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雌雄木蜂对活血丹盗蜜的行为差异及原因



全 文 :第 52卷 第 2 期
 2006 年 4 月
武汉大学学报(理学版)
J. Wuhan Univ.(Nat. Sci. Ed.)
Vol. 52 No. 2  
Apr. 2006 , 235 ~ 240
  收稿日期:2005-10-17   †通讯联系人 E-mail:yhguo@w hu. edu. cn
基金项目:教育部博士点基金资助项目
作者简介:张彦文(1962-),男 ,博士生 ,副教授 ,现从事进化生物学研究.  E-mail:yanw en0209@sina. com
文章编号:1671-8836(2006)02-0235-06
雌雄木蜂对活血丹盗蜜的行为差异及原因
张彦文 , 郭友好†
(武汉大学 生命科学学院 , 湖北 武汉 430072)
  摘 要:通过近三年的野外观察和实验揭示了活血丹的盗蜜者为中华木蜂. 但其雌雄个体具有不同的访花特
性和影响.雄蜂的体形稍小 , 访花频率是雌蜂的 4倍 , 单花访问时间较雌蜂短(2. 18 s /7. 48 s),但在一个居群的单次
访花数却是雌蜂的 5 倍(42. 48 /8. 81), 对被盗蜜花的损伤也较雌蜂低;在开放条件下 , 被雌雄木蜂访问过的花的座
果率有明显差异(34. 72% /73. 59%).结果表明 , 体形大小的差异可能是活血丹的花冠管长度 、硬度及单花产蜜量
仅能适应雄蜂的盗蜜 ,不适应雌蜂盗蜜的主要原因 , 对食物资源的合理利用可能导致了中华木蜂雌雄个体在对活
血丹的取食行为上发生了分化 ,并对其花部进化施加了不同的选择压力.
关 键 词:传粉生态;中华木蜂;盗蜜者;活血丹;适合度
中图分类号:Q 94   文献标识码:A
0 引 言
  盗蜜行为(nectar robbing)是指访花者不是从
花冠口处正常地取食花蜜 ,而是直接在花冠管基部
或距上打洞来取食花蜜的一种访花行为 ,是广泛存
在于依靠动物传粉的植物当中的一种普遍现
象[ 1 , 2] ,很早就成为进化生态学家们较感兴趣的问
题之一[ 3 ~ 7] .早期的观点包括达尔文本人均认为盗
蜜会给被盗蜜植物带来负面影响[ 8] ,但近年来的研
究显示 ,盗蜜行为对宿主的影响是复杂的和多变的 ,
既有正面影响 ,也有负面或中性影响 ,尚未找到一般
性规律[ 9 , 10] .
除蜂鸟外 , 常见的盗蜜者主要有熊蜂(Bom-
bus),部分蜜蜂(Apis),切叶蜂(Megachi le)和木蜂
(X y locopa)等 ,其中木蜂有着对二十几个科的植物
盗蜜的记录[ 7 , 11] .在对盗蜜行为的研究中有人发现 ,
不同性别的盗蜜者有时会在行为上有差异 ,如熊蜂
的蜂后是许多种植物的主要盗蜜者 ,而工蜂则即可
盗蜜又可收集花粉[ 12 , 13] , Lasiog lossum sordidum
的雄性和雌性蜂取食不同的报酬 ,对两种性型的植
物个体有不同的偏爱[ 14] . 在对 Fouquieria splen-
dens 的研究中发现 ,盗蜜者木蜂(Xy locopa cali-
fornica)的雌雄个体对食物要求不同 ,雄的几乎完
全靠取食花蜜为食 ,而雌蜂则兼有取食花蜜和花
粉[ 15] , 不过 ,至今尚无关于不同性别木蜂的盗蜜行
为差异对宿主繁殖适合度即繁殖成功的影响以及宿
主相应的结构适应方面的研究. 作者在对活血丹
(Glechoma longituba (Nakai) Kuprian)的传粉生
态学研究中发现 , 中华木蜂(Xy locopa sinensis
Smith)是其主要的访花者之一 ,对活血丹的许多居
群都产生较高的盗蜜率 ,但其雌雄个体对活血丹的
盗蜜行为有明显差异并产生了不同的影响 ,本研究
观察了中华木蜂在对活血丹的盗蜜过程中 ,其雌雄
个体的行为差异和可能的原因 ,并检验了这种差异
对宿主繁殖适合度的影响 ,进而探讨了活血丹的花
部形态结构和不同性别木蜂盗蜜行为之间可能的相
互适应关系.
1 材料和方法
1. 1 研究地点和居群
在盛花期对华中地区活血丹的自然居群传粉生
态的调查中发现 ,除了少数居群外(雌性克隆占优
势)都不同程度遭受木蜂的盗蜜 ,其盗蜜率在 10%
~ 95%之间 ,至少有 5个居群花的被盗蜜率在 85%
以上 ,其中珞珈山居群(两性花占 97%以上)位于
DOI牶牨牥牣牨牬牨牳牳牤j牣牨牰牱牨牠牳牳牫牰牣牪牥牥牰牣牥牪牣牥牪牫
武汉大学学报(理学版) 第 52卷
114°21’ E , 30°32’ N ,海拔 150 m ,面积大约 200 ~
300平方米 ,由多个相邻斑块组成 ,位于林下或林缘
开阔地 , 居群内植株密度大约 250 ~ 350 分株
(remet) /平方米 ,盛花期每平方米同时可开 500 ~
700朵花.该居群面积大 ,盛花期被盗蜜率超过 90%
且较少受人干扰 ,为野外实验提供了理想的环境.
1. 2 研究材料
活血丹又名连钱草 ,可入药 ,是唇形科(Lami-
aceae)活血丹属(Glechoma)多年生雌花两性花异株
(gynodioecy)的克隆草本植物 ,在华中地区一般每
年三月初始花 ,花期可持续约 6 , 7周.该种为分节的
轮伞花序 ,花期可开 8 ~ 10节花 ,每节 2 ~ 8朵花 ,但
在研究居群每节只开 2 ~ 4朵花.两性花的花冠长约
20 ~ 23 mm , 雌花约 10 ~ 15 mm ,为淡紫色唇形 ,下
唇生有称为蜜导(nectar guide)的深紫色斑点 ,为访
花者取食提供了指示作用 ,靠近上唇生有二强雄蕊
和一个二裂的雌蕊 ,单花期 2 ~ 3天 ,该种是雄性先
熟且自交可育的 ,开花期第 1天是雄性期 ,成熟的花
药提供花粉 ,但二裂的雌蕊柱头闭合 ,此时无可受
性 ,在开花第二天雌蕊柱头开裂 ,始有可受性 ,但在
自然居群中传粉者是必须的(个人观察). 该种的 4
深裂子房伴有 4枚胚珠一个蜜腺 ,受精后两周种子
成熟[ 16] .早春期间活血丹先于其他植物开花 ,因其
克隆生长形成成片的斑块 ,为这个期间活动的访花
者提供了丰富的食物资源.
中华木蜂是一种分布在华中地区的大型蜂类 ,
通体被毛 ,雌雄个体形态大小差异明显 ,在研究居
群 ,其雄性个体较小 ,呈黄色 ,体长 21 ~ 23 mm ,重
0. 49 ~ 0. 52 g ,雌性个体较大 ,呈近黑色 ,体长 25 ~
26 mm ,重 0. 62 ~ 0. 65 g .木蜂主要以花蜜为食 ,对
管型花有普遍的盗蜜行为 ,但也可取食其他类型花
的花蜜而非盗蜜[ 17] . 据观察 ,不同居群木蜂的出现
频率有差异 ,但雌雄木蜂出现的比例差不多.
1. 3 雌雄木蜂的盗蜜行为及其差异
为了搞清雌雄木蜂的盗蜜行为和差异 ,作者在
三年野外观察的同时还录摄了部分数字资料用于分
析 ,包括雌雄木蜂的单花盗蜜时间 ,单次访花数目 ,
盗蜜是否对其他合法访花者访花行为有影响等. 此
外 ,还在盗蜜期选择了 5天 ,每天 4个不同时段 ,每
时段 20 min 记录了设定样方内木蜂的盗蜜频率 ,并
用栽培的新开花供试于木蜂 ,对被雌雄木蜂盗蜜的
花各 20朵马上进行了标记 ,并用纱网排除访花者 ,
用以确定盗蜜对其单花期的影响.与此同时还分别
捕捉了正在盗蜜的木蜂雌雄各 5只带回实验室进行
测量并在解剖镜(Nikon SMZ 800)下观察它们的体
表 ,看其是否粘有活血丹的花粉用以确定其是否为
有效的传粉者.
1. 4 木蜂的盗蜜对活血丹繁殖成功的影响
为了揭示木蜂的盗蜜行为是否会对活血丹的有
性繁殖成功产生影响以及性别间的差异 ,在盗蜜的
高峰期 ,将事前用防虫网罩好的未被访问的成熟花
(柱头具有可受性)供试于不同性别的木蜂盗蜜 ,这
些花一旦被盗蜜 ,马上将其摘下分别保存于盛有
FAA的小瓶中带回实验室检验. 3次重复实验中共
收集了 82朵被雌性木蜂盗蜜的花 , 171朵被雄性木
蜂盗蜜的花. 在实验室中 ,用文献[ 18]提供的方法 ,
将这些花的柱头取下放在显微镜下观察柱头的花粉
落置情况 ,并在解剖镜下观察和统计花的胚珠和蜜
腺被损坏情况.重复实验中还分别标记了 87朵被雌
性木蜂盗蜜的花和 126朵被雄性木蜂盗蜜的花 ,并
让这些花自然暴露于传粉者 ,同时还标记了 131朵
已近凋谢并确认未被盗蜜的花做对照 ,待一周后统
计这些花的座果率和每果种子数.
1. 5 数据分析
估计不同性别木蜂的单花访问时间和单次访花
数的差异以及不同性别木蜂盗蜜对活血丹胚珠和蜜
腺的损坏率均用 one-way ANOVA ,用 CHITEST
检验雌雄木蜂的访花频率差异 , 用 ANOVA 检验
了不同性别木蜂盗蜜对活血丹座果率和结实率的影
响 , 显著性水平使用 0. 05 ,全部数据处理使用 O r-
ing e 6. 0软件包.
2 结 果
2. 1 木蜂的盗蜜行为及雌雄个体的差异
中华木蜂对活血丹的盗蜜一般是在活血丹花期
的第二周开始 ,并很快随着盛花期而达到高峰 ,持续
两周左右 ,随后盗蜜频率便迅速下降或消失 ,尽管此
时仍是盛花期.木蜂一般每天上午大约 8∶30以后进
入居群开始盗蜜活动 ,大约 11∶00 前后盗蜜活动达
到高峰 ,下午 3∶00以后开始消失.雄蜂盗蜜时 ,身体
落在花冠上 ,用其前足抱紧花冠 ,并用其尖锐的颚刺
破花冠基部取走花蜜(图 1 A),整个过程约需 2 s ,
初次被盗蜜的花会在其基部留下一条纵向的裂口 ,
二次被盗蜜的花可留下两条裂口 ,但花冠整体形态
并未破坏 ,依旧分泌花蜜 ,没有明显影响其他合法访
花者访问这些花. 雌蜂盗蜜时 ,由于其体重较大 ,行
动缓慢 ,花冠难以承受而使平直上翘的花冠完全被
压弯下 ,雌性木蜂会尽力用前足抱住花冠以防自身
跌落 ,这个过程需要数秒时间 ,然后才用其利颚划破
236
第 2 期 张彦文 等:雌雄木蜂对活血丹盗蜜的行为差异及原因
花冠基部吸取花蜜 (图 1 B),整个盗蜜过程约需 7
~ 8 s. 雌蜂的盗蜜即使对初次被盗蜜的花也会在其
花冠管的基部留下多条裂口 ,许多花的花冠出现明
显的破损现象并难以复原 ,这在一定程度上减少了
其他合法访花者对这些花的访问.
雄性木蜂一次访花可盗蜜 50 ~ 90朵 ,有时甚至
超过 120朵.雌性木蜂一次访花只盗蜜 5 ~ 20朵 ,然
后就飞离斑块或居群 ,不论是单花访问时间还是单
次访花数 ,雌雄蜂间均有明显差异(one-way ANO-
VA , F1. 18 =350. 320 5和 231. 796 9 , p<0. 001)(表
1). 在研究区域 ,活血丹的主要访花者和传粉者是条
蜂(Anthophora p lum ipes)和蜜蜂(Apis ceruna),
其中 ,条蜂约占其访花总数的 55%,蜜蜂占 15%,木
蜂对活血丹的盗蜜约占其被访总数的 20%,平均每
花被盗蜜近 2次 ,而其中雌雄木蜂的访花频率相差
悬殊 ,在总共 30 h观察时段内 ,对设定样方中的盗
蜜者访花总数的记录分别为 273 次和 1 182 次 ,雌
蜂的访花频率只相当于雄蜂的约 1 /4 ,两者之间差
异极显著(CHIT ES T , X 2 =63. 785 8 , p <0. 001)
(表 2).
图 1 木蜂的盗蜜行为 ,显示活血丹的花刚好能够忍耐雄性木蜂的盗蜜而不能忍耐雌性木蜂的盗蜜
A 为雄性木蜂盗蜜时的情景;B为雌性木蜂盗蜜时的情景
表 1 不同性别木蜂的单花访问时间和单次访花数(样本数在括号内)
性别 时间 /s 访花数
雌性 7. 48±1. 11(20) 8. 81±6. 23(20)
雄性 2. 18±0. 63(20) 42. 48±15. 24(20)
           p<0. 001
表 2 不同性别木蜂在观察时段内对一个活血丹样方的访花数
性别 访花数
2003 年 2004 年 2005 年 总计 比率 /%
雌性 101 78 94  273 18. 76
雄性 444 321 417 1 182 81. 24
        注:数据来自 2003~ 2005 三年总计约 20 h的野外观察)
  解剖镜下可清楚的看到木蜂身体尤其是腹部毛
上有活血丹的花粉粒 ,结合对被盗蜜花柱头的检测 ,
可断定木蜂是活血丹有效的传粉者.
2. 2 盗蜜行为对活血丹繁殖成功的影响
分 3次收集并统计了总共 82朵仅仅被雌蜂盗
蜜一次 ,171朵被雄蜂盗蜜一次而未被其他访花者
访问的处花 ,发现均有约 20%的花的柱头落置了花
粉.在解剖镜下对这些花的胚珠和蜜腺进行了观察 ,
发现被雌蜂盗蜜的花中胚珠有 21. 86%,蜜腺有约
16. 38%被破坏 ,而被雄蜂盗蜜的花其胚珠和蜜腺被
破坏的比例约为 6. 69%和 5. 12%,两者之间差异十
分显著(F1. 4 =54. 276 1 和 23. 172 , p <0. 001 ,表
3). 对已做标记的共计 87 朵被雌蜂盗过蜜的花
(Fo),126朵被雄峰盗过蜜的花(Mo)以及 131朵对
照的自然传粉但未被盗蜜的花(O)的座果率统计发
现 ,被雌蜂盗蜜的花的座果率是 34. 72%,被雄蜂盗
237
武汉大学学报(理学版) 第 52卷
蜜的花的座果率是 73. 59%,而对照组活血丹的自
然座果率是 79. 77%, ANOVA 统计发现 , Fo v s
Mo:F=31. 953 , p<0. 001;Fo vs O:F=100. 272 , p
<0. 001;Mo vs O :F=4. 631 , p =0. 048 9 ,说明被
雄蜂盗蜜引起的座果率虽有下降 ,但与开放传粉相
比没有达到显著性差异 ,而雌蜂盗蜜则明显降低了
座果率(图 2). 此外 ,对各自传粉条件下每果的种子
数统计发现 ,雌蜂传粉的果实中有略少于其他两者
的种子数(2. 34∶2. 61∶2. 68),但没有显出统计意义
上的差异(F2. 35 =5. 698 , p =0. 078 7),这说明雄性
木蜂对活血丹的盗蜜没有造成明显的负面影响 ,相
反还是有效的传粉者 ,但其传粉效率相对较低.而雌
性木蜂对活血丹盗蜜时 ,由于损坏了较多的胚珠和
蜜腺 ,又对花冠结构破坏严重 ,缩短了被盗花的单花
期(life span),从而影响了其他访花者对该花的访
问和授粉 ,因此降低了其座果率 ,并在一定程度上降
低了结实率 ,对活血丹的繁殖成功有负面作用.
图 2 不同性别木蜂访问对活血丹繁殖成功的影响
 Fo:活血丹被雌蜂和其他合法传粉者访问后的座果率;Mo:
被雄性木蜂和其他合法访花者访问后的座果率;O:仅被合法
访花者访问后的座果率
表 3 雌雄木蜂访花后对活血丹胚珠和蜜腺的损坏率
性别 胚珠损坏率 /% 蜜腺损坏率 /%
雌性 21. 86±5. 89 16. 38±8. 53
雄性 6. 69±1. 10 5. 12±1. 29
  p<0. 001
3 讨 论
被子植物的花部构成与其主要的访花者之间在
长期的选择进化过程中形成了一种相互适应的关
系 ,木蜂作为活血丹主要的访花者之一 ,其盗蜜行为
对活血丹的繁殖适合度产生了一定的影响 ,如果这
种影响作为一种长期外部的选择压力 ,就可能影响
其花部的进化.
3. 1 雄性木蜂成为活血丹主要盗蜜者的原因
木蜂雌性个体明显较雄性个体大 ,其体重比雄
性重约 30%,这样使其在访问活血丹的花时 ,花冠
不能承受其太大的重量 ,难于使其立稳 ,雌蜂不得不
花费更长的时间才能完成一次盗蜜活动 ,其单花盗
蜜时间较雄蜂要长 3倍多 ,又由于活血丹的单花产
蜜量仅有 0. 15 ~ 0. 3 μL(另文发表),以至于雌蜂在
对活血丹盗蜜时花费的时间和能量付出与所得报酬
之间权衡不利 ,即使它不停地盗蜜 ,或许只能满足其
最低的生理需要 ,所以雌蜂是不会在活血丹斑块中
长时间盗蜜的.当它发现有更丰富的蜜源又较活血
丹易于获取时 ,它就会选择后者. 从其对活血丹的访
问模式看 ,其一次访问只对很少的花盗蜜即飞离斑
块 ,说明这种访问只是顺便的试探 ,并没有将其当作
自己的主要蜜源. 而雄蜂由于体形相对小一些 ,活血
丹的花冠勉强能承受它的体重 ,这样它的盗蜜效率
就会较高 ,不论是单花访问时间还是单次访花数都
要远优于雌蜂(见表 2),而这个时期活血丹虽然单
花产蜜量较低 ,但其开花密度非常大 ,大量的花和其
持续泌蜜的特点为访花者包括盗蜜者提供了较丰富
的食物来源 ,雄性木蜂以其高频率和高效率的盗蜜
可以弥补活血丹单花产蜜量较低的不足 ,这可能是
雄性木蜂成为活血丹的主要盗蜜者而雌蜂不是的重
要原因.
3. 2 活血丹的花部形态对木蜂盗蜜行为的适应
许多研究表明 ,花部构成对访花者也包括盗蜜
者的行为能产生影响[ 19 , 20] ,而访花者的访花频率 ,
访花效率和对该种植物的繁殖适合度影响反过来对
花部构成也会起到塑造作用[ 21] ,这被看成是一种协
同进化(co-evolution)关系. 管型花的花管长度与盗
蜜行为密切相关[ 1] ,Roubik等[ 22] 发现 , Quassia am-
ara 的花管长度在被高频率盗蜜的居群比隔离未被
盗蜜的居群更长一些. Fouquiera sp lendens的花象
其他花一样在形态上有许多变异 ,Waser 等[ 15] 相信
这些变异可能是适应于木蜂那样的盗蜜者传粉的 ,
Zimmerman等[ 23]也发现盗蜜者更偏爱在具有较长
花管的居群中盗蜜.
活血丹的花冠大小 ,花冠管的长度和硬度应当
是其长期适应主要访花者或最有效传粉者的结果 ,
雄性木蜂对其有较高的访花频率 ,在盗蜜的过程中
并不破坏花冠结构 ,没有或较少改变其他合法访花
者的行为 ,对胚珠和蜜腺的损伤微乎其微 ,并且在盗
蜜时还会对活血丹起到一定的传粉作用 ,有利于活
血丹的花粉流扩散 ,提高其雄性适合度即雄性繁殖
成功 ,这在其他几种植物的盗蜜研究中已被证
238
第 2 期 张彦文 等:雌雄木蜂对活血丹盗蜜的行为差异及原因
实[ 9 , 23 , 24] . 因此 ,从总体上说 ,雄性木蜂的盗蜜行为
对活血丹的适合度没有产生明显不利的影响 ,而作
为盗蜜的对象 ,活血丹在花冠的结构上也未出现抵
御盗蜜的特征 ,相反在花冠大小和花管的硬度上都
能适应雄性木蜂的盗蜜 ,这可能是彼此在长期的进
化过程中的一种相互适应 ,当然也不能排斥其与主
要传粉者条蜂和蜜蜂的相互适应关系. 对雌性木蜂
来说 ,由于其在对活血丹盗蜜时能够破坏花冠结构 ,
缩短了单花期 ,从而使被盗花失去了一些授粉并结
实的机会.此外 ,雌蜂盗蜜对胚珠和蜜腺的破坏也是
非常明显的(见表 3),这些都从不同方面降低了活
血丹的雌雄适合度 ,如果活血丹的花冠适应雌蜂的
盗蜜 ,就要忍受其适合度的降低 ,这样的类型势必将
逐步在这种选择压力下遭淘汰.在尽力吸引传粉者
的同时 ,为了既能适应雄蜂盗蜜 ,又尽力抵御雌蜂盗
蜜 ,以保证其有较高的适合度 ,活血丹必须在花的大
小 、花冠管的长度及硬度 、以及单花产蜜量等方面作
出适当的反映 ,花冠过大 ,对于每花只有 4枚胚珠的
活血丹来说投入太大 ,过小的花冠不利于吸引访花
者 ,这对活血丹同样是不利的.在野外观察和研究中
发现 ,不同居群的活血丹花冠管的长度 ,单花产蜜量
与盗蜜率之间有一定的相关性(未发表数据),相对
长的花管可以排除部分短喙蜂的取蜜 ,增加合法传粉
者的访花时间 ,进而增加柱头的花粉落置[ 25] ,但长的
花管也为盗蜜者提供了机会 ,盗蜜者不是主要的传粉
者 ,花管的长度必须能适应主要的传粉者如为活血丹
传粉的条蜂和蜜蜂的取蜜 ,花管过短其蜜会被访花者
轻易取走 ,对活血丹这种雄性先熟 ,每次访花提供的
传粉效率相对较低的对象来说也是不利的.
研究表明 ,植物为了抵御产生负面影响的盗蜜
一般会加厚其花管壁 ,提高盗蜜者盗蜜的成本 ,这种
结构适应或许是一种低成本的防止盗蜜的方式 ,如
Thunbergia grandi f lora 的花组织加厚就是一种使
盗蜜者打消主意的方式 ,增强增大萼片或苞片是另
一种可供选择的方式 ,如在 Lonicera involucrata
中[ 26] . 对活血丹来说 ,由于雄性木蜂的盗蜜对其适
合度没有大的负面影响 ,抵御它的盗蜜是投资的浪
费 ,而雌性木蜂的个体和行为与雄性木蜂有差异 ,使
其在对活血丹的盗蜜时会产生较大的负面效应 ,雌
蜂的盗蜜频率与活血丹的繁殖成功呈负频率依赖关
系 ,因此 ,只选择性地抵御雌性木蜂的盗蜜是活血丹
花冠演化的最佳途径. 花冠管合适的硬度和长度既
不影响雄蜂的盗蜜效率 ,又使个体较大的雌蜂不易
于立足盗蜜 ,增加其单花盗蜜的时间和能量投入 ,使
雌蜂更愿意去寻找其它更丰富和易于取食的蜜源 ,
这种雌雄蜂在食源上的分化对这种大型蜂是必要的
和合理的 ,因为大型蜂需要的食物资源较多 ,像活血
丹这种单花产蜜量较少的植物 ,即使单位面积开较
多的花 ,也不能满足大量木蜂同时取食的需要 ,因此
这种分化也是一种生态位的分化 ,可以更合理的在
种群中分配和利用资源.从观察结果可以推断 ,活血
丹和它的传粉者及盗蜜者之间很可能是一种相互适
应的关系 ,这还需要做更深入的研究.
致谢:本文经杨春锋博士 、夏婧博士对初稿提出
了宝贵意见 ,特此致谢 
参考文献:
[ 1]  I nouye D W. The Eco log y o f Necta r Robbing[ M ] / /
Bentley B , Elias T . The B iology of Nectarines. N ew
Yo rk:Columbia Univ ersity P ress , 1983:153-173.
[ 2]  M aloo f J E , Inouye D W. A re Nectar Robber Cheater s
o r Mutualists[ J] . Ecology , 2000 , 81:2651-2661.
[ 3]  M acior W L . Forag ing Behavio r o f Bombus (Hyme-
noptera:Apidae) in Relation to Aquileg ia Pollination
[ J] . Amer J Bot , 1966 , 53:302-309.
[ 4]  M acior W L. The Pollination Eco log y o f Dicentra cuc-
ullaria [ J] . Amer J Bot , 1970 , 57:6-11.
[ 5]  M acior W L. Co-Evolution of Plants and Anima ls-Sys-
tematic Insights from Plant-Insect Interactions [ J] .
Taxon , 1971 , 20:17-28.
[ 6]  Bar row s E M . Nectar Robbing and Pollination of Lan-
tana camara (Verbenaceae) [ J] . Biotrop ica , 1976 , 8:
132-135.
[ 7]  Bar row s E M . Robbing of Exotic P lants by Intr oduced
Carpenters and H oneybee s in Haw aii , w ith Compa ra-
tive Notes [ J] . Biotropica , 1980 , 12:23-29.
[ 8]  Darwin C. The E f f ects of Cross and Se l f-Ferti liz a-
tion in the Vegetable K ingdom [ M] . L ondon:Murray ,
1876.
[ 9]  M aloo f J E. The Ecological E f f ect o f Nectar Rob-
bers , with an Em phasis on the Reprod uctive B iology
o f Corydalis caseana [ D] . Ma ryland:Co lleg e Park ,
University of Ma ryland , 2000.
[ 10] Newman D A , Thom son J D. Effects o f Necta r Rob-
bing on Nectar Dynamics and Bumblebee Forag ing
S trategies in L inaria vulgaris (Scrophulariaceae)[ J] .
Oikos , 2005 , 110:309-320.
[ 11] Ranta E. Fo rag ing Differences in Bumblebees [ J] .
Ann Entomol Enn , 1983 , 49:17-22.
[ 12] Villa lobo s E , Shelly T E. Tempo ral and Spatial Varia-
tion in the Fo raging Behavio r of Honey Bees (Hyme-
noptera:Apidae) a t Chinese Viole ts [ J] . Fla Entomo ,
1996 , 79:398-407.
239
武汉大学学报(理学版) 第 52卷
[ 13] Delph L F , Lively C M . Pollinato r Visitation , Flor al
Display , and Nec ta r P roduction of the Sexual Mo rphs
of a Gynodioecious Shrub [ J] . Oikos , 1992 , 63:161-
170.
[ 14] Guitian J , Sanchez J M , Guitian P. Pollina tion Ecology
of Petro coptis g randiflo ra Ro thm. (Caryophyllaceae);
a Specie s Endemic to the No r th West Par t o f the Iberi-
an Peninsula [ J] . Bot J L in S oc , 1994 , 115:19-27.
[ 15] Waser N M . Po llinato r Availability as a Determinant of
F low ering T ime in Ocotillo (Fouquieria splendens)
[ J] . Oecologia , 1979 , 39:107-121.
[ 16] 李锡文. 中国植物志 [ M ] . 北京:科学出版社 , 1977 ,
17:118.
L i Hiswen. Flora o f China [ M ] . Beijing:Science
P ress , 1977 , 17:118(Ch).
[ 17] 吴燕如. 中国昆虫志 [ M] . 北京:科学出版社 , 2000 ,
20:148.
Wu Yanru. Fauna Sinica , Insecta[ M ] . Beijing:Sci-
ence P ress , 2000 , 20:148(Ch).
[ 18] Kea rns C A , Inouye D W. Techniques f or Pollination
B iologists[ M] . Color ado:Unive rsity P ress o f Co lo rad-
o , 1993.
[ 19] Dev lin B , S tephenson A G . Sex Diffe rential F lo ral Du-
r ation , Necta r Secretion and Po llinator Fo raging in a
Pro tandrous Species [ J] . Amer J Bot , 1985 , 72(2):
303-310.
[ 20] Levin D A . Low F requency Disadvantag e in the Ex-
ploitation of Pollina to rs by Co rolla Variants in Phlo x
[ J] . Am Nat , 1972 , 106:453-460.
[ 21] Barker H G , Hurd P D J. Intraflor al Eco lo gy [ J] . Ann
Rer Entomol , 1968 , 13:385-414.
[ 22] Roubik D W. The Eco log ical Impact o f Nectar Robbe r-
y Bees and Pollinating H ummingbirds on a T ropical
Shrub [ J] . Ecology , 1982 , 63:354-360.
[ 23] Zimmerman M , Cook S. Pollinato r Fo raging , Experi-
mental Nectar-Robbing and P lant Fitness in Impatiens
capensis [ J] . Amer Mid Nat , 1985 , 113:84-91.
[ 24] I rwin R E. Impact of Nectar Robbing on Estimates of
Pollen Flow :Conceptual P redictions and Empirical
Outcomes [ J] . Ecology , 2003 , 84:485-495.
[ 25] Nilsson L A. The Evo lution of Flow ers W ith Deep Co-
r olla Tubes [ J] . Nature , 1988 , 334:147-149.
[ 26] P roctor M , Yeo P. The Pollination o f F lower [ M] .
New Yo rk:Taplinge r , 1972.
Preliminary Study of the Causes and Pattern of Behavioural Differences
Between Male and Female Carpenter Bees (Xylocopa sinensis)
during Nectar Robbing in Glechoma longituba (Lamiaceae)
ZHANG Yanwen , GUO Youhao
(Co llege o f Life Sciences , Wuhan University , Wuhan 430072 , H ubei , China)
  Abstract:Studies o ver three years in natural population show n tha t as nectar robbers o f Glechoma lon-
g ituba , male carpenter bee of X y locopa sinensis i s smalle r than the female one. M o reove r , detailed studies
indicated that male and female bees have dif ferent behavior and ef fects w hen visit ing flow ers. Fo r example ,
the visit f requency in a certain population for male bees w as 4 times than that of female ones;average dura-
tion o f single visit w as shorter for male bees than female bees (2. 18 s vs. 7. 48 s), and the visi ted f low er
number during a bout fo r male individuals is significant ly more than that of female individual (42. 48 vs.
8. 81). Consequent ly , the female bee resulted in highe r ex tent o f dest ruction on the co rolla , ovule and nec-
tary in comparison wi th male bee;f ruit se t f rom visi ted f low ers due to male bees is significantly higher
than female one s under opening condition (34. 72% vs. 73. 59%). We therefore postulated that the
leng th , rigidi ty of co rolla and nectar production o f flow er in G. longituba must be an adapt ive consequence
of it s nectar robbing visi to rs;The behavio r dif ferentiation of Xy locopa sinensis during fo raging may result
f rom the dif fe rence pat tern of dist ribution of the food resource for the male and female individuals.
Key words:pollination eco logy ;carpenter bee;X y locopa sinensis;nectar robber;Glechoma longi tu-
ba;fitness
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