全 文 ：垂叶榕的雌花子房分层对榕树_传粉小蜂繁殖利益的影响
尧金燕1 , 2 , 赵南先1 , 陈贻竹1 , 贾效成1 , 2 , 邓　源1 , 2 , 于　慧1 , 2
(1.中国科学院华南植物园 , 广东 广州 510650;
2.中国科学院研究生院 , 北京 100039)
摘　要:雌雄同株榕树 Ficus具有显著的雌花花柱异长现象并在花序腔内形成子房的不同层次的空间结构。在
每个子房层里的每一朵雌花都可能产生一个种子或是一个小蜂后代。研究针对雌雄同株的子房分层现象 , 对榕
亚属的垂叶榕 F.benjamina subgenus Urostigma 从雌花期到雄花期进行了跟踪调查。该种榕树雌花期的花序果可接
收多于一只传粉小蜂 E .koningsbergeri , 说明小蜂间存在产卵竞争。雄花期产蜂雌花的子房层分布显示 , 在雌花
期传粉小蜂间有产卵竞争的情况下 , 它们多将卵产在中间层的子房中。这一现象说明 , 小蜂间为竞争产卵位置
使其有增加在外层子房中产卵的趋势。同时 , 对雄花期产种子的雌花子房分布调查表明 , 产种子的雌花花柱显
著长于产蜂的雌花 , 即明显向子房外层分布方向增加。另外 , 还发现在少数果中只有种子产生。与正常即产种
子又产小蜂的花序果相比 , 在短花柱雌花的子房中产生的种子明显增加 , 这些种子多集中于中层子房花中。雄
花期调查结果还表明 , 最终种子的产出显著大于传粉小蜂后代的产出 , 表现出明显的种子产出优势。产蜂与产
种子的子房的空间分层分布与榕树雄花期的种子和小蜂产出之间的差异均表明 , 榕树的雌花子房分层现象是调
节榕树与传粉小蜂利益冲突的关键因素。榕树具有明显的种子优势可能也与雌花的子房分层有关。
关键词:垂叶榕;传粉小蜂;雌花子房分层;繁殖利益冲突
中图分类号:Q11　　文献标识码:A　　文章编号:0529-6579 (2005)S1-0271-04
　　互惠共生是物种间的一种相互利用的关系。互
惠共生的种间普遍存在利益冲突。通常利益冲突的
失衡造成的后果是明显而强烈的[ 1] 。因此 , 确定影
响互惠共生的成本和利益的因素并量化这些影响是
研究互惠共生关系稳定性机制的基本问题[ 2] 。榕树
和榕小蜂是一对高度协同进化的共生伙伴。二者之
间的专一性互惠共生关系的研究已开展了近一个世
纪。关于其限制产卵和稳定冲突的机制的探讨也已
有近 30 a 的历史了[ 3-14] 。雌雄同株榕树与传粉者
间的冲突尤为尖锐 , 因为雌雄同株榕树每一个花序
内即要产生种子又要为小蜂后代提供发育必须的雌
花子房[ 4 ,15] 。针对雌雄同株榕树的花序果特点 , 不
同的假说从各个角度阐述了它们对冲突的调节和共
生关系的稳定机制[ 5-7] 。这些假说认为传粉小蜂的
产卵器和所携带的小蜂卵以及小蜂间的竞争都可限
制小蜂占据较长花柱花。而且 , 一些种子可能具有
特殊的生理特点和机械结构来抵制传粉小蜂和非传
粉小蜂的寄生使得非传粉小蜂多数也只在较短花柱
花的子房中产卵 。此外 , 传粉小蜂寿命极短 , 通常
不供营养的情况下在花序果内只能存活几天[ 4 , 15] 。
因此研究者认为产卵的时间和效率才是限制长柱花
不被占据的主要原因[ 7] 。Nedft等[ 7] 研究了不同种
榕树的雌花期花柱长度与传粉小蜂的产卵器长度 ,
发现多数传粉小蜂的产卵器长度足以到达所有的雌
花子房进行产卵。 Jousselin等[ 14]认为未被传粉不会
导致有卵的雌花败育或小蜂大小受影响 , 而是降低
了小蜂后代的数量 , 因此 , 小蜂积极为雌花传粉以
获得更多的后代。Anstett[ 11]对花序果的雌花分布研
究表明 , 花序果内的空间限制即雌花子房分层在稳
定榕树 -榕小蜂互惠共生关系中起重要作用。
Jousselin等[ 13]和Anstett等[ 8]均表明雌花期进入花序
果产卵的小蜂数目及其间的产卵竞争是影响小蜂产
卵部位及后代数量的关键因子。花柱的研究表
明[ 16] , 雌雄同株中雌花花柱异常和花柄长度不一
形成的子房分层可调节榕树种子和小蜂后代产出比
例 。但 Anstett[ 11] 对雄花期的花柱调查表明种子和
小蜂均可在不同花柱长度的雌花子房中产生。Otero
等[ 17] 也发现雄花期产种子和产蜂的花花柱长并无
显著的差异 。本文在前人的研究基础上调查了垂叶
榕的种子与小蜂产出及其与雌花花柱长度分布的关
收稿日期:2005-01-20
基金项目:中国科学院知识创新工程重要方向性基金资助项目 (KSCX2-SW-105)
作者简介:尧金燕 (1976年生), 女 , 博士生;通讯联系人:陈贻竹;E_mail:chengyiz@scib.ac.cn
　第 44 卷　增　刊
2005 年　6月
中山大学学报 (自然科学版)
ACTA　SCIENTIARUM　NATURALIUM　UNIVERSITATIS　SUNYATSENI
Vol.44　Sup.
Jun.　2005 　
系。以期探讨雌花子房分层和花柱异常对榕树_传
粉小蜂繁殖利益的影响并验证榕树榕小蜂利益冲突
与协调研究中的相关理论 。
1　材料与方法
本试验中选取材料为生长于原华南植物所的一
株雌 雄同株垂叶榕 F.benjamina L.subgenus
Urostigma 。根据榕树的物候对不同花期进行跟踪调
查 , 花期依据采样中多数果的花发育状态来确定 。
花期的划分依据 Galil等[ 3]的划分法 。主要分为雌
前期 (A期):雌花发育期;雌花期 (B 期)雌花
成熟 , 小蜂传粉产卵时期;间花期 (C 期)榕树种
子和榕小蜂后代发育时期;雄花期 (D期)雄花成
熟 , 小蜂后代出飞时期和花后期 (E期)种子散播
时期 。不同时期的花序果收集以后 , 带到实验室在
体式显微镜下解剖观察花序果内的不同特征 。所观
察的果被纵切为 2 ～ 4等份 。随机选择其中一份进
行观察。主要调查 B 期传粉小蜂 E .koningsbergeri
的数目与 D期种子和小蜂产出情况及产种子和产
蜂的雌花花柱分布情况。同时 , 我们统计了花序果
的雌花期和只产传粉小蜂的花序果雄花期的特征 。
每次调查花序果的数目为 30个。花柱长度测量选
择3个果 , 每果测量产种子和产蜂的花各为 30 。3
个只产种子的花序果每果选择约 60朵花测量产种
子的雌花花柱长度。花柱的测量方法参考文献 [ 7 ,
16] 。最后应用 SPSS 11.5软件对所调查数据进行统
计分析。
2　结果与分析
调查结果表明 (表1), B期进入花序果传粉的
小蜂多为 1 ～ 2只 , 也有 3或 5只 , 最多可达 7只 。
这说明雌花期花序果内的产卵竞争是比较强烈的。
后期产出中 , 产种子的数量显著大于小蜂 (表 2)。
种子多产于外层靠壁的子房中;传粉小蜂则多分布
于内层近腔的子房中。花柱长度分布显示 (图 1 ～
3), 种子和传粉小蜂均可产生于具有不同花柱长度
的子房中。但产种子的雌花花柱长度显著大于产传
粉小蜂的雌花 (表 2), 且种子可分布于较多的子
房层中 。种子和小蜂分别在不同长度花的子房层中
占有数量优势。靠壁具较长花柱的子房中 , 种子的
数量要多于小蜂。花柱分布还显示 (图 1), 分布
于靠花序果壁的雌花 (即花柱较长的雌花)子房内
的小蜂数量要多于近腔的雌花。这可能与雌花期小
蜂间的竞争有关。传粉小蜂间的竞争使得后续传粉
者有增加在外层子房中产卵的趋势。实验中发现有
少数只产种子的花序果 (3/30), 与正常的花序果
的产种雌花相比 , 花柱长度明显增加 (图 3)。种
子多集中在中层子房中 , 而靠腔 (内层)和靠壁
(外层)的雌花子房中的种子明显较中层少。
图 1　产传粉小蜂的雌花花柱分布
Fig.1　Frequency of style length of flowers
producing pollinating wasps
表 1　D期雌花花柱长与种子和传粉小蜂的产出
Tab.1　Sty le length of female flowers and productions of seeds and wasps at D phase
既产种子又产小蜂的花
序果中雌花花柱长/mm
产种子花
的花柱
产小蜂花
的花柱
只产种子
的花序果
中雌花花
柱/mm
产蜂总数 外层子房产蜂数 产种子数
内层子房
产种子数
败育雌花
数 总雌花数
B 期传粉
小蜂数目
1.75±0.49 1.16±0.41 1.55±0.50 144.1±56.0 26.9±26.5 200.6±46.9 73.8±28.3 164.6±61.1510.9±81.7 2.2±1.8
表 2　成对T-检验1)
Tab.2　T_Test for paired samples
项目 标准差 平均标准误 平均误差 　95%置信度　下尾　　　上尾 检测值 自由度显著性差异 (双尾)
Pair 1 -0.59 0.59 0.063 -0.714 -0.47 -9.481 89 0.000
Pair 2 -34.93 59.12 11.38 -58.31 -11.54 -3.070 26 0.005
　1) pair 1 产传粉小蜂的雌花花柱_产种子的雌花花柱;pair 2 产传粉小蜂数目_产种子的数目
272 中山大学学报 (自然科学版) 第 44 卷　
图2　产种子的雌花花柱分布
Fig.2　Frequency of style length of flowers producing seeds
图 3　只产种子的花序果中产种子的雌花花柱分布
Fig.3　Frequency of style length of flowers
producing seeds in only_seed figs
3　讨　论
雌雄同株榕树的花序果内雌花子房是明显分层
的。通常 4 ～ 5层 , 甚至更多。通常为了方便将其
分为靠腔的内层 , 中层和靠壁的外层。子房分层是
由于发育过程中花柄的长度不一造成的[ 16] 。同时 ,
在榕树与传粉小蜂的长期互惠共生关系中 , 为了为
传粉者提供一个传粉和产卵的平台 , 花柱异常作为
对花柄生长的补偿使柱头位于同一高度而被选
择[ 16] 。研究者认为 , 雌花子房分层和花柱异常是
调节榕树种子和传粉小蜂产出比例的主要因
素[ 11-13 ,16] 。但榕树花柱与传粉小蜂产卵器长度的
关系说明 , 花柱长度并不是限制小蜂产卵的因素 。
雌花子房分层和小蜂本身的传粉特性与传粉和产卵
的协调也有密切关系[ 7] 。已有研究表明[ 7] , 传粉小
蜂产卵器足以到达任何花柱长度的雌花子房 。花序
口的开闭速率和小蜂种群大小可能决定进入花序果
产卵的小蜂数量 。最终 , 种子和小蜂的产出受到传
粉者数量的影响 。此外 , 传粉者之间的竞争和雌花
期柱头活性特点及接受期也会影响传粉小蜂在不同
子房层中的分配[ 18] 。雄花期的花柱长度与种子和
小蜂的产出及产出部位之间的关系表明产种子和产
小蜂的雌花花柱长度无显著差异[ 11 ,17] 。本实验结
果表明 (表 1), 各层子房中都有种子和小蜂产生 ,
它们分别在不同的子房层占有数量优势。种子多分
布于外层具有较长花柱的子房中;而小蜂多数产生
于靠腔的短柱花的子房中。这种现象在上述研究中
已得到确证[ 7-9 ,11-14] 。说明了子房分层与控制种
子和小蜂产生部位有关 。雄花期花柱调查结果显示
(图 1 , 2), 产种子的花的花柱分布范围较广 , 种
子多集中于外层子房长柱花 , 较短的内层子房花中
很少。产蜂的花的花柱明显集中于短柱花 。这与前
人研究结果不一致[ 11 ,16] , 但却符合花柱长度可调
节种子和小蜂的产出这一观点[ 15] 。中层以下较长
花柱花中的小蜂多于内层靠腔花 。同时 , 靠壁的雌
花中产蜂数却少于种子。据 Jousselin 等[ 13]的研究 ,
这种现象可能与小蜂间的产卵竞争有关。另外 , 我
们还发现 , 雄花期种子的产出显著大于小蜂。此结
果与 Jousselin 等[ 13]的观点一致。说明雄花期种子
和小蜂的产出在一定程度上取决于雌花期传粉小蜂
的数量 。在我们的观察中 , 有些花序果只产生种子
而没有任何小蜂。据 Yu等[ 18]的观点 , 这说明种子
的发育和产出在榕树-榕小蜂互惠共生关系和利益
冲突中占有优势。这种现象也支持了他们认为榕树
控制了共生关系中的物质资源由此也控制互惠共生
关系的观点 。但这种控制地位最终是与榕树花序果
的形态结构尤其是雌花子房分层和花柱异常相关
的 。在这些只产种子的花序果中 , 种子多集中于中
层子房 , 可能与其内未被产卵或者小蜂卵败育有
关 。这些果中只产种子的生理机制和相关的生态因
子 (如影响种子形成限制小蜂发育的因子)值得进
一步探讨。
参考文献:
[ 1] 　BRONSTEIN J L.A mutualism at the edge of its range[ J] .
Experientia.1989 , 45:622-637.
[ 2] 　HERRE E A , KNOWLTON N , MUELLER U G , et al.The
evolution of mutualisms:exploring the paths between conflict
and cooperation[ J] .Trends in Ecology and Evolution , 1999 ,
14:49-53.
[ 3] 　GALIL J , EISIKOWITCH D.On the pollination ecology of
Ficus sycomorus in East Africa[ J] .Ecology , 1968 , 49:259
-269.
[ 4] 　JANZEN D H.How to a fig[ J] .Annual Review of Ecological
Systamatics , 1979 , 10:13-51.
[ 5] 　MURRAY M G.Figs(Ficus spp)and fig wasps(Chalcidiodea:
Agaonidae):Hypotheses for an ancient symbiosis[ J] .The
Linnean Society of London , 1985 , 26:69-81.
[ 6] 　WEST S A , HERRE EA.The ecology of the New World fig
273　增　刊 尧金燕等:垂叶榕的雌花子房分层对榕树_传粉小蜂繁殖利益的影响
-parasitizing wasps Idarnes and implications for the evolution
of the fig -pollinator mutualism[ J] .Proceeding Research
Society of Lond.B , 1994 , 258:67-72.
[ 7] 　NEFDT R J C , COMPTON S G.Regulation of seed and
pollinator production in the fig_fig wasp mutualism [ J] .
Journal of Animal Ecology , 1996 , 65:170-182.
[ 8] 　ANSTETT M C , BRONSTEIN J L , HOSSAERT_MCKEY M.
Resource allocation:a conflict in the fig/ fig wasp mutualism
[ J] .Journal of Evolutionary Biology , 1996 , 9:417-426.
[ 9] 　ANSTETT M C ,HOSSAERT_MCKEYM , KJELLBERG F.Figs
and fig pollinators:evolutionary conflicts in a coevolved
mutualism[ J] .Trends in Ecology and Evolution , 1997 , 12:94
-99.
[ 10] 　HERRE E A,WEST S A.Conflict of interest in a mutualism:
documenting the elusive fig wasp_seed trade off [ J] .
Proceeding Research Society of Lond.B , 1997 , 264:1501
-1507.
[ 11] 　ANSTETTM_C.Unbeatable strategy , constraint and coevolution ,
or how to resolve evolutionary conflicts:the case of the fig/
wasp mutualism[ J] .Oikos , 2001 , 95:476-484.
[ 12] 　DUFAY¨ M , ANSTETT M_C.Conflicts between plants and
pollinators that reproduce within inflorescence evolutionary
variation on a theme[ J] .Okios , 2003 , 100:3-14.
[ 13] 　JOUSSELIN E , HOSSAERT_MCKEY M , VERNET D , et al.
Egg deposition patterns of fig pollinating wasps:implications
for studies on the stability of the mutualism.Ecological
Entomology , 2001 , 26:602-608.
[ 14] 　JOUSSELIN E ,HOSSAERT_MCKEY M ,HERRE E A , et al.
Why do fig wasps actively pollinate monoecious figs[ J] .
Oecologia , 2003 , 134:381-387.
[ 15] 　BERG C C.Reproduction and evolution in Ficus(Moraceae):
traits connected with the adequate rearing of pollinators[ J] .
Memoires of the New York Botanical Garden , 1990 , 55:169
-185.
[ 16] 　GANESHAIAH K N , KATHURIA P.Does optimal packing of
flowers in syconium sty le length variation in monoecious figs
[ J] .Biotropica , 1999 , 31:312-320.
[ 17] 　OTERO J T , ACKERMAN J D.Flower style length and seed
production in two species of Ficus(Moraceae) in Puerto
Rico[ J] .Caribbean Journal of Science.2002 , 38:249-
251.
[ 18] 　YU D W , RIDLEY J , JOUSSELIN E , Oviposition strategies ,
host coercion and the stable exploitation of figs by wasps[ J] .
Proceeding Research Society of London.B , 2004 , 271:
1185-1195.
Effects of Ovary Stratification on the Reproduction of Fig Seeds and
Pollinating Wasps in F .benjamina L.
YAO J in_yan1 ,2 , ZHAO Nan_xian1 , CHEN Yi_zhu1 , JIA Xiao_cheng1 ,2 ,DENGYuan1 ,2 ,YU Hui1 ,2
(1.South China Botanical Garden ,Chinese Academy of Sciences , Guangzhou 510650 ,China;
2.Graduate School of the Chinese Academy of Sciences ,Beijing 100039 ,China)
Abstract:In monoecious figs , ovaries of female flowers are stratificated with different style lengths.Each female flower
can produce either a seed or a wasp offspring.According to this , Ficus benjamina subgenera Urostigma was investigated
at different flower phase.Results showed that there was more than one foundress in the receptive syconium at B phase
which had successfully oviposited and pollinated , which indicated strong competition among pollinating wasps.Frequency
of styles of female flowers producing pollinating wasps showed that , when with foundress competition , pollinating wasps
preferred to oviposit in the midst layer of ovaries.Different style lengths between flowers near to the wall and near to the
cavity indicated that competition made pollinating wasps deposit more of their eggs in ovaries near to the wall.Styles of
female flowers producing seeds were significantly longer than that of flowers producing pollinating wasps.Seeds could be
produced in different layers of ovaries but mostly be produced in ovaries near to the fig wall.In our observations , there
are some figs producing only seeds without any wasps.Seeds in these o`nly_seed_figs were mostly produced in shorter_
styled flowers.Besides , production of seeds at D phase was significantly more than that of wasps , which showed an
obvious advantage of figs (and/or seeds).According to the difference between styles of flowers producing seeds and
wasps and between the production of seeds and wasps , heterostyly may be the crucial factor regulating the conflict of
interest between figs and their pollinating wasps.
Key words:Ficus benjamina;pollinating wasp;stratification of ovaries;conflict of interest
274 中山大学学报 (自然科学版) 第 44 卷