90.2 21 水稻 88.9 41 水盾草 91.3
2 芦苇根 -40.6 22 浮萍 2.4 42 白玉兰 23.6
3 芦苇茎 -23.6 23 凤眼莲 5.7 43 水芙蓉 65.2
4 芦苇叶 91.3 24 荇菜 -56.3 44 柏树 36.5
5 香樟 69.9 25 皇冠 -23.1 45 樱花 -23.5
6 银杏 57.5 26 芥南 -7.9 46 紫荆 -68.3
7 番薯叶 75.6 27 菊花草 -25.5 47 法国梧桐 -65.4
8 冬青 44.9 28 红胡桃 -45.6 48 雪松 13.6
9 黄杨 91.2 29 花柳 -11.3 49 水杉 19.8
10 龙爪槐 95.6 30 大豆 23.8 50 海桐 -25.3
11 莲 49.6 31 苹果 3.6 51 白丁香 -56.4
12 水花生 48.8 32 梨 -35.6 52 琼花 23.1
13 菱 85.5 33 花生 53.1 53 芍药 85.9
14 小麦秸秆 84.2 34 满江红 75.6 54 牡丹 -32.1
15 大麦秸秆 90.3 35 紫萍 21.9 55 月季 -45.6
16 广玉兰 97.4 36 金鱼藻 2.4 56 油松 63.5
17 柳叶 66.5 37 大茨藻 90.9 57 榆树 25.8
18 白杨 2.3 38 轮藻 24.9 58 槐树 78.9
19 海棠 51.2 39 石菖蒲 9.0 59 黑麦草 65.3
20 紫丁香 21.4 40 两栖蓼 5.3 60 三叶草 -13.6
50%抑制效应浓度(EC50)和 90%抑制效应浓
度(EC90)计算:将抑制率数据和对应的植物浸提
液处理浓度进行 logistic 和 probit转化 ,计算 EC50
和 EC90 。
2 结果与分析
2.1 植物浸提液抑藻效果的初步筛选
初步筛选实验使用的植物浸提液质量浓度均为
10.0 g/L。通过 7 d的培养实验后 ,选取的60种植物
样品对铜绿微囊藻生长的抑制率见表 1。由表 1可
见 ,多种植物浸提液具有较强的抑制藻细胞增殖的作
用 ,其中玉米秸秆 、芦苇叶 、黄杨 、龙爪槐 、大麦秸秆 、
广玉兰 、大茨藻 、水盾草等 8种植物浸提液对铜绿微
囊藻的抑制率达到 90%以上 ,表现出较强的抑制活
性。还有多种植物(包括芦苇根 、芦苇茎 、荇菜 、梨 、花
柳 、红胡桃 、菊花草 、芥南 、皇冠 、樱花 、三叶草 、月季 、
牡丹 、海桐 、白丁香 、法国梧桐和紫荆)浸提液对藻细
胞增殖具有促进作用 ,说明这些植物浸提液中含有促
进藻细胞生长 、增殖的物质。其余植物浸提液对铜绿
微囊藻生长表现出不同程度的抑制活性。
在具有较强抑制活性的植物样品中 ,由于玉米
秸秆 、芦苇叶 、大麦秸秆 、大茨藻和水盾草已有文献
报道 ,而广玉兰 、龙爪槐 、黄杨 3种陆生植物的抑藻
活性至今国内外未见报道 ,且此 3 种植物浸提液对
铜绿微囊藻生长的抑制效果优于农作物秸秆(如玉
米秸秆 、小麦秸秆和大麦秸秆),对其作进一步研究。
2.2 广玉兰浸提液对铜绿微囊藻的抑制作用
为精确测定广玉兰对铜绿微囊藻的抑制效果 ,
将处于指数生长期的铜绿微囊藻接种到不同浓度的
广玉兰浸提液中 ,每日测定藻细胞数 ,作铜绿微囊藻
的抑制率曲线 ,结果见图 1。
图 1 广玉兰浸提液对铜绿微囊藻的抑制效果
Fig.1 I nhibition effect on Microcystis aeruginosa by
Magnolia grandi f lora ex tract
由图 1可见 ,广玉兰浸提液对铜绿微囊藻的生
长具有明显的抑制作用 ,且随着浸提液浓度的升高 ,
其对铜绿微囊藻生长的抑制作用逐渐加强 。8.0
g/ L处理下 , 7 d 后几乎所有的藻细胞都死亡 ,抑制
率达到 95%以上 ,说明广玉兰浸提液在高浓度时对
铜绿微囊藻有直接的杀灭作用 。在1.0 、2.0 、4.0
g/ L处理下 ,铜绿微囊藻的生长也受到显著的持续
的抑制作用 ,抑制率持续上升。在 0.5 g/L 处理下 ,
抑藻作用不显著 , 最大抑制率出现在第 3 天 ,为
·36·
环境污染与防治 第 32 卷 第 11 期 2010年 11 月
52.8%,3 d后藻细胞增殖得到恢复 ,表现为抑制率
下降。
2.3 龙爪槐浸提液对铜绿微囊藻的抑制作用
按照同样的方法 ,测定了龙爪槐浸提液对铜绿
微囊藻生长的抑制率 ,结果见图 2。由图 2 可见 , 4
种不同浓度浸提液第 1天对铜绿微囊藻的抑制率都
呈上升趋势 ,且随着浸提液浓度的升高 ,对铜绿微囊
藻生长的抑制作用也逐渐加强。8.0 g/L 处理下 ,
在第 1天的抑制率就接近 50%。显微镜下观察发
现 ,藻细胞破裂 , 颜色变白。 7 d 后 ,抑制率达到
90%以上。但 1.0 g/L 处理下的铜绿微囊藻在 4 d
后恢复生长 ,抑制率有所下降 ,此后的抑制率均未超
过 45%,抑制作用不显著 。此现象和广玉兰的 0.5
g/L 处理组相似 。
图 2 龙爪槐浸提液对铜绿微囊藻的抑制效果
Fig.2 Inhibition effect on Microcy stis aeruginosa by
Sophora j aponica f.pendula ex tract
2.4 黄杨浸提液对铜绿微囊藻的抑制作用
黄杨浸提液对铜绿微囊藻生长的抑制效果见图
3。从图 3可以看出 ,4.0 、8.0 g/L 处理下 ,铜绿微
囊藻的生长受到了明显的抑制 , 7 d 后的抑制率达
到 90%以上;而 1.0 、2.0 g/ L 处理下 , 2 d后的抑制
率开始下降 ,铜绿微囊藻的生长有所恢复 ,最终抑制
率有所上升。
2.5 EC50和 EC90计算
为进行抑制效果的比较 ,进行了 3 种植物浸提
液对铜绿微囊藻生长抑制的EC50和EC90的计算 。
图 3 黄杨浸提液对铜绿微囊藻的抑制效果
Fig.3 I nhibition effect on Microcystis aeruginosa by
Buxus sinica ext ract
由于接种初期 ,藻细胞进入新的溶液环境 ,细胞分
裂 、增长速度不够稳定 ,所以本实验中植物浸提液对
铜绿微囊藻生长抑制的 EC50和 EC90计算从第 4天
开始 ,结果见表 2。
从表 2可以看出 ,广玉兰的 EC50随培养时间的
延长基本稳定在 0.4 g/ L 左右 ,变化趋势不明显;而
EC90随培养时间的延长呈指数下降 ,说明随着培养
时间的延长 ,控制藻类细胞大量增殖所需的植物浸
提液浓度快速下降 。龙爪槐的 EC50随培养时间的
延长呈对数增加;EC90随培养时间的延长基本呈指
数下降 。黄杨的 EC50随培养时间的延长呈指数增
加 ,其 EC90基本在 9.0 g/L 左右浮动 ,随时间变化
不明显 ,说明黄杨浸提液对铜绿微囊藻生长的抑制
随培养时间的延长出现明显耐受性 。
3 讨 论
广玉兰 、龙爪槐和黄杨 3 种陆生植物浸提液对
铜绿微囊藻生长存在抑制作用 ,且浓度越高 ,抑制作
用越显著。在高浓度处理组培养 7 d后 ,水体变得
接近透明 ,显微镜下观察发现 ,3种植物叶片浸提液
都能显著减慢铜绿微囊藻的游动性 ,抑制藻细胞的
生长 ,导致细胞脱壳 、膨胀 、裂解 ,最终死亡。说明此
3种植物浸提液能在较短时间内降低水体中的藻细
胞浓度 。
表 2 植物浸提液对铜绿微囊藻抑制作用的 EC50和 EC90 1)
Table 2 EC50 and EC90 of 3 plants ex tr ac ts to Microcy stis aeruginosa g/ L
植物 指标 4 d 5 d 6 d 7 d 拟合方程 R2
广玉兰 EC50 0.41 0.47 0.29 0.52 nd
EC90 122.90 35.14 7.61 3.79 y=374.23e-1.196 7x 0.981 0
龙爪槐 EC50 0.40 0.80 0.95 1.04 y=0.466 2ln x + 0.427 1 0.981 5
EC90 427.23 12.99 9.45 6.45 y=606.3e-1.289 8x 0.738 6
黄杨 EC50 0.50 0.90 3.21 5.87 y=0.404 8 x1.810 9 0.926 0
EC90 9.17 ＊ 8.67 9.09 nd
注:1)nd表示未能拟合;＊表示数据不能得到;拟合方程中 x 表示培养时间 , d;y 表示 EC50或 EC90 , g/ L 。
·37·
周晓见等 广玉兰 、龙爪槐和黄杨化感物质对铜绿微囊藻生长的抑制
通过计算 EC50和 EC90发现 ,培养 7 d后 ,在 3
种植物中广玉兰的 EC50和 EC90最小 ,抑藻活性最
强 。且只有广玉兰的 EC50随培养时间延长 ,变化
不明显 ,其他 2 种植物浸提液的抑制效果均有一
定程度减弱 ,表现为 EC50随培养时间延长而增大 ,
其中龙爪槐的 EC50随培养时间延长呈对数增加 ,
而黄杨的 EC50呈指数增加。黄杨浸提液的 EC90较
为稳定 ,随培养时间延长变化不大 ,说明铜绿微囊
藻对黄杨浸提液的抑制出现明显耐受性;而广玉
兰和龙爪槐浸提液的 EC90均随培养时间延长而呈
指数下降 ,说明此 2 种植物浸提液相比黄杨浸提
液 ,对铜绿微囊藻的生长抑制更为有效 ,可在较长
时期内抑制铜绿微囊藻暴发增长 ,因而更具有进
一步研究的价值。
本研究首次发现广玉兰 、龙爪槐 、黄杨 3种植物
浸提液具有很强的抑藻活性 ,这是由于浸提液中含
有植物自身合成的一种化学物质———抑藻化感物
质 。根据相关研究报道及本研究结果 ,这类化学物
质应符合易降解 、效应浓度低等特点 ,因此这 3种植
物有成为良好的生物源控藻剂的应用潜力 。后续研
究将利用化感物质的分离技术和生物测试方法 ,分
析其抑制机制和分离鉴定其中的化学物质 。
4 结 论
本研究首次发现广玉兰 、龙爪槐和黄杨 3种陆
生植物的浸提液具有抑藻活性 ,其自身合成的化感
物质对铜绿微囊藻的生长有明显的抑制作用 ,且抑
制效果优于农作物秸秆 。浸提液质量浓度为 8.0
g/L时 ,培养 7 d 后 , 3种植物浸提液对铜绿微囊藻
生长的抑制率均达到 90%以上 。
培养7 d后 ,广玉兰 、龙爪槐和黄杨的 EC50分别
为 0.52 、1.04 、5.87 g/ L , 而 EC90分别为 3.79 、
6.45 、9.09 g/L ,其中广玉兰抑藻活性最强 。分析
EC50和 EC90随培养时间变化的拟合方程 ,得出广玉
兰和龙爪槐浸提液对铜绿微囊藻生长的抑制较黄杨
浸提液更为长效。
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编辑:陈泽军 (修改稿收到日期:2010-06-25)
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环境污染与防治 第 32 卷 第 11 期 2010年 11 月