全 文 ：
蔡卓平, 段舜山, 朱红惠. 海洋微藻对重金属镉胁迫的抗氧化应激适应性[J].生态科学, 2012, 31(5):591-595
CAI Zhuo-ping, DUAN Shun-shan, ZHU Hong-hui. On the anti-oxidantive adaptation of marine microalgae to stress of heavy metal
cadmium[J]. Ecological Science, 2012, 31(5):591-595
海洋微藻对重金属镉胁迫的抗氧化应激适应性
蔡卓平1,2, 段舜山2, 朱红惠1,*
1. 广东省微生物研究所, 广东省菌种保藏与应用重点实验室, 广东省微生物应用新技术公共实验室, 广东省华南应用微生物
重点实验室-省部共建国家重点实验室培育基地, 广州 510070
2. 暨南大学水生生物研究中心, 广州 510632
【摘要】近海海域重金属镉污染已成为全球性的环境灾难。镉对有机体的氧化应激胁迫是引发有机体毒害效应的关键原因。海
洋微藻是海域生态系统中初级生产者，研究其抵抗镉氧化应激毒害的过程和机理对海洋生态学具有重要科学意义。海洋微藻在
长期进化发展过程中，形成了耐受重金属镉毒害的生长适应性反应，抵抗镉氧化应激胁迫是海洋微藻减轻或消除镉毒害的关键
所在。文章概述当前近海重金属镉的污染现状，归纳重金属镉对海洋微藻的氧化应激毒害效应，提出海洋微藻对镉胁迫的抗氧
化应激适应性，简介几种典型的抗氧化应激酶类与非酶类物质，最后指出该领域的关键问题并进行展望。
关键词：海洋微藻；镉；抗氧化应激；适应性
doi:10.3969/j.issn. 1008-8873.2012.05.021 中图分类号：X173 文献标识码：A 文章编号：1008-8873(2012)05-591-05
On the anti-oxidantive adaptation of marine microalgae to stress of heavy metal
cadmium
CAI Zhuo-ping1,2, DUAN Shun-shan2, ZHU Hong-hui1*
1. Guangdong Institute of Microbiology, Guangdong Provincial Key Laboratory of Microbial Culture Collection and Application,
Guangdong Open Laboratory of Applied Microbiology, State Key Laboratory of Applied Microbiology (Ministry-Guangdong Province
Jointly Breeding Base), South China, Guangzhou 510070, China
2. Institute of Hydrobiology, Jinan University, Guangzhou 510632, China
Abstract: Heavy metal cadmium (Cd) contamination along the coastal waters has become one of the most severe global environmental
hazards. Cd may elicit oxidative stress, which results in consequent toxic effects in the organisms. Marine microalgae are the first
primary producers in the marine ecosystem; how these aquatic organisms response to the Cd stress is a matter of ecosystem stability.
During the long evolutional process of marine microalgae, they have formed some strategies to resist to Cd stress, among which the
anti-oxidative stress response in marine microalgae is the key one in relieving or eliminating Cd toxicity. In this paper, Cd contamination
in offshore environment is introduced, and the oxidative stress activated by Cd in marine microalgae is summarized. In addition, the
anti-oxidative adaptation to Cd stress is reviewed. Several typical anti-oxidative enzymes and non-enzyme substances involved in the
adaptation to Cd stress are also presented. Finally, the perspective on this research field is put forward.
Key words: marine microalgae; cadmium; anti-oxidative stress; adaptation





收稿日期：2012-05-15收稿，2012-08-10接受
基金项目：国家自然科学基金委(NSFC)-广东联合基金重点项目(U1133003)；国家自然科学基金项目(41176104，31070103)；广东省自然科学基金重
点项目(10251007002000001)；广东省科技攻关项目（2011B090400613）
作者简介：蔡卓平(1980—)，男，博士，助理研究员，从事微藻生理生态研究工作，E-mail: zpcai@scau.edu.cn
*通讯作者：朱红惠, E-mail: zhuhonghui66@yahoo.com.cn
第 31卷 第 5期 生 态 科 学 31(5): 591-595
2012年 9月 Ecological Science Sep. 2012

1 引言（Introduction）
随着人类活动的加剧和社会经济的发展，大量
重金属镉污染物进入近海海域，引起海水质量恶化，
严重破坏海洋生态系统的结构和功能[1]。作为生物毒
性最强的重金属元素之一，镉具有环境残留时间长、
难以降解、危害不可逆性等特点，已被联合国组织确
定为优先检测的环境污染物[2]。研究证实，重金属镉
可以沿着海洋食物链传递、富集浓缩，最终进入处于
食物链顶端的人类体内，对人体内脏器官、血液循环
系统和生殖系统等产生损伤，引发“三致性“危害（致
癌、致畸、致突变）[3]。正因为如此，近海海域镉污
染问题备受国内外学者们的关注，迅速成为海洋生态
学、环境科学和生态毒理学研究领域的热点[4]。
海洋微藻是海洋生态系统中最主要的初级生产
者，在维持海洋生态系统稳定中发挥着非常重要的作
用。它们对水体环境的变化又异常敏感, 通过各种途
径进入到海洋的镉污染物质会引起它们生长生理变
化，进而可能导致种类组成和群落结构发生变化，最
终破坏整个海洋生态系统的平衡状态[5]。氧化应激是
重金属镉胁迫引起海洋微藻生理伤害的首要原因，因
此海洋微藻如何做出生理适应性以抵抗镉胁迫的氧
化应激伤害，缓解自身生长生理功能所受损伤，具有
关键性的生态意义。随着生态毒理学和微藻生物学研
究的深入，人们发现海洋微藻在长期种系进化或个体
发育过程中，形成了一系列耐受重金属镉胁迫的特殊
生理响应体系：它们体内存在着一个由酶类和非酶类
组成的抗氧化应激保护系统，以随时防御环境胁迫诱
发的氧化应激伤害[6]。已有研究指出，海洋微藻一旦
遭受到重金属镉胁迫，就可能通过调节抗氧化应激保
护系统清除多余的活性氧，减轻活性氧积累而形成的
氧化应激伤害，抗氧化应激的调节机制可能存在多样
性和复杂性[7]。本文在简介各地近海重金属镉污染现
状的基础上，综述重金属镉对海洋微藻的氧化应激毒
害效应，探讨海洋微藻对镉胁迫的抗氧化应激适应
性，并概述常见的抗氧化应激酶类与非酶类物质，最
后指出该领域的关键问题并进行展望。

2 近海海域重金属镉污染严重（Severe cadmium
contamination along coastal waters）
镉已成为世界各地近海海域中最主要的一种重
金属污染物。研究表明，国外一些河口、海湾等近海
水域已经受到不同程度的重金属镉污染。韩国海湾的
表层沉积物中重金属含量达3.63×104 µg/kg[8]，而澳大
利亚悉尼海湾表层沉积物中重金属含量更是达
2.06×105 µg/kg[9]，即使是处于南极的普里兹湾也有重
金属镉的存在（0.020～0.594）μg/L[10]。
在中国，大部分河口海岸同样都面临着巨大的镉
污染压力和威胁：珠江口水体中镉平均含量为0.16
µg/L，潜在危害远高于其他重金属种类[11]；汕头湾表
层沉积物镉含量（0.30～1.75）×103 µg/kg[12]；珠江
口滨海湿地沉积物中镉平均含量为0.96×103 µg/g，超
过一类海区沉积物标准[13]；黄河口水体镉平均浓度
超过0.50 µg/L[14]；山东半岛南部近海海域镉浓度为
0.03～0.50 µg/L[15]。此外，人们陆续在珠江口海域的
水生动物体内检测出重金属镉，如蛙螺（Bursa rana）
各组织器官中的镉含量（湿重）为（0.09～0.69）×103
µg/kg，棒锥螺（Turritella bacillum）各组织器官中
Cd含量为（0.21～0.33）×103 µg/kg[16]；珠江口伶仃
洋海域头足类和双壳类体内的Cd都达到重污染水平,
超出食用标准，近江牡砺的Cd最高超标竟达89.59倍
[17]。可见，近海海域镉污染已经成为了一个日益严
重的世界性灾害。

3 重金属镉胁迫诱发海洋微藻氧化应激毒害效应
（Cadmium induced oxidative stress in marine
microalgae）
近海海域是一个由各种生物和非生物组分构成
的复杂生态系统，镉污染将可能给整个海洋生态系统
带来不可预测的危害。海洋微藻是海洋生态系统中一
类具多样性、广布性和特殊性的微小生物体，它们构
成了海洋食物链的基础，在海洋生态系统物质循环和
能量流动中扮演着至关重要的角色[18-19]。重金属镉进
入近海水体后，首当其冲的受害者就是海洋微藻——
重金属镉胁迫会对海洋微藻产生氧化应激毒害效应
[5]。氧化应激(Oxidative stress, OS)是指有机体在遭受
各种环境胁迫时，体内高活性分子如活性氧自由基
(Reactive oxygen species, ROS)产生过多，氧化系统
和抗氧化系统失衡，氧化程度超出氧化物的清除能
力而导致细胞组织损伤的一种生理现象[20]。
重金属镉引发的氧化应激胁迫是造成海洋微藻
生长生理损伤的关键原因——正是氧化应激过程中
产生的过多活性氧物质，如超氧物阴离子自由基
(O2·)、羟自由基(OH·)、过氧化氢(H2O2)等，导致微
592 生 态 科 学 Ecological Science 31卷

藻脂质过氧化、破坏蛋白质和核酸结构、干扰光合色
素合成、抑制光合呼吸作用，最终引起微藻正常生长
代谢功能丧失以及改变微藻种类组成[6]。可见，海洋
微藻如何在此过程做出生理响应以抵抗镉的氧化应
激伤害，缓解自身生长生理功能所受损伤，具有关键
性的生态意义。

4 海洋微藻抵抗重金属镉胁迫氧化应激的适应性反
应及几种重要抗氧化保护酶类和非酶类物质
（Anti-oxidative adaptation to cadmium stress and
several important enzymes and non-enzyme
substances involved in the adaptation in marine
microalgae）
动物体在面对环境威胁或生长冲突时，大多会做
出类似“斗争或逃逸”(Fight or flight response)的生理
行为反应[21]；而对一些高等植物而言，由于其缺乏
动物体“逃逸”般的能力，往往会通过调节自身的生长
可塑性(Plasticity)，如调整根系构型、增加根毛数量、
改变植株形态等以适应环境因子胁迫[22]。作为一类
缺乏组织分化的单细胞有机体，海洋微藻同样会产生
一些生理适应性策略来抵抗氧化应激所带来的伤害。
研究表明，微藻在其长期种系进化或个体发育过程
中，同样形成了一系列耐受环境因子胁迫的特殊生理
响应体系：它们体内存在着一个由酶类和非酶类组成
的抗氧化应激保护系统，以随时防御环境胁迫诱发的
氧化应激伤害[23]。其中，酶类保护系统是指与抗氧
化应激有关的一些酶类物质, 包括超氧化物歧化酶
(Superoxide dismutase, SOD)、过氧化氢酶(Catalase,
CAT)、过氧化物酶(Peroxidase, POD)、谷胱甘肽过氧
化物酶(Glutathione peroxidase, GPX)、抗坏血酸过氧
化物酶(Ascorbate peroxidase, APX)等；而非酶类保护
系统主要是指生物体内能与活性氧发生反应以降低
活性氧含量的一些非酶类物质，如还原型谷胱甘肽
(Glutathione, GSH)、还原型抗坏血酸 (Ascorbate,
ASA)、类胡萝卜素(Carotenoid, CAR)等[24]。
在正常生长条件下，海洋微藻代谢产生的活性氧
可为抗氧化应激保护系统控制，以保持体内活性氧的
产生与清除处于平衡状态，完成其正常的生长生理功
能。但是一旦微藻遭受镉胁迫，体内会产生过多的活
性氧物质，使得活性氧的产生与清除处于一种非平衡
状态；此时微藻体内抗氧化应激系统就可能激发增强
以清除多余的活性氧，减轻由活性氧积累产生的氧化
伤害，从而达到保护细胞的目的[25]。其中，在抗氧
化应激酶类中，SOD是活性氧清除反应过程中第一个
发挥作用的抗氧化酶，能将O2·快速歧化为H2O2和分
子氧；CAT对清除细胞受到胁迫时大量产生的H2O2
是必不可少的；POD能够催化过氧化氢或烷基过氧化
物的氧转移到受体分子上，避免H2O2与有机过氧化
物在体内的积累。此外，在抗氧化应激非酶类中，
GSH在维持膜结构的完整性、防御膜脂过氧化及清除
活性氧中起着重要的作用；ASA存在于叶绿体基质
中，是体内O2·和OH·的有效清除剂[26]。最近研究还
发现，铜绿假单胞菌(Pseudomonas aeruginosa)在胁迫
时，体内还可以产生一类低分子量、热稳定性强、富
含半胱氨酸、与金属离子具有高度亲和性的蛋白——
金属硫蛋白(Metallothionein, MT)，以调节机体抗氧化
应激、解除重金属毒性、降低氧化应激对细胞组织损
害[27]。

5 结论与展望（Conclusions and perspectives）
海洋微藻广泛存在于各种各样的生境中，在其长
期种系进化或个体发育过程中，会不断受到环境变化
的影响。但即使是在一些不良的环境条件下，海洋微
藻依然能存活，说明其具有适应这些环境变化的生理
生态响应体系[28-29]。一些种类的海洋微藻在较高重金
属镉胁迫条件下依然能生长存活，表现出一定的镉耐
受性[30]，而它们对重金属镉的耐受性与其抗氧化应
激反应的产生及其强度有关。不同程度的重金属镉胁
迫对海洋微藻产生不同的氧化应激毒害效应，若镉胁
迫程度过重，会抑制或完全破坏了海洋微藻抗氧化应
激体系，活性氧自由基带来的严重损伤超过了海洋微
藻生长耐受的限度，最终可能导致机体死亡；若镉胁
迫程度较轻，在对海洋微藻机体产生氧化应激伤害的
同时，会诱发海洋微藻产生抗氧化应激适应性反应，
通过启动体内酶类和非酶类保护系统共同减缓或消
除镉污染引起的氧化应激胁迫，保证其生长生理功能
免受威胁。
有研究发现，镉胁迫使得小球藻和湛江等鞭金
藻 (Isochrysis zhanjiangensis)体内MDA含量升高，
SOD活性降低[31]；但也有研究表明，镉胁迫使得微
藻体内MDA含量升高，SOD活性也提高[32]。抗氧化
应激过程涉及酶类和非酶类保护系统中多种物质与
活性氧自由基的相互对抗作用，因此海洋微藻对镉胁
迫的抗氧化应激或许存在多样性、复杂性和不确定性
5期 蔡卓平，等. 海洋微藻对重金属镉胁迫的抗氧化应激适应性 593

[33-34]。今后应进一步明确镉胁迫引起的氧化应激毒害
效应，揭示镉对海洋微藻生物学毒性的剂量-效应关
系；从酶类和非酶类两个抗氧化应激系统出发，全面
系统地研究海洋微藻适应重金属镉氧化胁迫的机制
[35]，尤其应结合金属硫蛋白的合成变化来揭示海洋
微藻耐受镉胁迫的抗氧化应激机制，澄清目前对海洋
微藻抗氧化应激机制的争议[36]，这不但有利于全面
认识海洋微藻耐受重金属镉胁迫的抗氧化应激适应
性机理，而且还为重金属镉污染的生态风险评价及其
生物防治修复提供科学理论依据。

参考文献 (References)

[1] Ansari T M, Marr I L, Tariq N. Heavy metals in marine
pollution perspective-a mini review[J]. Journal of Applied
Sciences, 2004, 4(1):1-20.
[2] 张乃星, 曹丛华, 任荣珠, 孙旭, 林森, 张绍萍, 吴凤从,
孙滨. 胶州湾外海洋倾倒区表层沉积物中的重金属及其
潜在生态风险[J]. 环境科学, 2011, 32(5): 1315-1320.
[3] Kopp S J, Glonek T, Jr Perry H M, Erlanger M, Perry E F.
Cardiovascular actions of cadmium at environmental
exposure levels[J]. Science, 1982, 217(4562): 837-839.
[4] Luparello C, Longo A, Vetrano M. Exposure to cadmium
chloride influences astrocyte-elevated gene-1 (AEG-1)
expression in MDA-MB231 human breast cancer cells[J].
Biochimie, 2012, 94(1), 207-213.
[5] Liu G X, Chai X L, Shao Y Q, Hu L H, Xie Q L, Wu H X.
Toxicity of copper, lead, and cadmium on the motility of
two marine microalgae Isochrysis galbana and Tetraselmis
chui[J]. Journal of Environmental Sciences, 2011, 23(2):
330-335.
[6] Sabatini S E, Juárez A B, Eppis M R, Bianchi L, Luquet C M,
de Molina M C R. Oxidative stress and antioxidant defenses
in two green microalgae exposed to copper[J].
Ecotoxicology and Environmental Safety, 2009, 72(4):
1200-1206.
[7] Bajguz A. An enhancing effect of exogenous brassinolide on
the growth and antioxidant activity in Chlorella vulgaris
cultures under heavy metals stress[J]. Environmental and
Experimental Botany, 2010, 68(2): 175-179.
[8] Lee M, Bae W, Chung J, Jung H S, Shim H. Seasonal and
spatial characteristics of seawater and sediment at Youngil
bay, Southeast Coast of Korea[J]. Marine Pollution Bulletin,
2008, 57(6): 325-334.
[9] Birch G F, Hutson P. Use of sediment risk and
ecological/conservation value for strategic management of
estuarine environments: Sydney estuary, Australia[J].
Environmental Management, 2009, 44(4): 836-850.
[10] 孙维萍, 扈传昱, 薛斌, 潘建明. 南极普里兹湾表层海水
中铜、镉、锌的分布[J]. 极地研究, 2009, 21(1): 25-32.
[11] 王增焕, 林钦, 李纯厚, 黄洪辉, 杨美兰, 甘居利, 蔡文
贵. 珠江口重金属变化特征与生态评价[J]. 中国水产科
学, 2004, 11(30): 214-219.
[12] 乔永民, 黄长江. 汕头湾表层沉积物重金属元素含量和
分布特征研究[J]. 海洋学报, 2009, 31(1): 106-116.
[13] 马玉, 李团结, 王迪, 彭艳超, 蔡钰灿, 王爱军. 珠江口
滨海湿地沉积物重金属污染现状及潜在生态危害[J]. 热
带地理, 2011, 31(4): 353-356.
[14] 刘汝海, 吴晓燕, 秦洁, 孙培艳, 王艳, 贾永刚, 崔文林.
黄河口河海混合过程水中重金属的变化特征[J]. 中国海
洋大学学报, 2008, 38(10): 157-162.
[15] 李月, 谭丽菊, 王江涛. 山东半岛南部近海表层海水中
镉、铅、汞、砷的时空变化[J]. 中国海洋大学学报, 2010,
40(增): 179-184.
[16] 田磊, 张大文, 黄小平. 重金属在珠江口海域两种腹足
类动物组织中的分布与累积[J]. 生态学杂志, 2011, 30(7):
1491-1496.
[17] 秦春艳, 方展强, 唐以杰, 安东, 杨雄邦. 珠江口伶仃洋
习见水生动物体内重金属含量测定与评价[J]. 华南师范
大学学报: 自然科学版, 2010(3): 104-109.
[18] Cai Z P, Duan S S, Wei W. Darkness and UV radiation
provoked compensatory growth in marine phytoplankton
Phaeodactylum tricornutum (Bacillariophyceae) [J].
Aquaculture Research, 2009, 40(13): 1559-1562.
[19] Cai Z P, Huang W W, An M, Duan S S. Coupled effects of
irradiance and iron on the growth of a harmful algal
bloom-causing microalga Scrippsiella trochoidea[J]. Acta
Ecologica Sinica, 2009, 29(5): 297-301.
[20] Lushchak V I. Environmentally induced oxidative stress in
aquatic animals[J]. Aquatic Toxicology, 2011, 101(1):
13-30.
[21] Reichmuth J M, MacDonald J, Ramirez J, Weis J S. Fight or
flight: an investigation of aggressive behavior and predator
avoidance in two populations of blue crabs (Callinectes
sapidus Rathbun) in New Jersey[J]. Hydrobiologia, 2011,
658(1): 173-182.
594 生 态 科 学 Ecological Science 31卷

[22] Aroca R, Porrcel R, Ruiz-Lozano J M. Regulation of root
water uptake under abiotic stress conditions[J]. Journal of
Experimental Botany, 2011, 63(1): 43-57.
[23] Manimaran K, Karthikeyan P, Ashokkumar S, Prabu V A,
Sampathkumar P. Effect of copper on growth and enzyme
activities of marine diatom, Odontella mobiliensis[J].
Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology,
2012, 88(1): 30-37.
[24] 张容芳, 唐东山, 刘飞. 藻类抗氧化系统及其对逆境胁
迫的响应[J]. 环境科学与管理, 2011, 36(12): 20-25.
[25] 刘晓娟, 李爱芬, 段舜山. UV-B辐射对绿色巴夫藻生长
及抗氧化酶的影响[J]. 海洋科学, 2007, 31(4): 48-52.
[26] Foyer C H, Shigeoka S. Understanding oxidative stress and
antioxidant functions to enhance photosynthesis[J]. Plant
Physiology, 2011, 155(1): 93-100.
[27] Naik M M, Pandey A, Dubey S K. Pseudomonas aeruginosa
strain WI-1 from Mandovi estuary possesses
metallothionein to alleviate lead toxicity and promotes plant
growth[J]. Ecotoxicology and Environmental Safety, 2011,
79(1): 129-133.
[28] 蔡恒江, 唐学玺, 张培玉, 肖慧, 于娟. 3种海洋赤潮微藻
抗氧化酶活性对 UV-B 辐射增强的响应[J].中国海洋大学
学报: 自然科学版, 2006, 36(1): 81-84.
[29] Li M, Hu C, Zhu Q, Chen L, Kong Z, Liu Z. Copper and
zinc induction of lipid peroxidation and effects on
antioxidant enzyme activities in the microalga Pavlova
viridis (Prymnesiophyceae) [J]. Chemosphere, 2006, 62(4):
565-572.
[30] 斯冬芳, 杨利民, 严华. 三角褐指藻对镉的富集机制和
转化途径[J]. 中国科学: 化学, 2010, 40(2): 136-143.
[31] 田丹, 赵文, 王媛, 向蓓. 镉胁迫对两种海洋微藻生长和
抗氧化系统的影响[J]. 大连海洋大学学报, 2010, 25(5):
417-421.
[32] 李信书, 唐学玺. 亚心形扁藻超氧化物歧化酶活性对镉
和铜的应答[J]. 海洋湖沼通报, 2007(3): 75-80.
[33] Bhandari R R, Sharma P K. Photosynthetic and biochemical
characterization of pigments and UV-absorbing compounds
in Phormidium tenue due to UV-B radiation[J]. Journal of
Applied Phycology, 2011, 23(2): 283-292.
[34] 丰卫华, 刘春颖, 杨桂朋, 李培峰. 外源一氧化氮和金属
铜对海洋微藻抗氧化系统的影响[J]. 中国海洋大学学报:
自然科学版, 2011, 41(12): 69-74.
[35] Okamoto O K, Colepicolo P. Response of superoxide
dismutase topollutant metal stress in the marine
dinoflagellate Gonyaulax polyedra[J]. Comparative
Biochemistry and Physiology. Part C, Pharmacology,
Toxicology and Endocrinology, 1998, 119(1): 67-73.
[36] Xu Y, Shi D L, Aristilde L, Morel F M M. The effect of pH
on the uptake of zinc and cadmium in marine phytoplankton:
possible role of weak complexes[J]. Limnology and
Oceanography, 2012, 57(1): 293-304.


5期 蔡卓平，等. 海洋微藻对重金属镉胁迫的抗氧化应激适应性 595