全 文 ：生物多样性 2011, 19 (1): 24–33 Doi: 10.3724/SP.J.1003.2011.10167
Biodiversity Science http: //www.biodiversity-science.net

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收稿日期: 2010-06-30; 接受日期: 2010-10-14
基金项目: 新疆维吾尔自治区高技术研究发展计划(200810102)及新疆维吾尔自治区重大科技专项(200731138-1)
* 通讯作者 Author for correspondence. E-mail: tandunyan@163.com
新疆党参的花部综合征与次级花粉呈现
王 丽1,2 谭敦炎1*
1(新疆农业大学草业与环境科学学院, 新疆草地资源与生态重点实验室
及西部干旱荒漠区草地资源与生态教育部重点实验室, 乌鲁木齐 830052)
2(新疆生产建设兵团农六师青格达湖自然保护区管理站, 新疆五家渠 831300)
摘要: 次级花粉呈现是植物提高花粉输出和接受的效率与准确性以及促进异交的一种繁殖策略。新疆党参
(Codonopsis clematidea)具有典型的次级花粉呈现特性。本文采用野外观测、授粉实验与室内显微观测等方法, 对
该物种的花部综合征及其次级花粉呈现过程进行了详细观测, 并对这些特征的适应意义进行了探讨。结果表明:
新疆党参钟状下垂的蓝色花冠及黑黄色蜜腺, 不仅避免了雨水冲刷雌雄蕊、稀释花蜜以及风移出花粉等不利影响,
还增加了对传粉者的吸引, 延长了花粉活力及柱头可授性持续时间。次级花粉呈现属于亚顶端花柱呈现者, 呈现
机制为沉积机制。该特性限制了单个传粉者带走的花粉量, 延长了花粉呈现时间, 使更多传粉者参与传粉过程, 增
加了雄性适合度。其雄性先熟及雌雄蕊空间位置变化, 避免了雌雄功能干扰, 为传粉者取食花蜜、输出花粉以及
柱头接受异源花粉提供了通道和机会。其泛化传粉系统的主要传粉昆虫为林野熊蜂(Bombus silvarum)、草地熊蜂
(B. paradoxus)和树长黄胡蜂(Dolichovespula sylvestris), 其较长的单花花期(6 d左右), 昆虫访花高峰期与花粉活力
最高时期及柱头最佳授粉期相吻合, 以及较大的泌蜜量、较高的花蜜糖浓度和较长的泌蜜时间等特征, 可提高传
粉者的访花频率, 增加成功传粉的机会和传粉效率。在气候多变的天山山区, 该物种特殊的花部综合征和次级花
粉呈现机制对提高其传粉效率并促进异交繁殖成功具有重要意义。
关键词: Codonopsis clematidea, 花部综合征, 异交, 雄性先熟, 次级花粉呈现
Floral syndrome and secondary pollen presentation in Codonopsis clem-
atidea (Campanulaceae)
Li Wang1,2, Dunyan Tan1*
1 Xinjiang Key Laboratory of Grassland Resources and Ecology & Ministry of Education Key Laboratory for Western
Arid Region Grassland Resource and Ecology, College of Grassland and Environment Sciences, Xinjiang Agricultural
University, Urümqi 830052
2 Qinggeda Lake Nature Reserve Administration Station, Xinjiang Production and Construction Corps Construction of
the Sixth Agricultural Division, Wujiaqu, Xinjiang 831300
Abstract: Secondary pollen presentation has been described as a reproductive strategy that enhances the ef-
ficiency and accuracy of pollen exportation and pollen reception, thereby promoting outcrossing. Codonopsis
clematidea is characterized by secondary pollen presentation. The objective of this research is to study the
floral syndrome and the procedure of secondary pollen presentation of this species, with special reference to
the adaptive significance of these features based on the field observations, hand-pollination experiments and
indoor microscopic observations. The results showed that the blue campanulate pendulous corolla and black
and yellow nectary of C. clematidea not only protect the androecium and gynoecium from rain damage and
prevent rain water from diluting the nectar and removal of pollen by wind, but they also attract more pollina-
tors and extend the duration of pollen viability and stigma receptivity. The secondary pollen presentation of
this species is sub-terminal stylar presenters and belongs to the deposition mechanism. This character limits
the amount of pollen removed by the pollinators and prolongs pollen presentation, thus attracting more polli-
第 1 期 王丽和谭敦炎: 新疆党参的花部综合征与次级花粉呈现 25
nators and thereby increasing male fitness. The protandry and the change of the spatial position of male and
female organs during the flowering stage of C. clematidea not only avoid interference between male and fe-
male functions, but also create a passageway for pollinators to forage for nectar and pollen and for stigmas to
receive outcross pollen. Bombus silvarum, B. paradoxus and Dolichovespula sylvestris are the effective pol-
linators in the generalist pollination system of this species. Other floral characteristics of this species, such as
long flowering duration (approximately 6 d) per flower, overlap of the peak of insects visitation in the male
and female phases with the period of highest pollen viability and the optimal stigma receptivity of pollen, lots
of nectar that contains a higher sugar concentration and a long period of nectar secretion during the flowering
stage, etc, enhance visitation frequencies and the chances of successful pollination. Therefore, these traits
help improve pollination efficiency and promote outcrossing. The special floral syndrome and the mechanism
of secondary pollen presentation are significant in improving pollination efficiency and promoting the repro-
ductive success of Codonopsis clematidea by outcrossing under changeable weather conditions in Tianshan
Mountains.
Key words: Codonopsis clematidea, floral syndrome, outcrossing, prodandry, secondary pollen presentation

次级花粉呈现(secondary pollen presentation)是
指花粉从花药中散出后落置到非花药的花部结构
上(如雌蕊群、雄蕊群的非花药部分、花被或佛焰苞
等), 再由此结构呈现给传粉者的过程(Howell et al.,
1993; Ladd, 1994)。该现象最先由Sprengel(1793)观
察到, 迄今已在双子叶植物的菊科、桔梗科和豆科
等20个科以及单子叶植物的天南星科和美人蕉科
等5个科中进行了报道(Howell et al., 1993; Yeo,
1993; Ladd, 1994)。目前, 国际上对该现象的研究主
要集中在次级花粉呈现的类型、机制、系统演化及
其进化生物学意义等方面(Howell et al., 1993; Yeo,
1993; Ladd, 1994; Leins & Erbar, 2006), 其中研究较
为深入的是桔梗目–菊目复合体中有关类群的花粉
呈现机制(Ladd, 1994; Erbar & Leins, 1995; Leins &
Erbar, 1990, 2006)及其系统演化关系 (Lammers,
1992; Lundberg & Bremer, 2003; Leins & Erbar,
2003, 2006), 而对其他类群的相关研究相对较少
(Johnson & Briggs, 1984; Galloni et al., 2007)。
被子植物的次级花粉呈现可表现为刷机制
(brush mechanism)、杯机制(cup mechanism)、杯/刷
机制(cup/brush mechanism)、沉积机制(deposition
mechanism)、沉积/刷机制(deposition/brush mecha-
nism) 、泵机制 (pump mechanism) 、泵 / 刷机制
(pump/brush mechanism) 、 瓣 膜 机 制 (valvular
mechanism)和爆发机制(explosive mechanism)等多
种机制(Westerkamp, 1996; López et al., 1999; Leins
& Erbar, 2006; Galloni et al., 2007)。在已报道的具次
级花粉呈现现象的类群中, 不同科间以及科内不同
属间可表现出不同的呈现机制, 这些类群通过不同
的呈现机制将花粉逐渐释放, 使传粉者得以分批移
出花粉并将其沉积在异花柱头上, 以延长雄性阶段
持续时间, 提高花粉转移或沉降到异花柱头上的效
率和准确性。因此, 被子植物的次级花粉呈现机制
对于提高植物的雄性或雌性适合度、避免雌雄功能
干扰以及促进异花受精等方面具有重要的生物学
意义(Howell et al., 1993; Castro et al., 2008a)。
新疆党参(Codonopsis clematidea)为桔梗科党
参属的多年生草本植物, 主要分布于俄罗斯、中亚
及我国西部(洪德元, 1999)。在新疆, 广泛分布于阿
尔泰山、天山、昆仑山和帕米尔高原, 生长在海拔
1,500–2,500 m的山地草原、亚高山草甸、林下、林
缘、灌丛及河谷中(阿不都萨力克, 2004)。目前, 有
关桔梗科植物的次级花粉呈现研究主要集中在风
铃草属(Campanula)、同瓣草属(Isotoma)、Jasione
和兰花参属(Wahlenbergia)的W. fernandeziana等植
物花的早期发育与次级花粉呈现机制及其与传粉
相关的功能和适应意义等方面(Brantjes, 1983; Erbar
& Leins, 1989; Anderson et al., 2000)。在党参属植物
中, 仅Yeo(1993)对新疆党参和党参(C. pilosula)的
次级花粉呈现现象进行了简要描述。
为此, 本文通过对新疆党参开花生物学特性的
详细观测与分析, 旨在探讨以下问题: (1)该物种的
花部特征是如何与其亚高山环境相适应的？(2)其
次级花粉呈现过程属于何种机制？该机制与传粉
者之间的关系及其适应意义有哪些？通过此研究,
以期为被子植物的次级花粉呈现研究积累基础理
26 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 19 卷
论资料。
1 材料与方法
1.1 研究地点与材料
实验观测点设在216国道新疆乌鲁木齐县境内
后峡英雄桥附近。该地位于乌鲁木齐河谷, 属于天
山北坡中部中山带, 地理坐标43°20′N, 87°12′E, 海
拔1,830–1,930 m, 年平均温度为2.79 , ℃ 年平均降
水量为502.3 mm; 土壤解冻期为3月下旬至4月上
旬, 结冻期在11月中旬至下旬, 冬季有积雪覆盖,
无霜期150 d左右(陈曦等, 2004; 冯缨等, 2005)。
新疆党参生长在该地河谷两侧的天山云杉
(Picea schrenkiana)林缘及疏林下和灌丛中, 为群落
中的优势种。一般于6月下旬进入始花期, 7月下旬
进入盛花期, 8月中旬进入末花期, 9月上旬果实成
熟。
1.2 研究方法
1.2.1 花部特征与开花过程
在具次级花粉呈现现象的桔梗科植物中, 花的
开放过程一般可根据花粉呈现及柱头裂片展开时
间等特征划分为雄性阶段和雌性阶段(Yeo, 1993;
Howell et al., 1993; Leins & Erbar, 2006)。在本研究
中, 我们随机选取30个处于盛花期的新疆党参植
株, 在每植株上随机标记1朵发育基本同步且未开
放的花。从开花前12 h起至花萎蔫, 每天定时观测
每植株的开花数、花中雄蕊位置变化、花粉沉积部
位及散粉时间、花药与花柱分离时间、花粉释放及
持续时间、柱头展开及持续时间、花萎蔫时间以及
花蜜分泌部位和泌蜜时间等。根据这些观察分析其
次级花粉呈现类型、开花雄性阶段和雌性阶段持续
时间以及泌蜜特点。
与此同时, 根据对花粉呈现过程的观测结果,
在自然居群中随机采集10朵同时且完全开放的花,
观察花各部分的形态和颜色, 用直尺测量花冠直径
和花冠筒长度, 并随机选择进入雄性阶段前、处于
雄性阶段和即将进入雌性阶段的花各10朵 , 在
Nikon SMZ-1000型数码体视解剖镜下观察花柱表
皮毛的变化并照相。
1.2.2 花粉活力与柱头可授性
根据Yeo(1993)、Howell等(1993)以及Leins和
Erbar(2006)对桔梗科植物次级花粉呈现的报道以及
本文对该物种开花过程的观察, 新疆党参花药散粉
过程在雄性阶段进行, 而柱头接受花粉则在雌性阶
段。因此, 参照Dafni等(2005)的方法, 我们于盛花
期随机在25个植株上标记50朵发育基本同步且未
开放的花套袋, 在开花雄性阶段分别选择花药紧靠
花柱刚散粉时、花药散粉完毕与花柱分离时, 以及
花粉在花柱上呈现至花粉释放结束过程中的不同
时间(1次/24 h)。每次取10朵花的花药或沉积在花柱
毛区的花粉(尽量不伤害雌蕊), 充分混合后, 一部
分直接用MTT溶液染色, 另一部分经高温杀死后用
MTT染色作为对照。每处理各制作5张装片, 在花粉
风干后置于Olympus BH-2型光学显微镜下观察并
计数, 每装片观察统计5个视野。被染成紫色为有活
力花粉, 未被染色则为无活力花粉; 有活力花粉百
分比 = 被着色花粉数/观察花粉总数×100%。随后,
从开花雌性阶段柱头裂片展开时起到花萎蔫为止,
每隔12 h随机取10朵花的柱头浸入MTT溶液中检测
柱头可授性: 若柱头颜色变为紫色则表明其具有可
授性, 无变化则不具可授性。
1.2.3 传粉特性
参照Nilsson等(1990)的方法。在观测点晴朗的
天气里, 随机在30个植株上各标记1朵将于次日开
放的花 , 从开花雄性阶段传粉昆虫出现的09:00–
20:00间进行连续观察, 记录不同种类访花昆虫的
访花行为和访花频率、每次访花在花中的停留时间
及在植株上的访问顺序, 直到雌性阶段结束。昆虫
访花频率用次·花–1·h–1表示。由于熊蜂对外界干扰比
较敏感, 对熊蜂的观察在3 m外进行, 而其他昆虫
则在1 m外观察。
用昆虫网捕获昆虫, 放入毒瓶致死后, 将各类
访花昆虫的一部分制成标本用于种类鉴定, 另一部
分在Nikon SMZ-1000型数码体视解剖镜下观察携
粉部位, 并用70%的酒精冲洗数次。将冲洗液涂片
置Olympus BH-2型光学显微镜下, 观察该类昆虫
是否携带有新疆党参的花粉, 以判断其是否为传
粉者。
在不同植株上随机采集30朵即将散粉的花, 分
别将每朵花的花药压碎 , 并用番红染色定容至2
mL, 每次取5 μL在Olympus BH-2型光学显微镜下
统计其花粉数n(3次重复), 每朵花中的花粉数为
400 n。
新疆党参的主要传粉昆虫有3种, 其传粉效率
观察参照Conner等(1995)的方法进行。观察时, 随机
第 1 期 王丽和谭敦炎: 新疆党参的花部综合征与次级花粉呈现 27
在15个植株上各标记2朵发育基本同步且未开放的
花套袋(共30朵花), 将其分成两组, 在花药散粉完
毕离开花柱时摘袋。将其中一组的花柱直接取下,
另一组待传粉昆虫访问一次后再将花柱取下。将两
组花柱分别压碎, 用番红染色定容至2 mL, 取5 μL
在Olympus BH-2型光学显微镜下分别统计每朵花
中花柱上的花粉数n1和n2, 则传粉昆虫一次访花后
移出的花粉量N′ = 4×102(n1–n2), 计算其平均值N。
为了检测昆虫一次访问后沉积在柱头上的花
粉数, 随机在15个植株上标记30朵发育基本同步且
未开放的花去雄套袋(以保证花内无自花花粉), 在
开花雌性阶段柱头展开后摘袋, 待昆虫一次访问后
立即取下柱头压碎, 并用番红染色定容至2 mL, 取
5 μL在Olympus BH-2型光学显微镜下统计花粉数
m, 则昆虫一次访问后沉积在柱头上的花粉数M′ =
4×102m, 计算其平均值M。昆虫传粉效率 = 昆虫一
次访问沉积在柱头上的花粉量M/昆虫一次移出花
粉量N×100%。
随机在30个植株上各标记1朵发育基本同步且
未开放的花套袋。在花药紧靠花柱刚散粉时、花药
散粉完毕与花柱分离时, 以及分离后花粉在花柱上
呈现直至雌性阶段结束期间的不同时间(1次/24 h),
用5 μL微吸管测量花蜜量, 同时用手持折光仪直接
测定花蜜糖含量(%)。根据花蜜分泌动态和糖含量
的测定结果, 分析花蜜分泌动态和糖含量与传粉昆
虫访花频率的关系。
1.2.4 人工授粉实验
参照Imbert和Richards(1993)、Castro等(2008b)
的方法, 于盛花期随机选择生长势良好的75个植
株, 在每个植株的相同部位选取未开放的2朵花,
将150朵花分成5组(每组30朵)分别进行以下处理:
(1)不去雄套纸袋, 检测其是否存在主动自花授粉;
(2)去雄套网袋, 检测风是否是其有效传粉媒介; (3)
人工授自花花粉后套纸袋, 检测自交是否亲和; (4)
人工去雄并授异株异花花粉套纸袋, 检测其异株异
花授粉的结实情况; (5)不去雄不套纸袋, 检测自然
条件下的授粉结实情况。所有的去雄操作均在花即
将开放时进行, 人工授粉的时间依据柱头展开时间
而定。在果实成熟尚未开裂时, 统计不同处理下的
座果率和结籽率。
1.2.5 数据分析
所有数据均用SPSS 13.0统计软件包进行分析。
分析前先用Nonparametric Test中1-Sample K-S检验
数据是否服从正态分布。服从正态分布的数据选用
Independent-Samples T Test或One-way ANOVA进
行差异比较 , 不服从正态分布的数据选用
Nonparametric Test中K Independent Samples或K
Related Samples进行差异比较。曲线图使用Excel
2003软件绘制。
2 结果
2.1 花部特征与开花过程
在观测点, 新疆党参开花时间大多集中在9:00
左右, 单花花期6 d左右。植株上每日开花数为2–4
朵。花瓣中下部合生成筒状, 上部5浅裂。花冠筒直
径为22.7 ± 2.9 mm, 筒长24.3 ± 2.8 mm, 开花时下
垂呈钟状, 蓝色, 基部有2圈深紫色条纹, 内侧基部
可见五边形的黑黄色蜜腺, 浅黄色花蜜积聚在雄蕊
花丝基部。雄蕊5枚轮生, 花药淡黄色, 矩圆形; 半
下位子房始终与浅的、倒圆锥形的花萼筒愈合, 雌
蕊柱头在垂直高度上始终低于花冠, 开花前花柱末
端膨大部分由拱形、未成熟的柱头裂片构成, 裂片
背面具密集且向上弯曲的表皮毛。
新疆党参为典型的雄性先熟物种, 其单花开放
过程可划分为雄性和雌性两个明显分开的阶段。开
花前, 花中5枚雄蕊的花丝迅速伸长, 花药与柱头
裂片背面花柱毛区紧密靠合(图1A, 图2A), 随着花
冠逐渐打开, 花开始进入雄性阶段。此阶段持续约
78 h, 从花药开始散粉起至雌蕊柱头裂片打开前结
束, 可分为两个时期: (1)花药散粉期: 持续约6 h。
从开花当天9:00左右花冠顶部开始打开、紧贴柱头
裂片背面花柱毛区的花药纵向开裂开始散粉时起
(图1B), 到15:00左右花冠完全打开, 花药和花丝上
部萎缩弯曲, 花药与花柱完全分离完成散粉过程,
花粉沉积在柱头裂片背面的花柱毛之间结束(图1C)。
(2)花粉释放期: 持续约72 h。花药与柱头裂片背面分
离后, 花柱毛基部收缩导致其上部回缩(图2B), 花柱
表面出现许多由花柱毛回缩形成的点状窝(图1D,
2C), 花粉从花柱上暴露出来并在传粉昆虫活动时得
以释放转移。由于柱头裂片背面的花柱毛是从上部
向下逐渐回缩的, 其花粉也逐渐暴露, 若有传粉昆
虫活动, 则花粉将被逐渐分批释放转移。可见, 新疆
党参的次级花粉呈现属于典型的沉积机制。
雌性阶段从柱头裂片打开时起至柱头萎蔫为
28 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 19 卷



图1 新疆党参单花开放进程。(A)花苞中与花柱靠合且尚未
开裂的花药; (B)花药在柱头裂片背面散粉; (C)花药与花柱
分离, 花粉沉积在花柱毛上; (D)花粉释放完毕; (E)柱头裂
片展开; (F)柱头和花冠萎蔫, 开花结束。An: 花药; Es: 尚
未展开的柱头外表面; Fi: 花丝; Ne: 蜜腺; Po: 花粉; Sti:
柱头; Sty: 花柱。标尺 = 1 mm。
Fig. 1 Codonopsis clematidea flowering stages. (A) Anthers
are closed around the style within the unopened bud; (B) An-
thers disperse pollen onto the back of stigma lobes; (C) Pollens
are deposited onto the stylar hairs via anthers and style separa-
tion; (D) End of pollen release; (E) Stigma lobes spreading; (F)
Withered stigma and corolla showing end of anthesis. An, An-
ther; Es, External surface of still unexpanded stigma; Fi, Fila-
ment; Ne, Nectary; Po, Pollen; Sti, Stigma; Sty, Style. Scale bar
= 1 mm.





图2 新疆党参花柱毛的动态变化。(A)花苞内花柱上的单细
胞毛; (B)花柱毛回缩, 花柱毛间的花粉暴露并释放; (C)花
柱毛完全回缩形成的点状窝。Dw: 点状窝; Hi: 正在回缩的
花柱毛; Sh: 花柱毛; Po: 花粉。标尺 = 0.5 mm。
Fig. 2 The course of successive stylar hairs invaginated in
Codonopsis clematidea. (A) Unicellular hairs of the style
within the unopened bud; (B) Pollens between hairs are ex-
posed and released by successive invagination of hairs; (C)
Dotted with pits formed by withdrawal of stylar hairs. Dw,
Dotted with pits; Hi, Hair invaginating; Sh, Stylar hairs; Po,
Pollen. Scale bar = 0.5 mm.


止, 持续约48 h。柱头裂片打开后, 由平展向花柱毛
区外卷, 但始终不与花柱接触(图1E); 裂片展开48
h后, 柱头萎蔫、花冠失水收缩萎蔫, 开花过程结束
(图1F)。
2.2 花粉活力与柱头可授性
新疆党参花粉在开花雄性阶段始终具有较高
的活力(均在70%以上)(图3), 可为其传粉后的繁殖
成功提供有效保障。其中, 花药刚散粉时、散粉完
毕以及花粉释放24 h时的花粉活力均在90%以上,
说明从花药散粉开始到花粉释放24 h时是转移花粉
并保障传粉成功的最佳时期。
在开花雌性阶段, 柱头裂片从展开到展开后24
h内染色呈深紫色 , 说明其可授性最强 , 为最佳
授粉期; 展开后36 h时染色呈淡紫色, 说明其可授
性较弱; 至48 h时柱头不显色, 表明其可授性丧
失。
2.3 传粉特性
2.3.1 传粉昆虫种类及其访花行为
新疆党参开花雄性阶段和雌性阶段的访花昆
虫均为膜翅目的林野熊蜂(Bombus silvarum)、树长
黄胡蜂 (Dolichovespula sylvestris)和草地熊蜂 (B.
paradoxus), 鞘翅目的小绿筒天牛(Phytoecia coe-
rulescens)和革翅目的球螋(Foeficula sp.)以及草原
原蚁(Profomica epinotalis)和小黑蚁(Myrmica sp.)等
7种。其中, 小绿筒天牛、球螋、草原原蚁和小黑蚁
访花时仅停留在蜜腺处, 几乎不与花柱毛区和展开
的柱头裂片接触, 是无效访花者。草地熊蜂、林野
熊蜂和树长黄胡蜂均密被体毛, 易附着花粉; 根据
体视解剖镜和光学显微镜检测, 3种昆虫的体表均
附有新疆党参的花粉, 表明其为有效传粉昆虫。
林野熊蜂、树长黄胡蜂和草地熊蜂在开花雄性
阶段和雌性阶段的访花行为是基本一致的。林野熊
蜂体型较小, 访花时整个身体可进入花内以花柱为
中心运动(图4A, D), 口器与蜜腺处接触, 头胸部背
面、侧面或胸腹部腹面接触到花柱毛区或展开的柱
头裂片, 每次连续访花4.76±0.63朵, 单花停留时间
10.13±6.34 s。树长黄胡蜂体型小, 访花时将头部中
唇舌伸入花冠基部蜜腺处取食花蜜, 身体背部接触
花柱毛区或展开的柱头裂片(图4B, E), 每次连续访
花3.93±0.85朵, 单花停留时间10.97±6.13 s。草地熊
蜂体型较大, 访花时身体不能完全进入花内(图4C,
F), 口器伸入花冠基部蜜腺处, 头胸部背面或腹面
接触到花柱毛区或展开的柱头裂片, 每次连续访花
3.17±1.28朵, 单花停留时间为8.88±7.03 s。3种传粉
第 1 期 王丽和谭敦炎: 新疆党参的花部综合征与次级花粉呈现 29
0 6
A B C
D
E
100
80
60
40
20
0
30 54 78
花
粉
活
力
Po
lle
n
vi
ab
ili
ty
(%
)
开花雄性阶段 Male phase of anthesis (h)
花
粉
活
力
Po
lle
n
vi
ab
ili
ty
(%
)


图3 新疆党参的花粉活力(Mean±SE, n = 10)。A: 花药刚散
粉; B: 花药散粉完毕并开始释放; C–E: 花粉释放24 h (C)、
48 h (D)和72 h (E)。
Fig. 3 Pollen viability in Codonopsis clematidea (Mean±SE,
n = 10). A, Beginning of dehiscence of anthers; B, End of de-
hiscence and beginning of pollen release; C–E, Pollen is re-
leased for 24 h (C), 48 h (D), and 72 h (E).





图4 新疆党参的传粉昆虫。A–C: 雄性阶段花; D–F: 雌性
阶段花。A和D: 林野熊蜂; B和E: 树长黄胡蜂; C和F: 草地
熊蜂。标尺 = 1 mm。
Fig. 4 The pollinators of Codonopsis clematidea. A–C, Flow-
ers in male phase; D–F, Flowers in female phase. A and D,
Bombus silvarum; B and E, Dolichovespula sylvestris; C and F,
B. paradoxus. Scale bar = 1 mm.


者虽然每次连续访问多朵花, 但通常只在每植株上
访问一次, 在一定程度上避免了同株异花传粉。由
此可见, 3种传粉昆虫访花时均可从处于雄性阶段
的花柱毛区移出花粉, 并将其转移和沉积到其他处
于雌性阶段的异花柱头上进行授粉。
2.3.2 传粉昆虫访花频率和传粉效率
新疆党参从花药散粉开始到花粉开始释放后
24 h内以及柱头裂片展开后的24 h内为3种传粉昆
虫的访花高峰期, 且开花雄性阶段的访花高峰期与
花粉活力最高时期相吻合, 雌性阶段的访花高峰期
与柱头最佳授粉期相吻合(图3, 5)。开花雄性阶段的
访花频率显著高于雌性阶段的访花频率(t = 3.236,
P<0.05)。林野熊蜂、树长黄胡蜂和草地熊蜂的平均
访花频率分别为2.10±0.29次 ·花 –1·h–1、1.68±0.37
次·花–1·h–1和1.32±0.28次·花–1·h–1。其中, 林野熊蜂
的访花频率显著高于草地熊蜂(t = 10.132, P<0.05)
和树长黄胡蜂的(t = 8.583, P<0.05)。
新疆党参的单花花粉数为501,028±1,438粒。林
野熊蜂、树长黄胡蜂和草地熊蜂一次访花后移出的
花粉数分别为172,026±1,623粒、165,870±1,321粒和
191,520±1,254粒, 一次访花后沉积在柱头裂片上的
花 粉 数 分 别 为 8,208±554 粒 、 4,333±317 粒 和
5,130±416粒。因此, 3种传粉昆虫的传粉效率分别为
4.77%、2.61%和2.68%。其中, 林野熊蜂的传粉效
率最高, 是最有效的传粉昆虫。
2.3.3 花蜜分泌动态和糖含量与访花频率的关系
新疆党参开花过程中的花蜜分泌量呈双峰曲
线(图6)。在开花雄性阶段, 从花药散粉开始到花粉
释放后24 h内的花蜜量逐渐增加, 然后持续减少,
在雌性阶段开始前(78 h)达到最低点, 其日泌蜜量
和花蜜糖含量分别为9.93±0.96 μL/花和33.28±
1.86%; 进入雌性阶段后, 花泌蜜量又开始增加, 至
柱头裂片展开后24 h时达最大值, 随后又逐渐减少,
其日泌蜜量和花蜜糖含量分别为5.06±0.61 μL/花和



图5 传粉昆虫的访花频率(Mean±SE, n = 30)
Fig. 5 Visiting frequency of pollinators (Mean±SE, n = 30)
30 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 19 卷


图6 新疆党参花蜜量和糖含量(Mean±SE, n = 30)
Fig. 6 Nectar volume and sugar content in Codonopsis clem-
atidea flowers (Mean±SE, n = 30)


表1 新疆党参不同授粉处理下的座果率和结籽率(Mean±
SE)
Table 1 Effect of different pollination treatments on fruit set
and seed set in Codonopsis clematidea (Mean ± SE)
同一列不同字母表示存在显著性差异(P<0.05)
Values with different letters in the same column are significantly different
(P<0.05)



27.36±2.01%。开花雄性阶段的日泌蜜量及其糖含量
均显著高于雌性阶段的(t = 7.450, P<0.05; t = 7.576,
P<0.05), 且其花泌蜜量与传粉昆虫访花频率间呈
显著正相关(r = 0.865, P<0.05)。
2.4 授粉实验
新疆党参不去雄套袋和去雄套网袋均不结实,
说明其不存在自主自交和风媒传粉特性, 结实必须
依靠动物作为传粉媒介; 人工自花授粉不结实说明
其自交不亲和; 人工异株异花授粉和自然授粉的座
果率和结籽率均在65%以上, 且二者间不存在显著
差异(P>0.05), 说明新疆党参属于典型的异交繁育
系统, 结实和结籽均不存在花粉限制(表1)。
3 讨论
3.1 新疆党参花部特征的适应意义
花部特征可分为单花特征和群体特征两个层
次。其中, 单花特征是指花的形态结构、颜色、气
味和给访花者提供的报酬(花蜜和花粉等)等, 而群
体特征通常用开花式样来表述, 是指某一时刻开花
的数量、类型和花的排列方式(Barrett, 1998; 黄双全
等, 1999)。植物的花部特征不仅影响其对传粉者的
吸引和花粉散布, 还与传粉者行为、传粉机制和植
物适合度有着紧密的联系, 主导着开花植物的交配
机遇(Harder & Barrett, 1996)。
新疆党参生长在海拔较高的天山山区中山带
森林和草原中, 在其开花的6月下旬至8月中旬, 该
区域常伴随有多风及阴雨天气, 湿度及昼夜温差
大, 新疆党参钟状下垂的合瓣花, 使其雌雄蕊在开
花过程中始终隐藏于花冠内, 不仅可有效防止雨水
冲刷雌雄蕊, 延长花粉活力及柱头可授性持续时
间, 还可减少雨水稀释花蜜以及风移出花粉等不利
影响, 保障传粉成功。这些作用与Sun等(2008)、Mao
和Huang(2009)对珙桐(Davidia involucrata)的大苞
片以及其他植物花部特征的功能研究结果是一致
的。
新疆党参属于专性异交繁育系统。植株上每日
仅开2–4朵花, 属于少花的开花式样, 且传粉者访
花时很少连续访问同株异花, 这在一定程度上避免
了自花花粉干扰; 其较长的单花花期(6 d左右), 增
加了传粉者的访花机会, 是确保传粉和繁殖成功的
一种有效机制, 有利于提高雄性和雌性适合度。其
蓝色且具深紫色条纹的花冠、五边形黑黄色的蜜
腺、淡黄色花药以及较长的泌蜜时间, 属于典型的
虫媒传粉花部综合征, 增加了对传粉者的吸引。在
开花雄性阶段, 新疆党参花蜜积聚在雄蕊基部, 开
花前5枚雄蕊的花药与柱头裂片背面紧密靠合, 并
在此区域散粉, 至花冠完全打开时, 花药完成散粉
并与花柱分离紧靠在花冠内壁上, 为传粉者取食花
蜜提供了通道, 并在此过程中将花粉带出; 在开花
雌性阶段, 闭合的柱头裂片展开并向外翻卷, 为传
粉者取食花蜜时与柱头裂片充分接触, 并将异花花
粉沉积在可授柱头上提供机会, 从而促进异交。这
种开花过程中雌雄蕊异熟及其空间位置的变化, 可
有效地控制昆虫在花中的行为, 以保障其异花传粉
授粉处理
Pollination treatment
n 座果率
Fruit-set (%)
结籽率
Seed-set (%)
(1) 不去雄套袋
Bagged without emasculation
30 0a 0a
(2) 去雄套网袋
Emasculated and bagged with nylon net
30 0a 0a
(3) 人工自花授粉
Artificial autogamy
30 0a 0a
(4) 人工异株异花授粉
Artificial xenogamy
30 73.3b 83.7 ± 4.4 b
(5) 自然授粉
Natural pollination
30 66.7b 80.6 ± 2.4 b
第 1 期 王丽和谭敦炎: 新疆党参的花部综合征与次级花粉呈现 31
成功(Howell et al., 1993; 张大勇, 2004)。但该物种
黑黄色蜜腺的形状、颜色及其花蜜化学成分在对传
粉昆虫的吸引中具有哪些特殊的生态学功能, 还有
待于进一步深入研究。
林野熊蜂、树长黄胡蜂和草地熊蜂是新疆党参
的主要传粉者, 说明该物种具有泛化的传粉系统。
其较大的泌蜜量和较高的花蜜糖浓度对该物种是
一种明显的能量消耗, 但在气候多变的天山山区中
山带森林和草原生境中, 新疆党参在花部综合征
(单花花期、花色和花蜜等)上所采取的多报酬策略,
可有效提高传粉者的访花频率, 增加访花次数和机
会, 是其为应对高海拔生境中传粉者低下(种类少、
访花频率和传粉效率低)等不利因素, 在花部特征
上进化出的一种权衡策略。其开花雄性阶段较高的
花粉活力和雌性阶段持续稳定的柱头可授性, 以及
昆虫访花高峰期与花粉活力最高时期和柱头最佳
授粉期高度一致的特点, 有利于其雄性阶段花粉的
输出以及雌性阶段柱头接受花粉, 可保障其有效传
粉及异交成功(Nilsson et al., 1990; Harder & Will-
son, 1994; Bingham & Orthner, 1998)。
3.2 新疆党参次级花粉呈现的适应意义
次级花粉呈现是植物提高雄性适合度典型的
花部特征之一。在已报道的具次级花粉呈现现象的
Crotalaria stipularia(豆科)、Polygala vayredae(远志
科)、少花柊叶(Phrynium oliganthum)(竹芋科 )和
Rauvolfia grandiflora(夹竹桃科)等植物中, 其次级
花粉呈现过程与其传粉者之间的相互作用, 使花粉
准确、高效地转移到异花柱头上, 不仅提高了雄性
适合度, 还保障了异花传粉成功(Lopes & Machado,
1999; Etcheverry, 2001; Castro et al., 2008a, b; 段友
爱和李庆军, 2008)。
桔梗科植物的次级花粉呈现多表现为沉积机
制, 仅牧根草属(Phyteuma)为刷机制(Brantjes, 1983;
Yeo, 1993; Erbar & Leins, 1995)。在本研究中, 新疆
党参花开放前的花药与闭合的柱头裂片(柱头亚顶
端)背面紧密靠合, 当花冠逐渐打开进入开花雄性
阶段时, 花药开裂并将花粉沉积于柱头裂片背面的
花柱毛间。这些花柱毛具有把持花粉的作用, 在开
花过程中, 花柱毛通过自上而下的非同时性回缩将
花粉分批释放给传粉者。单细胞毛的回缩开始于其
球状基部细胞壁薄的区域, 由周围组织渗透值的增
加引起毛失水, 导致毛顶部向基部回缩包埋进花柱
组织, 在花柱上形成许多点状窝。这种花粉呈现类
型为雌蕊群呈现者中的亚顶端花柱呈现者
(sub-terminal stylar presenters) (Howell et al., 1993),
其花粉在花柱上的呈现机制为沉积机制(Erbar &
Leins, 1995)。该现象在桔梗科的风铃草属、Jasione、
薄钟花属(Legousia)、桔梗属(Platycodon)和兰花参
属等植物中均存在(Erbar & Leins, 1989, 1995; Leins
& Erbar, 2006), 其花柱毛回缩逐步呈现花粉
(staggered pollen presentation)的策略, 限制了单个
传粉者带走的花粉量, 延长了花粉呈现时间, 使更
多传粉者参与传粉过程, 增加花粉贡献的机会, 从
而提高了雄性适合度(Nyman, 1992; Thomson &
Thomson, 1992)。同时, 其较长的雄性阶段持续时间
(78 h), 确保了传粉者在柱头裂片展开前移出自花
花粉, 使柱头有机会充分接受异花花粉; 而其自交
不亲和及不存在自主自交等特性, 减少了自花授粉
以及自花花粉落置到柱头上并堵塞柱头的机会, 有
效避免了“花粉贴现”的发生, 进一步提高其雄性适
合度(Lloyd & Webb, 1986; Richardson & Stephen-
son, 1989)。
新疆党参开花雄性阶段呈现花粉和雌性阶段
接受花粉均发生在柱头裂片上, 且不同阶段主要传
粉者的访花行为也基本一致, 但由于其呈现和接受
花粉的时间与具体部位明显不同, 实现了花粉输出
和柱头接受花粉在时间和空间上的分离, 使传粉者
在接触花粉呈现区(花柱毛区)和展开的柱头裂片时
能准确地移出和沉积花粉, 从而有效地避免了雌雄
功能干扰(Lloyd & Webb, 1986; Castro et al., 2008a),
提高了花粉输出和接受的效率与准确性, 促进了异
交的实现并提高了父母本的适合度(Lloyd & Yates,
1982)。
致谢: 本文的野外观察在新疆乌鲁木齐县境内后峡
英雄桥附近进行。在实验过程中, 英雄桥水文站站
长张卫江及有关工作人员给予了大力支持和帮助。
新疆大学生命科学与技术学院黄人鑫教授鉴定昆
虫标本。美国Kentucky大学生物系的Carol C. Baskin
教授和Jerry M. Baskin教授对本文的英文部分进行
了修改。在此一并致谢。
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(责任编委: 黄双全 责任编辑: 时意专)