全 文 ：安徽农学通报，Anhui Agri.Sci.Bull.2014，20（08）
小盐芥耐盐机制的研究进展
邵 琳 1，2 王火旭 1，3* 夏 然 2*
（1辽宁师范大学生命科学学院，辽宁大连 116081；2中国科学院遗传与发育生物学研究所，北京 100101；
3辽宁师范大学辽宁省植物生物工程重点实验室，辽宁大连 116081）
摘 要：盐胁迫是世界上大多数国家和地区在农业生产上一直存在的问题，极大地威胁着植物的生长发育和
世界各国的农业生产。在盐胁迫条件下，植物产生了一系列的生理生化变化，包括：细胞质膜解体，活性氧增
多，光合作用受到抑制以及代谢有毒物质的积累等，甚至是植株的死亡。理解盐胁迫对植物生理生化代谢的
影响，有利于改善植物生长条件，提高农作物的产量和品质，也为遗传工程提供有力证据。小盐芥是与模式
植物拟南芥亲缘关系较近的极端耐盐植物，是研究植物耐受非生物胁迫逆境机理的理想材料。该文根据近
年来该领域已有的研究成果阐述了小盐芥耐盐机制方面的研究进展。
关键词：小盐芥；耐盐机制；研究进展
中图分类号 Q945 文献标识码 A 文章编号 1007-7731（2014）08-34-04
The Progress of Thellungiella Salsuginea Salt Tolerance Mechanism
Shao Lin 1，2
（1 School of Life Science，Liaoning Normal University，Dalian 116081，China；2 Institute of Genetics and De⁃
velopmental Biology，Chinese Acadamy of Sciences，Beijing 100101，China）
Abstract：Salt stress is a problem of the most countries and regions，it has been existing and greatly af⁃
fects plant growth and development and agricultural production. Plants produce a series of physiological
and biochemical changes under salt stress，and it includes that cytoplasm membranes disintegrate，reactive
oxygen species increase，photosynthesis is restrained，toxic substances of metabolism accumulate and so on，
and it even lead to the death of the plant. To understand the influence of salt stress on plant physiologi⁃
cal and biochemical metabolism，is conducive to improve plant growth，increase crop yield and quality and
provide strong evidence for genetic engineering. Thellungiella salsuginea is a salt-tolerant plant，it is closed
with the model plant Arabidopsis and is plant material to study adversity ideal of abiotic stress. On the ba⁃
sis of the existing research results in this field in recent years，salt tolerance mechanisms of Thellungiella
salsuginea is reviewed.
Key Words：Thellungiella salsuginea；Salt tolerence mechanism；Progress
盐胁迫是世界上大多数国家和地区在农业生产上一
直存在的问题，它严重影响着植物的生长和发育，大大降
低了农作物的产量和品质。随着人口膨胀、社会经济发
展及环境恶化等原因，土壤盐渍化的形势愈演愈烈。现
今，世界上约有20％的可耕地和40％的灌溉地不同程度
的受到盐渍化影响［1］。
植物适应盐胁迫的机制非常复杂，提高农作物的耐
盐性仍然面临着极大的挑战。因此，选择一种遗传模式
植物研究植物耐盐机制显得至关重要。小盐芥是十字花
科盐芥属1a生草本植物，与双子叶植物研究中所常用的
模式植物拟南芥亲缘关系较近。小盐芥也具有作为模式
植物的一系列良好特征：个体较小、生活周期短、自花授
粉、种子量大、基因组较小，易于遗传转化。更重要的是，
小盐芥能耐受500mM高盐，同时对干旱和-15℃低温等非
生物胁迫有极高的耐受能力，因而成为研究植物耐受非
生物胁迫逆境机理的理想材料［2，4-5］。本文根据近年来该
领域已有的研究成果阐述小盐芥耐盐机制方面的研究
进展。
1 盐胁迫及其应答
在高盐环境中，植物容易受到离子胁迫、渗透胁迫以
及由此导致的次级胁迫如氧化胁迫、营养失衡等［2］。盐胁
迫会严重影响植物特别是甜土植物从种子萌发到生长发
育等多个生理过程，同时也很大程度上干扰植物体内细
胞及整株水平上的水分及离子的稳态，并导致细胞分子
损伤，植物生长减缓甚至死亡［2］。
植物对抗盐胁迫的应答反应主要是重建植物体的稳
作者简介：邵琳（1989-），女，辽宁人，在读硕士，研究方向：植物分子细胞学。*通讯作者 收稿日期：2014-04-08
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DOI:10.16377/j.cnki.issn1007-7731.2014.08.003
20 卷08期
态（homeostasis），包括重建离子稳态（ionic homeostasis）和
渗透稳态（osmotic homeostasis），另外还有氧化清除以及
生长抑制等方式。植物中包括高亲和性钾转运蛋白
（high-affinity K+ transporter，HKT）、低亲和性阳离子转运
蛋白（low-affinity cation transporter，LCT）和Na+/H+逆向转
运蛋白等维持着离子平衡，脯氨酸、果聚糖及甘露糖等渗
调物质参与调节渗透平衡，而多种胁迫蛋白如胚胎发育
晚期丰富蛋白 LEAs、应答脱水蛋白 RDs、冷调节蛋白
CORs、蛋白酶和分子伴侣等也在应对胁迫的过程中发挥
着重要的作用［3］。研究植物对盐胁迫的应答，不仅对揭示
植物耐盐机制有重要的理论意义，而且对培育耐盐作物
具有重要的实践意义。
2 耐盐生理生化机制的研究
植物在盐胁迫条件下，其生长发育会受到严重的影
响，从而产生了一系列的生理生化变化，包括：细胞质膜
解体、活性氧增多、光合作用受到抑制以及代谢有毒物质
的积累等，甚至是植株的死亡。
2.1 离子的稳态 土壤含盐量高时，不仅会破坏植物细
胞内的离子平衡状态，如已经形成的Na+、Cl-、K+、Ca2+等离
子的平衡，而且也影响了细胞内K+和Ca2+的分布，会破坏
细胞壁和质膜的稳定性。因此，为了减轻盐胁迫对植物
的伤害而获得耐盐性，最重要的方式就是重建离子稳
态。重建离子稳态包括离子的外排、内流以及离子的区
域化等过程。
目前许多研究证明，在高盐条件下，植物细胞中的离
子转运过程很重要。通过对所获得拟南芥突变体的研
究，朱健康实验室定义了 5个耐盐基因：SOS1，SOS2，
SOS3，SOS4，SOS5，其中SOS1编码一个质膜上的Na+/H+逆
向转运蛋白，包含 12个跨膜结构域，盐胁迫正调控 SOS1
的表达［6］。Shi等人研究表明，拟南芥中SOS1的过量表达
大大提高了其耐盐性［7］。Blumwal实验室研究证明，在植
物中Na+/H+逆向转运体（NHX1）的过表达均可以增加植
物的耐盐性［8］。
2.2 渗透压的稳态 高盐条件下，因为植物细胞内水势
高于细胞外，所以会导致细胞失水。调节渗透胁迫的方
式有两类：一是从外界环境中吸收无机离子如Na+、Cl-和
K+等至液泡中，这种方式不仅减少了无机离子对胞质的
毒害，而且还使胞质内水势降低，从而促进植物细胞从外
界环境中吸水；二是细胞质内合成可溶性的有机小分子
量物质，作为渗透调节物质，可以降低细胞的渗透势，提
高细胞的保水能力，这是植物细胞重建渗透稳态的主要
方式。
参与盐胁迫的调节物质包括氨基酸及其衍生物（如
脯氨酸、脯氨酸甜菜碱、甘氨酸甜菜碱等）、糖类（果糖和
蔗糖等）、含硫化合物（硫酸胆碱等）、多元醇类（甘油、甲
基肌醇、山梨糖醇等）［9］。此外，植物在高盐条件下，细胞
内会产生一类具有渗透调节作用的蛋白。这类蛋白质主
要为胚胎晚期丰富蛋白（late embryogenesis abundant pro⁃
tein，LEA），其主要存在于细胞质中，是一种具很高亲水
性的脱水保护剂。Xu等人研究表明，LEA基因的过表达
可提高植物的耐盐性［10］。
2.3 氧化清除 植物受到盐胁迫时，体内的平衡体系就
会受到破坏，导致氧化胁迫，细胞内会产生多种形式的活
性氧（Reactive Oxygen Species，ROS）包括氧自由基（O2-），
羟基（OH-）和过氧化氢（H2O2）等。植物体内活性氧的过
多积累会损害磷脂膜，导致膜的通透性增大、代谢紊乱，
从而抑制植物的生长，加速植物的衰老和死亡［2］。
在长期进化中，植物体内活性氧的清除机制可分为
两类：一是酶促保护机制，包括：超氧化物歧化酶（SOD）、
抗坏血酸过氧化物酶（APX）、过氧化氢酶（CAT）和谷胱甘
肽过氧化物酶（GPX）；二是非酶促保护机制，包括：抗坏
血酸（Vc）、硫氧还蛋白（TPX）、谷胱甘肽、黄酮和类胡萝
卜素等［11］。
3 小盐芥耐盐的分子机制研究
3.1 小盐芥相关基因的研究 近年来，随着对小盐芥耐
盐机制研究的逐步加深，与之相关的基因和功能正相继
得到分析和阐述。除了上面已经介绍的一些关键基因之
外，还有许多其他的基因也参与到耐盐机制中。
小盐芥ThCBL9编码钙调磷酸酶Ｂ亚基。研究发现，
ThCBL9 和拟南芥中的 AtCBL9 的同源性较高［14］。将
ThCBL9转入拟南芥中过表达的植株与野生型植株相比，
其对盐胁迫的耐受力提高。ThCBL9的功能可能是通过
活化AKT1基因的表达或促进SOS1的激活过程来维持细
胞内离子的平衡状态［12］。
小盐芥TsVP，编码液泡焦磷酸酶。Lv等人［13］将TsVP
转入棉花中，通过Northern和Southern方法验证该基因已
转入到棉花的基因组中，结果显示，转基因植株的液泡中
H+-PPase（H+-pyrophosphatase）的活性比野生型植株高很
多。说明了TsVP提高了棉花转基因植株对盐胁迫的耐
受性。研究发现，在烟草中TsVP的过表达可导致叶片的
液泡中Na+的积累，从而增加了烟草的耐盐性［14］。
更多的研究表明，ThHSC70，编码热激蛋白，是与冷、
热胁迫相关的小盐芥基因［15］；ThCYP1，编码环孢素，参与调
节胁迫相关蛋白的折叠方式［16］。其他已被研究的小盐芥基
因还有：与植物细胞离子转运过程相关的ThNHX1［17］；与细
胞内转录因子有关的ThZF1［18］与TsCBF1［19］等。
综上所述，小盐芥的耐盐机制是一个非常复杂的调
控过程，有许多基因都在盐胁迫应答过程中发挥了作用。
3.2 小盐芥基因表达的研究 小盐芥基因组文库的构建
在分子水平上为小盐芥耐盐分子机制的研究做出了很大
邵 琳等 小盐芥耐盐机制的研究进展 35
安徽农学通报，Anhui Agri.Sci.Bull.2014，20（08）
的贡献。在NCBI上，已经注册了 6 578个Yukon生态型
小盐芥的ESTs序列和约1 700个山东型小盐芥的ESTs序
列。目前已构建的小盐芥文库有：Barbara Moffatt实验室
构建的在冷、盐和干旱分别处理下Yukon生态型小盐芥
的3个 cDNA文库和4个应用PCR技术建立的减法文库；
Teruaki Taji实验室构建的用盐、冷及脱落酸分别处理后
的小盐芥全长 cDNA文库；中国科学院的QiXie等构建的
BIBAC2表达文库；Chengbin Xiang利用GATEWAY载体
构建的用于对小盐芥基因在拟南芥中的过量表达与标记
绿色荧光蛋白的表达模式进行研究的一个文库；Jian-
kang zhu和Ray Bressan构建的小盐芥的 EMS和 T-DNA
插入突变体库。通过相应的基因组学技术，Hans Bohnert
收集了一部分小盐芥的胁迫诱导基因启动子序列，Hans
Bohnert和 Jian-KangZhu获得了一些在拟南芥基因组中缺
少对应区域的小盐芥BAC序列［20］。
目前研究结果显示，在相同的胁迫条件处理下，小盐
芥在转录水平上的变化比拟南芥小。Taji等［21］和Gong等
［22］显示了相似的研究结果，拟南芥盐胁迫下高表达的一
些基因是小盐芥在低盐胁迫条件下高表达的基因。Amt⁃
mann等［23］研究发现，盐胁迫下，小盐芥地上部的编码膜
转运蛋白的基因表达量明显比拟南芥少，但在根组织中
其表达量很接近。
3.3 小盐芥全基因组测序完成 为了对小盐芥耐盐分子
机制进行深入研究与分析，构建小盐芥的全基因组文库
显得极为重要。谢旗等研究员［24］利用层级拼接的方法对
双末端测序方法（Illumina GA II系统）所得到的短序列进
行了成功的拼装，获得了 233.7Mb的框架序列，将其中
80%的序列整合到盐芥的7条染色体上。
通过结合基因结构、序列同源性及表达信息等特征，
研究人员预测，小盐芥基因组中共有 28 457个编码蛋白
的基因，其中93%基因与拟南芥具有一定的同源性。
进化结果分析显示，小盐芥和拟南芥大约分化于700
万到 1 200万 a之前。分化后的小盐芥基因组获得了大
量的转座子序列，约占其全基因组序列的52%，这一比例
是拟南芥的4倍。
进一步分析发现，与拟南芥相比，小盐芥基因组重复
序列极高，小盐芥存在更多的“应激响应”基因，这些基因
通过大片段基因加倍和基因串联加倍2种基因加倍事件
而得到加倍。
小盐芥全基因组序列的完成，使得小盐芥模式系统
更具潜力和吸引力，比如，利用小盐芥全基因组文库不仅
可以筛选待测基因、基因顺式调控元件和多基因家族等，
而且可以通过内含子中的调控元件与基序来研究基因表
达的调控。同时为设计改良农作物、提高植物对非生物
胁迫的耐受力等方面具有重要的现实意义。
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（上接29页）
2.2.2 土壤中真菌菌株 通过对土壤中真菌的分离纯
化，根据培养形态及形态特征进行鉴定，结果详见表 2。
由表 2可知，转基因根际土壤中真菌菌株为木霉属（Tri⁃
ichoderma）、青霉属（Penicillium），2种菌株均在非转基因
植株根际土壤中分离得到；非转基因根际土壤中真菌菌
株为曲霉属（Aspergillus）、木霉属、青霉属，其中曲霉属未
在转基因植株的根际土壤中分离得到，表明转AmGS抗
寒基因红叶石楠对土壤真菌的种类无明显的影响。
表2 土壤真菌种类及培养性状
供试
材料
转基因
植株根
际土壤
非转基
因植株
根际土
壤
菌株号
1
2
1
2
3
菌种
木霉属
青霉属
曲霉属
青霉属
木霉属
固体培养形状
嫩绿、灰绿、褐灰或灰绿，圆形，边缘白
色，颗粒菌紧实平铺于培养基上
深绿色，圆形，边缘白色，深绿颗粒菌紧
实平铺于培养基上
嫩绿或深绿，圆形，边缘白色，颗粒菌紧
实平铺于培养基上
灰绿色，圆形，灰绿颗粒菌紧实平铺于
培养基上
褐灰或灰绿，圆形，边缘白色，颗粒菌紧
实平铺于培养基上
3 结论与讨论
本试验研究了转基因红叶石楠对土壤微生物中细菌
和真菌数量、种类的影响，综上所述，转基因红叶石楠对
土壤微生物中的细菌和真菌的多样性无明显的影响。
土壤微生物在生态环境中有着不可替代的作用，由
于传统生物技术和实验条件的限制，人工可分离培养的
土壤微生物只占到总量的 1%～5%，大量的土壤微生物
不能分离培养。近些年来，分子生物学技术发展迅速，已
经在土壤微生物的分析中应用，克服了传统生物技术的
限制，更能全面有效地分析土壤微生物多样性的特征。
本研究中利用刮板接种法对真菌数量进行计数和利用平
板菌落计数法对细菌进行计数，在实验中存在诸多的局
限和不足，不能全面的揭示转基因植物对土壤微生物多
样性的影响，所以在土壤微生物群落多样性的研究中，应
结合现代生物技术，但也不能忽视传统微生物培养方法
的作用。
本研究只是初步探讨了菌群的数量和菌落的外观性
状，仅对细菌和真菌的菌群进行了部分研究，对于转基因
植物对土壤微生物的影响还需要利用现代生物学技术进
一步深入的研究。下一步应当对不同季节的土壤微生物
群落变化及相同季节的土壤微生物群落稳定性的差异，
分析微生物生理生化特征，通过在分子水平上的研究，结
合特定DNA序列分析、限制性片段长度多态性技术等研
究微生物群落的多样性，绕过微生物菌种分离培养技术
难关，直接在基因水平上研究。对于微生物多样性，理应
使用更多的技术从更多的方面来研究，从而更广泛的、更
完全的揭示土壤中微生物的种群结构及其动态变化的特
征，有效地揭示微生物多样性对生态环境的影响［4-11］。
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