全 文 ：·综述与专论· 2016, 32(2):7-13
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
热 激 蛋 白 几 乎 存 在 于 整 个 生 物 界， 最 早 被
Ritossa［1］发现于热激条件下的果蝇幼虫唾液腺染色
体中，该染色体呈蓬松状且基因转录水平有所升高。
接着 Tissieres［2］ 利用 SDS 凝胶电泳技术分离果蝇
热激唾液腺得到一组新蛋白，随之命名为热激蛋白
（heat shock protein，HSP），又称热休克蛋白。1987
年，Soger［3］对热激蛋白序列、基因结构及作用位
点等物理特性的阐明为进一步探究热激蛋白奠定了
理论基础。植物热激蛋白发现于 1979 年，Barnett［4］
对烟草和豌豆组织培养细胞热激处理时，发现植
物中同样含有类似于动物体内的热激蛋白。随着
Horwit 对小分子热激蛋白广泛存在于植物中的认识，
人们才给予植物热激蛋白更多关注。
近年研究发现，热激蛋白在高温、干旱、过氧化、
重金属等逆境下均能大量表达［5］，主要通过参与蛋
白合成、折叠、细胞定位及蛋白降解等多种生物功
能来维持植物内环境的稳定 ；在调控方面，热激蛋
白参与蛋白跨膜运输以及靶蛋白的降解等多种生物
功能，其中 HSP70 可通过抑制端粒酶激活这一信号
转导通路来阻止胁迫导致的细胞程序性死亡。因此
HSP 在植物抵御逆境及适应环境发挥重要作用［6］。
热激蛋白既是植物的必需蛋白，又是应激蛋白，在
收稿日期 ：2015-05-06
基金项目 ：国家重点基础研究发展计划（“973”）（2014CB138703-2）
作者简介 ：栗振义，男，硕士研究生，研究方向 ：牧草资源与育种 ；E-mail ：lizhenyily@163.com
通讯作者 ：康俊梅，女，副研究员，研究方向 ：饲草遗传育种与种子科学 ；E-mail ：kangjmei@126.com
植物热激蛋白研究进展
栗振义  龙瑞才  张铁军  杨青川  康俊梅
（中国农业科学院北京畜牧兽医研究所，北京 100193）
摘 要 ： 热激蛋白（heat shock protein，HSP）是一种普遍具有抗逆作用的保护蛋白，主要通过分子伴侣形式与其他蛋白结
合来保护蛋白稳态及修复变性蛋白从而维持植物内环境的稳定，在植物生长发育及逆境调控过程中发挥重要作用。植物热激蛋白
分为 HSP100、HSP90、HSP70、HSP60、小分子 HSP 五大家族，每一家族含有多个热激蛋白。随着对 HSP 的不断研究，已有大量
文献报道了不同物种中的热激蛋白，在此基础上通过阐述植物热激蛋白的结构、功能以及调控作用，旨在为进一步认识热激蛋白
及其作用机理提供有价值的参考。
关键词 ： 热激蛋白 ；分子伴侣 ；热激因子 ；抗逆性
DOI ：10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2016.02.003
Research Progress on Plant Heat Shock Protein
LI Zhen-yi LONG Rui-cai ZHANG Tie-jun YANG Qing-chuan KANG Jun-mei
（Institute of Animal Sciences，Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing 100193）
Abstract: Heat shock protein（HSP）is a kind of ubiquitous protective protein in plant. HSP mainly acts as a molecular chaperone to
maintain protein in steady state and repair denatured proteins through binding with target proteins, which keep the stability of plant internal
environment. Therefore, HSP plays a key role in plant development and stress-resistance process. These proteins can be classified as 5 families
of HSP100, HSP90, HSP70, HSP60 and small molecular HSP, and each family consists of many different HSPs. In this review, based on the
reported HSPs of varied species in the abundant literatures, we summarize the structure, function and regulatory mechanism of plant HSPs, which
aims at providing reference information for understanding plant HSP and its mechanism.
Key words: heat shock protein ；chaperone ；heat shock factor ；resistance
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2016,Vol.32,No.28
逆境中有助于细胞结构恢复和机能重建。本文综合
阐述了热激蛋白的分类及每一家族蛋白的特征和功
能，并初步概述了热激蛋白的作用机理，为深入了
解及研究植物热激蛋白提供理论依据。
1 热激蛋白的类型及分布特点
植物在正常生长及逆境条件下，均能产生分子
量 为 10-200 kD 的 热 激 蛋 白，Waters 等［7］ 根 据 热
激蛋白分子量大小分为 5 大家族，分别为 HSP100、
HSP90（83-90 kD）、HSP70（66-78 kD）、HSP60
（60 kD）和 sHSPs（15-42 kD），一般 sHSPs 是蛋白
复合体的小亚基，其复合体的分子量可达 200-800
kD。目前，已发现多种热激蛋白，可定位到细胞质
及不同细胞器，如细胞核、线粒体、叶绿体和内质
网，HSP70 蛋白与其他家族热激蛋白有所不同，合
成初期存在于细胞质，成熟后迁移到核仁。表 1 中
HSP70 家族的结合蛋白（binding protein，Bip）是细
胞内质网应激反应重要部分 ；HSP60 家族的叶绿体
分子伴侣（chloroplast chaperonin 60，Cpn60）参与细
胞凋亡调控，CCT 包含 TCP 溶质分子伴侣（cytosolic
chaperonin-containing TCP-1，CCT），参与应激反应［5］。
表 1 主要热激蛋白的分布及功能
家族名称 代表成员 定位 主要功能
HSP100（CIp） 细胞质、线粒体、叶绿体 降解异常蛋白，蛋白折叠
HSP90 AtHsp90-1 细胞质 促进信号肽的成熟，调节遗传变异
AtHsp90-5 叶绿体
AtHsp90-6 线粒体
AtHsp90-7 内质网
HSP70（DnaK） Hsp/Hsc70 细胞质 防止异常蛋白聚合，蛋白折叠，蛋白输出与转
Hsp70 叶绿体、线粒体 运，信号转导与转录激活
Bip 内质网
HSP60（GroEL） Cpn60 叶绿体、线粒体 蛋白折叠与再折叠
CCT 细胞质
sHSP Hsp17.6 细胞质 防止蛋白聚集，稳定异常蛋白
Hsp17.9 细胞质
Hsp21 叶绿体
Hsp22 内质网
Hsp23 线粒体
Hsp22.3 质膜
2 热激蛋白不同家族的特征及作用
2.1 HSP100
HSP100 又称为 Clp 蛋白（caseinolytic protease，
Clp），可分为胞质型 HSP100 和质体型 HSP100 蛋
白，其中胞质型 HSP100 蛋白只在热激时产生，正
常条件下作为非必需蛋白存在。大多数 HSP100 蛋
白是 ATP 依赖型蛋白酶，具有 ATP 酶活性和分子伴
侣活性，能够与其他蛋白相互作用，协同其他的分
子伴侣修复变性蛋白，并降解错误折叠的蛋白［8］，
HSP100 作为维护蛋白稳态的参与者首先溶解异常
蛋白，然后交给 HSP70 系统重新折叠加工，最后在
HSP60 的作用下再次形成具有正常功能的蛋白［5］。
在植物生长过程中 HSP100 既受生长发育调控，又
受热激、寒冷、干旱和高盐等胁迫的诱导［9-11］，并
且参与对植物胁迫应激，番茄 LeHSP100/ClpB 可能
通过降解高温产生的蛋白聚集体从而保护 PS Ⅱ免
受高温伤害［12］。Bowen 等［13］报道，苹果细胞悬浮
液经预先热激处理后可增强细胞在致死温度下的存
活率，表明 HSP100 与植物抗逆性密切相关。Grover
等［14］综合报道了转 HSP100 基因拟南芥、烟草、水
稻表现出较强的耐热性，说明 HSP100 对增强植物
耐热能力具有促进作用。
2016,32(2) 9栗振义等：植物热激蛋白研究进展
2.2 HSP90
热激蛋白 90（HSP90）是真核细胞中最丰富的
结构性表达蛋白，约占细胞总蛋白的 1%-2%，同
时也是应激反应的重要组成部分。从结构上看，
HSP90 是一个受 ATP 调节的二聚体分子伴侣，包
含 3 个高度保守的结构域，N 端为 ATP 酶结合结构
域，中间段是差异较大的氨基酸区域，C 端存在二
聚体结合区。未结合 ATP 时二聚体处于开放状态，
当 ATP 酶活化时，使 ATP 与 HSP90 的 N 端区域结
合，构象发生改变，两个分开的 N 端会短暂联合使
HSP90 呈闭合状，底物蛋白同时被包裹在 HSP90 分
子夹内，经过 ATP 水解后两个单体分开并释放出
ADP、Pi［15］。真核生物中所有的 HSP90 基因都位于
细胞核，但蛋白在细胞质、内质网、叶绿体和线粒
体中起作用［16］。
HSP90 主要参与蛋白折叠、信号转导、细胞周
期调控、蛋白降解和蛋白转运，以及调节拟南芥表
型变异等生物过程［16，17］，HSP90 也参与植物发育
过程中多个蛋白酶与核甾类激素受体等相关蛋白的
折叠与成熟。目前已从植物中分离出细胞质 HSP90、
内质网 HSP90 和质体 HSP90，与酵母菌、动物的相
似度可达 63%-71%［18］。HSP90 在拟南芥的遗传进
化中起调节作用，对拟南芥形态演变与逆境适应发
挥重要作用［19］，HSP90 也参与植物的抗逆过程，豌
豆热激蛋白基因 GmHSP90s 在拟南芥中的过量表达
可减轻生物胁迫伤害［16］。
2.3 HSP70
HSP70 又称为热激同源蛋白（heat shock cogna-
tes，HSC），是真核细胞中最丰富的热激蛋白之一，
也是最保守的家族，根据在细胞中的分布，可分为
4 大亚族，分别是细胞质、内质网、叶绿体和线粒
体 HSP70。HSP70 蛋白 N 端包含一个保守的 ATPase
结 构 域，C端 包 括 底 物 结 合 域（substrates binding
domain，SBD） 与 可 帮 助 SBD 与 底 物 结 合 的 C 端
“lid”［20］。HSP70 作为细胞看家蛋白，以分子伴侣
形式防止新生蛋白在成熟过程中不正确聚合和折叠，
进而保护植物细胞免受伤害，在植物生长发育与抵
抗逆境过程中扮演重要角色。
HSP70 家族蛋白的主要作用是 ：参与新生蛋
白的折叠，也可与部分蛋白疏水区结合从而阻止
蛋白聚合 ；参与蛋白的跨膜运输及靶蛋白的降解。
HSP70 也可通过抑制端粒酶活化的信号转导通路来
阻止胁迫下的细胞程序性死亡［21］。在 HSP70 行使功
能过程中，DnaJ 辅伴侣分子的 J 结构可活化 HSP70
的 ATPase 结构域，并把底物传递给 HSP70［22］。拟
南芥叶绿体基质 HSP70 参与芽期种子分化与耐热性
的形成［23］，水稻 HSP70 在高温下对叶绿体的分化
起到重要作用［24］。HSP70 也参与一些特殊功能，例
如参与叶绿体的发育，热激蛋白 cpHSP70 的突变体
则表现为子叶杂色、叶片畸形、生长缓慢、根系受
损和热敏感［25］。HSP70 还参与多种胁迫应激，菊花
HSP70 基因在拟南芥的过量表达可增强对热激、干
旱、盐胁迫的抗性［26］，充分说明热激蛋白是植物生
长不可缺少的蛋白，在维持蛋白内稳态及植物形态
功能发挥重要作用。
2.4 HSP60
HSP60 包括原核生物 GroEL 和真核生物 HSP60，
具有高度保守性，其中大肠杆菌 HSP60 呈桶状结构，
是由两个环状结构叠加形成的。HSP60 可与多种蛋
白结合，从而防止蛋白在转录后与折叠前的异常聚
集［27］，HSP60 不仅参与二磷酸核酮糖羧化酶（rub-
isco）的组装，也参与蛋白的折叠、聚合与装配并转
运到叶绿体与线粒体内［8］。HSP60 蛋白进入线粒体
并保持线粒体功能，具有抗凋亡作用，也可通过维
持线粒体的氧化磷酸化防止细胞死亡［28］，植物分
子伴侣是有限的，一般认为基质分子伴侣 HSP70 和
HSP60 也参与新导入叶绿体内蛋白的功能构象的形
成。目前对 HSP60 的研究较少，Tominaga［29］从孔
石菇中分离出 UpHSP60 基因，其基因的表达受日照、
温度和重金属影响，推测 HSP60 可能参与光照、温
度及重金属胁迫应激。
2.5 小分子HSP
小分子热激蛋白 sHSP 是一类普遍存在于植物
中较为复杂的蛋白，有的植物可包含 30 多种 sHSP，
分子量在 15-42 kD，也存在分子量为 15-22 kD 的
说法，sHSP 可形成分子量为 200-800 kD 寡聚物。
sHSP 蛋白序列包括保守的 C 端结构域和差异性较大
的 N 端，C 端大约含有 90 个氨基酸，又称 α-晶体蛋
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2016,Vol.32,No.210
白 域（alpha crystallin domain，ACD）；根 据 N 端 氨
基酸序列及胞内定位可分为 6 个亚族，其中 classI、
classII 和 classIII 可定位于细胞质和细胞核，其余 3
个亚族定位于质体、内质网和线粒体，随着更多的
sHSPs 被分离，其分类及定位还在不断补充［30］。
sHSPs 通常被称蛋白错误折叠的第一道防线，
又称“细胞卫士”［31］，sHSPs 主要通过非极性方式
与异常蛋白结合，可以阻止异常蛋白聚集及溶解异
常蛋白，但 sHSPs 本身不参与错误蛋白的再折叠，
只是通过分子伴侣与之结合然后经过 HSP70/HSP100
完成再加工［30］。sHSPs 不仅产生于植物不同生长
期［32］，在高温、寒冷、干旱、盐胁迫等逆境胁迫也
会诱导 sHSP 表达［33］。拟南芥 HSP18.1、HSP17.4 和
HSP17.6A 都与植物抗逆性相关，拟南芥 AtHSP15.7
基因在正常条件下不表达，但在高温和氧化胁迫下
表达量增加［34］，转 sHSP17.7 基因水稻在幼苗期表
现抗旱作用［35］。紫花苜蓿线粒体 MsHSP23 基因在
烟草中过量表达可提高转基因植株对砷（Na2HAsO4）
胁迫的抗性［36］。
大量文献阐述了 HSP 的重要性，HSP 作为分子
伴侣在植物发育生长过程中产生积极作用，从形态、
遗传进化、理化性质等方面来看，植物热激蛋白有
以下特点［27］：（1）热激蛋白存在于正常条件下的植
物中 ；（2）同一家族蛋白在不同物种间的相似度较
高 ；（3）不同胁迫对应不同热激蛋白，并且不同胁
迫强度下产生相对应量的热激蛋白 ；（4）热激蛋白
作为分子伴侣具有重新折叠变性蛋白、参与从头合
成蛋白的终止、阻止蛋白异常聚集的功能。
3 热激蛋白功能
热激蛋白在植物生长过程中扮演重要角色，
HSP 既是植物的必需蛋白又是防御蛋白，有助于细
胞正常结构的重建和机能的恢复。主要功能如下：（1）
分子伴侣功能 ：参与新生肽链的折叠、蛋白质的组
装和转运，并参与从头合成蛋白质的终止［37，38］；（2）
植物发育相关 ：作为看家蛋白，在植物不同生育期
有相当高的含量，能够维持植物正常生长发育 ；（3）
胁迫应激功能 ：植物体遇到逆境时，通过各种途径
减轻胁迫造成的伤害，热激蛋白与异常蛋白的非共
价键结合形式使得不影响下游反应 ；（4）调节信号
转导蛋白活性 ：几个固醇受体必须结合 HSP90 才
能具有结合固醇的活性，HSP90 可以阻止信号转导
途径中相关的沉默变异基因的表达进而保持正常状
态［39，40］；（5）交叉保护作用 ：HSP 可被多种逆境诱
导，不同胁迫下产生的蛋白在某种功能上存在重叠，
一种抗逆能力的产生能增强对其他胁迫的忍受性。
在逆境胁迫时主要通过以下几个途径进行防御。
（1）维持蛋白的稳定 ：保护蛋白功能结构、阻止异
常蛋白集聚、清除潜在危害的变性蛋白。（2）维护
生物膜结构稳定 ：通过增加膜脂有序性与降低膜脂
流动性维护膜的完整性。（3）作为抗氧化剂清除过
剩的活性氧（reactive oxygen species，ROS）：ROS 水
平的升高会导致氧化胁迫，进而造成核酸、蛋白质、
碳水化合物和脂质的氧化损伤，热激蛋白可能通过
增强葡萄糖 -6- 磷酸脱氢酶（G6PD）的活性而提高
谷胱甘肽（glutathione，GSH）的还原水平清除过剩
的活性氧［41］。
热激蛋白作为一类抗逆蛋白，不同家族间存在
相互作用，通过构成一个蛋白网络维护其它蛋白的
稳态。例如，豌豆 HSP18.1 可结合热变性蛋白并保
持折叠状态，可以进一步与 HSP70/HSP100 复合体
结合并重新折叠蛋白。真菌 Paraphaeosphaeria quad-
riseptata 根 部 HSP90 的 抑 制 剂 monocillin I（MON）
会导致 HSP100 与 HSP70 的表达量升高从而提高转
基因拟南芥幼苗的耐热性［42］。
4 热激蛋白基因的调控机制
热激蛋白序列上游存在热应答元件（heat shock
element，HSE），可与细胞内热激因子（heat shock
factors，HSFs）相互作用调控热激蛋白基因的转录。
HSE 由真核生物基因上游 TATA 盒子的回文结合域
5-AGAANNTTCT-3 重复序列形成，通常至少两个
HSEs 才能发挥作用。HSF 序列的 N 端含有由 7 个疏
水氨基酸重复形成的亮氨酸拉链结构域 DBD（DNA
binding domain，DBD），DBD 可形成螺旋束结构与
四股反平行的 β 片状结构，该结构域保证了 HSF 与
HSE 精确定位，以及高度选择性相互作用［21］，HSF
可与多种 HSP 基因上游的 HSE 结合调控热激蛋白的
表达。
正常条件下，HSF 以单体形式与阻遏蛋白结合，
2016,32(2) 11栗振义等：植物热激蛋白研究进展
而不能与 HSE 结合，热激条件导致 HSF 与阻遏蛋
白分离，在 HSE 附近形成三聚体并与 HSE 特异结
合，促进 HSP 基因转录起始。非胁迫条件下 HSP70
与 HSF 相互作用保持 HSF 的非活性状态，热激时，
异常蛋白与 HSP70 竞争结合 HSF，解除了抑制的
HSF 可形成具有 DNA 结合活性的三聚体，可与 HSE
结合并启动 HSP 基因的转录［43］。信号分子 ABA、
乙烯、H2O2 和水杨酸（SA）可能参与高温应激反
应［44］，在豌豆叶片发现热激条件下 SA 表达量增加，
SA 会提高质膜 H+-ATP 酶转录水平和蛋白酶表达水
平，进一步引起 Ca2+ 和 HSP 的累积。其中 Ca2+ 和钙
调素（CaM）也可能参与热激蛋白的表达调控，外
源刺激促使细胞内钙调素的量增大，大量的 Ca2+ 进
一步激活 HSF 活性并促进 HSPs 的合成［45］。也有学
者认为热激因子通常以无活性的泛素化形式存在，
热激导致泛素化酶失活，使转录因子恢复活性并积
累进一步启动热激基因的转录功能［45］。
热激转录因子可作为热应激基因、热激蛋白以
及分子伴侣表达的调控基因，目前发现的热激因子
大多集中在番茄与拟南芥中，如番茄中的 HsfA1a、
HsfA2 和 HsfB1 ；在拟南芥中发现了大约 25 种 Hsf
同系物，这些 Hsfs 构成了一个复杂的调控网络，其
中 HsfA1 由 H2O2、盐、甘露醇诱导产生，HsfA1a 与
HsfA1b 可以调控热激蛋白基因的表达。AtHsfA2 对
热激基因的转录及耐热性的延伸具有重要作用［46］。
Li 等［47］发现 HsfA2 序列 C 端 315 位赖氨酸的泛素
化导致 HSP 合成受阻与耐热性的下降。
5 展望及应用
热激蛋白作为植物的基础蛋白与应激蛋白在
恶劣的条件下起调节作用，这对植物的发育及进化
具有重要作用。总之，植物胁迫应激是一个复杂过
程，目前已有大量文献报道热激蛋白，一些文章报
道了多种胁迫可诱导产生热激蛋白，主要通过阻止
蛋白错误折叠和异常聚集保持内环境的稳态，因此
认为热激蛋白具有分子伴侣功能，热激蛋白质的多
样化也反映了植物对不同逆境的耐受作用。随着分
子生物技术的不断进步，基因组学与蛋白组学的研
究方法被广泛应用，分别从热激蛋白 DNA、RNA 和
蛋白质水平进行了深入的研究。另外，一些文献报
道通过分子生物学与生物化学等手段对热激蛋白进
行基因克隆、蛋白序列分析及蛋白表达等研究发现，
热激蛋白在一些反应中具有相关作用或是反应的一
部分［27］。
对热激蛋白的研究可使人们更全面地认识热激
蛋白并探索其作用机理，为今后植物抗逆遗传育种
和植物进化变异在实际应用中提供更详实的资料。
现阶段在对热激蛋白了解的基础上，可以应用于以
下研究及实践生产中 ：（1）通过超表达方式提高植
物中 HSP 及 HSF 的表达量以增强抗逆能力，同时
还可以利用热激蛋白的交叉保护作用提高植物对多
种胁迫的抗逆性 ；（2）热激蛋白可能与种子胚发育、
休眠、萌发形成与寿命维持存在密切关系，所以热
激蛋白可以应用到种子生产中 ；（3）热激蛋白对细
胞程序性死亡具有抑制作用，进而应用到植物的保
鲜及生长期的延长工程中，继而取代激素及农药 ；
（4）热激蛋白在植物进化过程中起生物调节作用，
可以为植物进化研究提供重要信息 ；（5）在环境监
测中，以植物热激蛋白对环境的敏感性作为生物标
记检测气候变化及环境污染。
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（责任编辑 狄艳红）