全 文 ：武汉植物学研究 2002, 20 (4) : 315～ 319
J ourna l of W uhan B otan ica l Resea rch
爱玉及其传粉昆虫的共生关系Ξ
陈 勇1 李宏庆2 马炜梁2
(1. 宁德师范高等专科学校生物系, 福建宁德 352100; 2. 华东师范大学生物系, 上海 200062)
摘 要: 爱玉是榕属攀援灌木, 其隐头花序中生活着薜荔榕小蜂。爱玉一年两次开花, 雌雄株比 1÷2, 雌花序中平均
有 5 503 朵雌花, 雄花序中平均有 6 308 朵瘿花, 自然状态下结实率和成虫瘿率分别为 83152%、51133%。薜荔榕小
蜂一年两代, 1 只雌蜂进入花序平均可产约 600 个卵或使 1 391 朵雌花受粉结实。爱玉依赖薜荔榕小蜂传粉, 否则
不能结实; 薜荔榕小蜂是惟一能进入花序的传粉者并依靠爱玉花序得以栖息。二者在形态结构、生理功能上高度互
适, 生活史上完全吻合衔接, 生态策略上紧密协调, 构成复杂而又精细的共生体系。
关键词: 爱玉; 薜荔榕小蜂; 共生体系; 传粉生态
中图分类号: Q 948. 12+ 2. 2 文献标识码: A 文章编号: 10002470X (2002) 0420315205
A Study of Sym bioses between F icus p um ila var.
awkeotsang and W iebes ia p um ilae
CH EN Yong1, L I Hong2Q ing2, M A W ei2L iang2
(1. N ing d e T eachers Colleg e, N ingde, Fu jian 352100, Ch ina; 2. E ast Ch ina N orm a l U n iversity , Shanghai 200062, Ch ina)
Abstract: F icus p um ila var. aw keotsang belongs to a k ind of clim b ing sh rub s in F icus, and in its
sycon ium lives W iebesia p um ilae. F. p um ila var. aw keotsang b loom s tw ice a year, and the num 2
ber of its fem ale and m ale tree is in the ra t io of one to tw o. In the fem ale sycon ium there are aver2
agely 5 503 flow ers; in the m ale sycon ium averagely 6 308 ones; under the natu ra l condit ion its
fru it2bearing and gall2p roducing ra tes are 83152% and 51133% respect ively1 W . p um ilae have
tw o genera t ion s in a year, one fem ale w asp w ho en ters the sycon ium can averagely lay 600 eggs
o r m ake 1 391 fem ale flow ers po llina ted so that they bear fru its. F. p um ila var. aw keotsang de2
pends on the po llina t ion of the W . p um ilae, o therw ise it can no t bear any fru it. W . p um ilae are
the on ly in sect tha t can en ter the sycon ium po llina t ing and living there. T hey su it each o ther
qu ite w ell in their st ructu re and physio logica l funct ion, have a comp lete jo in t in their life cycle
synch ron ism , clo sely coo rd inate one ano ther in the eco logica l st ra tegy, and fo rm a comp lex, deli2
cate m u tualism system.
Key words: F icus p um ila var. aw keotsang ; W iebesia p um ilae; M u tualism system ; Po llina t ion
eco logy
爱玉 (F icus p um ila var. aw keotsang )为榕属攀
援灌木薜荔的变种, 仅分布于我国福建、台湾和浙江
南部中、低海拔的山地林间, 常攀附于大树、岩石、石
壁上[1 ]。爱玉与其它榕属植物皆形成隐头花序 (以下
简称花序) , 这种壶状“封闭式”的花序必须依赖专一
性互惠共生的昆虫传粉[2 ] , 榕属植物及其传粉昆虫
之间的共生关系被人们确切认识的历史不长[3 ] , 但
迅速引起人们的强烈兴趣, 因为榕属植物种类多, 是Ξ 收稿日期: 2001211223, 修回日期: 2002203219。基金项目: 国家自然科学基金资助项目 (39670134)。
作者简介: 陈勇 (1954- ) , 男, 南京人, 副教授, 主要从事榕2榕小蜂共生体系的研究。
热带雨林生态系统中的一类关键植物[4, 5 ] , 也是亚热
带森林广布种类[6 ] , 全世界有 750 种榕属植物意味
着可能有 750 对基本相似又显著差别的榕和传粉昆
虫的共生体系, 这为研究生物学上的一些基本问题
提供了优良的实验模型[7 ]。
爱玉的果实是一种林业副产品, 因其富含果胶
可制作凝胶冻, 自古以来就是民间清凉、爽口、消暑
的天然半饮料。近年来由于野生资源锐减, 台湾自
1985 年开始人工栽培生产[8 ]。福建近年也开始引
种、驯化和栽培, 但遇到结实率低的问题。为此我们
对福建野生分布的爱玉和传粉昆虫的关系进行基础
理论研究, 以期为此类共生体系的理论研究和栽培
生产提供基础资料。
1 材料和方法
1. 1 材料
1. 1. 1 爱玉 雌雄异株, 幼期以具气根的营养枝攀
附基物上, 成株长出众多气生的果枝, 分别于节上单
生雌、雄花序。花序椭圆形, 长 5～ 7 cm , 径宽
3～ 4 cm , 顶端具一直径约 3 mm 的孔道, 孔道内螺
旋状着生数百苞片, 致使花序腔与外界隔离。花有雌
花、瘿花和雄花的分化。雌花具长而侧生的花柱, 于
雌花序腔内壁排列成整齐的雌花层。雌花子房内有
1 枚胚珠发育成瘦果, 果皮富含果胶为制作凝胶冻
的原料。瘿花和雄花着生雄花序腔内壁, 瘿花侧生花
柱粗短, 柱头喇叭状, 不能结实, 专供传粉昆虫栖息,
瘿花亦排列成整齐的瘿花层, 宽阔的柱头构成“地
毯”般的产卵面, 被产卵后子房发育成虫瘿; 雄花着
生于花序内壁近孔道处, 围绕孔道苞片数十圈, 当瘿
花成熟之时, 雄花仍处于花原基阶段, 待到虫瘿内传
粉昆虫羽化时才发育成熟, 花粉被传往新生的花序。
1. 1. 2 传粉昆虫 薜荔的传粉昆虫薜荔榕小蜂
(W iebesia p um ilae) (以下简称小蜂) 亦是爱玉的传
粉昆虫。雌蜂黑褐色, 体长约 215 mm。头扁平颜面
下凹, 大颚及其附器腹面各具 4 个横脊。触角 11 节,
柄节粗大, 三角锥形。复眼较大。翅两对。产卵器发
生于腹部腹面中央, 不伸出腹部末端。雄蜂浅黄色,
体较雌蜂略小, 复眼、触角退化, 双翅退化消失。腹部
前曲, 前、后足腿节发达, 中足退化细小。
1. 2 样地和样株
研究地点选择在宁德市南山, 位于北纬 26°35′,
东经 119°37′, 面积约 015 km 2, 海拔 100～ 200 m , 属
亚热带气候, 四季分明。以样地内所有的 12 成株为
样株, 样株生长于岩石上, 观察取材方便。
1. 3 方法
2000 年全年每 10 d 1 次观察形成花序的起止
日期; 花期每样株 10 d 1 次摘取不同发育程度花序
各 1 个, 编号后塑料袋密封, 室内解剖, 体视镜下观
察花的结构、昆虫的形态和生物学行为, 记录植物和
昆虫的物候生活史; 选择小蜂即将出飞的花序 10
个, 在室内水插培养, 用白色塑料袋套住向光一侧,
利用向光性收集小蜂, 每 1 h 记数出飞小蜂数目; 解
剖进蜂后通道封闭不久的花序 20 个, 统计每个花序
中小蜂尸体的数目; 人为地将花序套上尼龙绸袋, 进
行小蜂进入花序的有控实验, 阻绝或解开袋子待自
然界飞来 1 只小蜂进入花序后重新套上, 1 个月后
采回花序, 统计单蜂产卵、传粉率, 并同自然状态下
的比较。
2 结果和分析
2. 1 花序发育进程
榕属植物是植物界惟一形成隐头花序的类群,
隐头花序区别于其它花序的重要特征之一为雄花迟
熟, 榕树 (F icus spp. ) 花序结果时, 人们称之为“隐
头果”, 但由于雄花尚在发育, 事实上它仍然是花序。
因此, Galil 把雌雄同株的埃及榕 (F icus sy com orus)
花序发育进程分成A～ E 期表述[9 ] , 被许多学者引
用。然而, 雌雄异株的花序类型不同, 为了描述的科
学和交流、生产上的统一, 参照Galil 的分期标准, 对
爱玉花序发育进程区分如下。
2. 1. 1 A 期 (雌前期) 雌、瘿花发育成熟开放之
前。爱玉果枝节上常有 2 个芽, 其中一个为叶芽, 大
多处于休眠状态, 另一个为花序芽。花序芽初时很
小, 包于 3 片基部苞片中, 随后迅速膨大, 突出苞片
之外。花序中花的数量极多, 雌、瘿花初时无法区别,
子房由 2 个正常发育的心皮构成, 花柱短, 位于很小
的子房顶端中央, 随后 1 个心皮停止发育, 花柱逐渐
变为侧生并产生分化, 雌花柱急剧伸长, 柱头细尖具
微毛, 瘿花柱增粗, 柱头膨大成喇叭状。爱玉花序在
榕属中属大型, 其孔道苞片根据功能可分为 3 个区:
①口部区, 由最外 3～ 5 片灰褐色革质苞片组成; ②
通道区, 由中部约 120 余片乳白色苞片组成, 苞片螺
旋状着生孔道内周层层重叠, 构成只许小蜂进入的
通道; ③腔内区, 为最内约 400 余片苞片, 向腔内延
伸着生并逐渐变小。
2. 1. 2 B 期 (雌花期) 花序孔道口部区苞片上翘,
标志花序通道对小蜂开放, 雌花或瘿花已发育成熟,
具备承接花粉和卵的能力, 此时小蜂进入雌花序传
粉或进入雄花序产卵。
2. 1. 3 C 期 (间花期) 雄花序中瘿花被产卵后, 花
613 武 汉 植 物 学 研 究 第 20 卷
柄伸长, 子房迅速膨大为虫瘿, 及至雄花成熟花药开
裂之前。本期之初花序口部区苞片重新封闭通道, 腔
内虫瘿乳白色晶莹剔透, 花序进一步生长, 长达 8～
10 cm , 径宽 415～ 615 cm , 雄花开始发育; 本期末虫
瘿变成黄棕色, 瘿内小蜂羽化, 雄花发育成熟。
2. 1. 4 D 期 (雄花期) 雄花序变红膨大, 达最大体
积, 原本充满虫瘿和雄花的花序腔略显宽松, 孔道区
域扩张, 苞片失水收缩上翘, 出飞孔形成, 标志花序
发育进入D 期, 此时花序成为一个开放的结构, 空
气进入花序腔, 雄花花药开裂, 羽化的雌小蜂完成交
尾后携粉飞出。
2. 1. 5 E 期 (花后期、果期) 雄花序内小蜂飞出完
毕, 花序壁浆汁化, 花序很快脱落, 成为蝇类、蚂蚁等
昆虫的食物。雌花序由于没有雄花, 不存在雄花期,
也就没有间花期, 由雌花期直接进入果期, 果期可分
为幼果期 (E 1) 和熟果期 (E 2) , E1 期近末是商品果采
摘最佳时期, E 2 期花序壁变红开裂, 暴露出腔内果
皮粘液化的果实, 成为鸟雀喜食的佳肴, 种子随鸟粪
传播。
2. 2 爱玉植株的性别和物候
爱玉植株的性别无法从形态上区分, 只能解剖
花序从花的类型判定。每当春末和秋初芽萌发之后
不久, 二、三年生枝条的叶腋处陆续形成花序。2000
年对 12 株样株每 10 d 1 次物候观察表明 (见图 1) :
①在季节性环境下爱玉一年两季开花, 花期趋于相
对集中。第一季B 期在 4 月底～ 6 月初, 待到D 期时
第一代榕小蜂出飞进入第二季B 期花序传粉或产
卵; 第二季B 期在 10 月初～ 12 月 10 日, 以C 期越
冬的第二代榕小蜂翌年出飞进入第一季花序。②序
内开花同步, 当口部区苞片上翘时, 花同时开放; 株
内开花不同步, 第一季持续约30d , 第二季持续时间
图 1 2000 年 12 株爱玉的开花期
F ig11 T he inflo rescen t phase of 12 F icus p um ila var.
aw keotsang
更长, 达 30～ 50 d。③株间开花第一季基本同步, 第
二季则不同步, 开花迟早相差可达 40 d, 这是环境压
力解除所致。④对每一株雌株而言一年仅一次开花,
大多在第一季, 秋冬果实成熟, 少部分在第二季, 果
翌年春夏成熟。⑤野生爱玉雄株占多数, 约占总数的
66167% , 这样有利于提高开花时出飞小蜂的种群数
量和进入花序的机率。
2. 3 小蜂的产卵、授粉能力
为了测定小蜂产卵和传粉的能力, 将第一季雌、
雄花序于B 期之前套袋, 阻止小蜂进入或人为地让
1 只小蜂进入花序, 1 个月后采回解剖统计每个花序
产生虫瘿和果实的数量, 并同自然状态下的花序进
行比较, 每组实验各进行 5 个花序, 结果见表 1。从
表 1 可以看出, 爱玉花序中花的数量极多, 雌花序中
平均有5 5 0 3朵雌花、雄花序中平均有6 3 0 8朵瘿
表 1 爱玉花序中各部分的数量
T able 1 T he num ber of the differen t parts of sycon ia
序号
N o.
雌花序 Fem ale sycon ia
雌花
Fem ale
flow er
果实
F ru it
阻止进入
N o
entrance
1 只进入
Enable one
w asp to en ter
雄花序 M ale sycon ia
瘿花
Gall
flow er
虫瘿
Gall
阻止进入
N o
entrance
1 只进入
Enable one
w asp to en ter
1 5 621 3 970 0 1 187 6 172 3 276 0 534
2 5 892 4 382 0 1 432 5 927 1 872 0 891
3 5 101 5 281 0 1 257 6 333 2 844 0 631
4 4 887 4 913 0 1 510 6 871 4 851 0 510
5 6 015 4 435 0 1 571 6 238 3 346 0 432
总数
To tal 27 516 22 981 0 6 957 31 541 16 189 0 2 998
平均
A verage 5 503 4 596 0 1 391 6 308 3238 0 600
百分率 (% )
Percen tage 83. 52 0 25. 28 51. 33 0 9. 51
713 第 4 期 陈 勇等: 爱玉及其传粉昆虫的共生关系
花, 对雌、瘿花均值进行 t 检测, 显著水平 Α= 0105,û tû = 21985> t80105 = 21306, 表明雌、雄花序中雌、瘿
花的数量有显著差异; 自然状态下雌、瘿花结实和成
虫瘿率分别可达 83152%、51133% , 爱玉以增加瘿
花的数量, 赡养了众多的传粉者, 提高了花序的受访
率; 小蜂进入花序是结实和成虫瘿必要条件, 人为地
阻绝小蜂进入, 雌、瘿花渐渐变褐色, 雌花序 1 个月
内脱落, 雄花序大部逐渐脱落, 少部分发育为只有雄
花的花序; 人为地让 1 只小蜂进入雌花序平均可结
1 391 个果, 结实率为 25128% , 1 个花序饱满结实只
须 4 只小蜂进入花序传粉, 1 只小蜂进入雄花序平
均可产 600 个卵并形成同等数量的虫瘿, 成虫瘿率
为9151% , 1个花序可供10余只小蜂产卵。
2. 4 小蜂的行为
2. 4. 1 羽化和交尾 当空气进入雄花序腔时, 虫瘿
内的小蜂变得活跃, 雌、雄蜂在各自的虫瘿壁上咬出
羽化孔。雄蜂先行钻出虫瘿, 雌蜂则在虫瘿中等待雄
蜂到来, 雄蜂寻到雌蜂所在虫瘿后, 前、后足紧抱虫
瘿, 将尾部插入羽化孔, 与雌蜂隔着虫瘿壁交尾, 交
尾时间长达 115～ 2 h。雄蜂数量明显少于雌蜂, 1 只
雄蜂可数次交尾, 直至精疲力竭而亡, 终身未离开花
序腔。交尾大多在夜晚和凌晨进行。受精的雌蜂钻
出虫瘿后爬向出飞孔。
2. 4. 2 携粉和出飞 雄花位于虫瘿和苞片之间, 雌
蜂爬向出飞孔必经雄花区, 身上粘满花粉。小蜂爬出
出飞孔后停在花序外壁清除过量花粉后才能起飞,
其所携花粉主要粘附于体表刚毛的基部附近, 体表
皱襞和其它的凹陷部位, 薜荔榕小蜂不存在携带花
粉的特殊器官。统计 10 个春夏季D 期花序中每天
平均出飞的小蜂数 (图 2) , 于第 4 d 计数每小时平均
出飞数 (图 3)。从图 2 可以看出: 每个D 期雄花序
中小蜂出飞持续 9 d, 出飞高峰期在第 3 d, 约占总
数2618% 的小蜂在这天出飞。从图3可看出: 每日
图 2 D 期花序小蜂出飞节律
F ig12 T he rhythm of fem ale fig w asp s flying
ou t from phase D sycon ia
图 3 第 4 d 小蜂出飞日变化
F ig13 T he daily varia t ions of the num ber of fem ale fig
w asp s flying ou t in the fourth day
出飞高峰在 8÷00～ 10÷ 00 之间, 占总数 6716% 的小
蜂在这期间出飞, 11÷00 之后出飞基本停止, 仅极少
数小蜂在此后出飞。
2. 4. 3 钻入花序 出飞的小蜂受新形成的B 期花
序分泌的挥发性物质诱导飞来停在花序壁上, 很快
爬向花序口钻入花序通道, 利用铲状的头, 触角柄节
的上顶和大颚附器的防止倒滑, 在具一定弹性的通
道区苞片间盘旋状步步推进, 费时约 10～ 20 m in 进
入花序腔。尽管雌蜂具特殊的形态结构, 钻入花序仍
然是个艰难的历程, 体力不支者往往死于通道区苞
片之间, 进入花序腔者, 大多成为缺翅、少腿、断触角
的伤残者。
2. 4. 4 产卵和授粉 钻入雄花序的小蜂, 将产卵器
插入瘿花花柱的喇叭口, 把卵产于珠被和珠心之间,
卵细长的尾丝留在花柱道中, 起标识作用防止重复
产卵, 因此每个子房仅产 1 枚卵, 卵 3～ 4 d 孵化成
弯曲的幼虫, 以胚珠中的浆汁为食, 瘿花子房迅速膨
大成虫瘿。
钻入雌花序的小蜂, 由于产卵器与花柱不能匹
配, 因此无法在雌花子房中产卵, 在寻觅产卵场所过
程中为雌花授了粉, 直至力竭死于花序腔中不能产
生后代, 雌花序成为小蜂死亡的“陷井”, 显然, 爱玉
的雌花序模拟雄花序“诱使”榕小蜂钻入花序授粉。
为了研究进入雌、雄花序的小蜂数量是否有别,
取C 期初花序口部总苞片重新封闭的雄、雌花序各
10 个解剖, 计数进入花序的小蜂数量 (表 2)。结论如
下: 当B 期花序一旦被小蜂产卵或传粉后, 花序通
道很快就封闭, 阻止了后来者进入花序。缩短花序口
开放时间, 有利于防止非传粉昆虫的侵入, 也使进入
花序的小蜂基本同步, 这是导致每个花序榕小蜂出
飞天数一致的原因, 同时也避免太多榕小蜂进入同
一花序, 自然状态下进入雌、雄花序的小蜂平均数基
本相近, 雌、雄花序对榕小蜂的吸引力无明显差异,
813 武 汉 植 物 学 研 究 第 20 卷
雌花序结实率高于雌花序成虫瘿率是小蜂携粉与产
卵能力差异所致。
表 2 进入 B 期雌、雄花序的小蜂数量
T able 2 T he num ber of fem ale w asp s to en ter
fem ale and m ale sycon ium of phase B
花序性别
Syconiun
sex.
花序号 N o.
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
总数
To tal
平均
A verage
雌花序
Fem ale
sycon ia
3 5 2 7 3 4 9 3 4 5 45 4. 5
雄花序
M ale
sycon ia
4 9 5 5 3 8 6 4 7 3 54 5. 4
3 讨论
爱玉为小蜂提供栖息的场所并依赖小蜂传宗接
代, 小蜂为爱玉授粉并借宿主花序得以繁衍。爱玉和
媒介昆虫之间的这种互惠关系十分密切, 一方的消
亡将导致另一方的绝灭, 构成不可互缺的共生体系。
研究表明, 共生双方通过形态结构、生理功能的高度
互适, 物候生活史的完全吻合衔接, 生态策略的紧密
协调, 长期协同进化, 至今共生体系已具稳固性。
爱玉花序孔道细长, 苞片众多排列紧密, 孔道苞
片功能上分区, 花的数量极多且雌雄异序的特点, 为
榕树中复杂的类型之一, 有效地排除其它非传粉昆
虫的介入。口部区苞片在最初一批小蜂进入花序产
卵后重新封闭, 成为调节小蜂出飞高峰与花药开裂
同步, 保证小蜂体表携粉, 提高花序受访率的一种机
制。
爱玉一年两季开花, 已不同于热带地区榕树一
年到头树上皆有不同发育阶段的花序, 这是季节性
环境施加压力的结果。序内开花同步有利于形成出
飞高峰, 从而降低被天敌捕食的比例和在恶劣天气
间隙完成出飞; 株内开花的不同步致使种群内B、D
期相对延长, 从而提高传粉率和产卵率。显然, 在季
节性环境协迫下, 序内开花同步与株内开花不同步
相统一, 为共生体系的一种共生对策。
雌雄异株的爱玉以大量的雄株养育众多的传粉
小蜂而不能结实, 进入雌花序的小蜂无法产卵而无
后代, 共生双方均为对方的繁衍付出“代价”。Galil
等曾报道 2 种小蜂 (B lastop hag a estherae; B . ton2
d uz i) 具有花粉筐和花粉袋, 并具主动传粉行为[10 ] ,
爱玉传粉雌蜂没有这种结构和行为。爱玉雄花序D
期自动形成出飞孔, 也不必象聚果榕花序一样由雄
蜂开凿出飞孔[11 ]。这些特点是否雌雄异株类型共生
体系所共有, 尚待进一步研究。可以证实的是, 共生
体系基本相似但又具显著的区别, 表现出共生体系
的多样性。
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913 第 4 期 陈 勇等: 爱玉及其传粉昆虫的共生关系