全 文 ：·综述与专论· 2014年第12期
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
磷脂酶是一类能够水解磷脂的酶类，按照其酶
解磷脂位置的不同分为磷脂酶 D、磷脂酶 C、磷脂
酶 A1 和磷脂酶 A2，它们均在植物生长发育、生物
胁迫及非生物胁迫中起重要的调控作用。磷脂酶 C
（Phospholipase C，PLC）可以水解磷脂生成一个分
子的二酰甘油（diacyl glycerol，DAG）和一个含有
磷酸集团的小分子，这两个第二信使分子在很多植
物信号转导中具有重要作用［1，2］。1987 年，Melin
等［3］克隆并鉴定了第一个植物磷脂酶 C，并发现该
基因受钙离子调控，并且定位于细胞质膜上。随后，
收稿日期 ：2014-04-25
基金项目 ：国家自然科学基金项目（31201144，31271746），教育部高等学校博士学科点专项科研基金（20122223120003），吉林农业大学
国家大学生创新创业训练计划项目（201410193036）
作者简介 ：王法微，男，助理研究员，硕士生导师，研究方向 ：植物分子生物学 ；E-mail ：fw-1980@163.com
通讯作者 ：李海燕，女，教授，博士生导师，研究方向 ：植物分子生物学 ；E-mail ：hyli99@163.com
磷脂酶 C 基因家族研究进展
王法微1  王骐3  邓宇1，2  董金晔2  王南1  李晓薇1  李海燕1
（1. 吉林农业大学生物反应器与药物开发教育部工程研究中心，长春 130118 ；2. 吉林农业大学生命科学学院，长春 130118 ；3. 东北师范
大学附属中学，长春 130021）
摘 要 ： 磷脂酶 C（Phospholipase C，PLC）基因是磷脂酶基因家族中的一个成员，它能够水解磷脂酰肌醇 4，5-二磷酸生成
两个重要的信使分子肌醇三磷酸和二酰甘油。在动物中磷脂酶 C 基因可以通过调节胞内钙离子的释放以及激活蛋白激酶 C 来起作
用，而植物中磷脂酶 C 可以参与植物对生物及非生物胁迫的调节，但其作用的具体方式仍不清楚。综述了磷脂酶 C 基因的研究进展，
主要包括基因的分类、结构以及其在不同逆境信号转导中的作用方式。
关键词 ： PLC 基因 肌醇三磷酸 二酰甘油 结构 信号转导
DOI ：10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2014.12.006
Advance in the Research of Phospholipase C Gene Family
Wang Fawei1 Wang Qi3 Deng Yu1，2 Dong Jinye2 Wan Nan1 Li Xiaowei1 Li Haiyan1
（1. Ministry of Education Engineering Research Center of Bioreactor and Pharmaceutical Development，Jilin Agricultural University，
Changchun 130118 ；2. College of Life Science，Jilin Agricultural University，Changchun 130118 ；3. High School attached to Northeast
Normal University，Changchun 130021）
Abstract: Phospholipase C（PLC）is a key member from phospholipase family, it cleaves phosphatidylinositol 4, 5-bisphosphate（PIP2）
into diacylglycerol（DAG）and inositol 1, 4, 5-trisphosphate（IP3）. In animals, PLCs are recognized as key components of signals through
specific targets, such as protein kinase C or Ca2+-dependentsignaling networks. In plants, PLCs were characterized to regulate several abiotic and
biotic stresses, but the mechanism of it are still unknown. In this review, we focused on the classification, structure, and the functions in different
signal transduction.
Key words: PLC gene Inositol trisphosphate Diacylglycerol Structure Signal transduction
Yamamoto 等［4］、Shi 等［5］、Hirayama 等［6］、Zhai 等［7］
和 Vossen 等［8］分别克隆了拟南芥、大豆、玉米和
番茄的 PLC 基因，并证实 PLC 对不同磷脂酰肌醇均
具有水解活性。近年来，人们发现 PLC 在植物对盐、
干旱、高温及病害防御反应中具有重要的调节作用，
而 PLC 作用的主要方式为控制底物（PIP2）及其产
物 IP3、DAG 的量来实现的
［1，8，9］。但是，PLC通过
调节 IP3、DAG 参与植物各种信号途径的直接证据
仍未找到。本文就近十几年来国内外 PLC 基因的研
究进展，阐述其分类以及结构特点，并且综述其参
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第12期34
与不同植物信号转导的方式，为 PLC在植物逆境信
号转导中的研究进展作一个简要总结。
1 磷脂酶 C 的分类
磷脂酶 C 可以水解磷脂生成具有磷酸基团的头
部和二酰甘油，其中带有磷酸基团的头部根据底物
的不同，又可以是肌醇磷酸、胆碱磷酸和乙醇胺磷
酸等。PLC 根据作用底物的不同可以分为非特异性
PLC（Non-specific PLC，NPC）和磷脂酰肌醇特异性
PLC（phosphoinositide-specific PLC，PI-PLC）。NPC
可以水解 PC、PE、PS、PG 和 PA［9，10］，生成 DAG
与带有磷酸基团的头部。最初发现 NPC 时，它与植
物中常见的 PLC 家族基因的关系不大，随着研究的
深入，人们发现拟南芥 NPC 与结核分支杆菌的 PLC
同源性相近，并且具有 3 个相似的结构域。虽然
NPC 没有 PLC 家族基因的 C2、X、Y、EF 等结构域，
但它仍含有一个磷酸酯酶结构域，能够水解磷脂，
所以把它归为 PLC 家族中的一个亚家族［11］；磷脂
酶家族的另外一个成员 PI-PLC 是指信号中的一个重
要调控酶。它可以水解磷脂酰肌醇生成 DAG 与肌醇
磷酸，如肌醇二磷酸（Inositol bisphosphate，IP2）和
肌 醇 三 磷 酸（Inositol triphosphate，IP3）。PI-PLC 的
功能在动物中已经研究得十分清楚，但是其在植物
中的功能人们却知之甚少。
动物中含有的 PLC 可以分为 6 类 13 种，分别
为 PLCβ1-4、PLCγ1-2、PLCδ1-5、PLCε、PLCζ 和
PLCη1-2［12］。在动物中，DAG 能够激活蛋白激酶 C，
IP3 可以进入胞液中控制内质网中钙离子的释放。而
植物中的 PLC 分类没有动物中复杂、具体。植物中
的 PLC 分为 NPC 和 PI-PLC。目前，已经发现拟南
芥基因组中存在 9 种 PI-PLC、6 种 NPC 和 4 种普通
的 PLC［10，13］。水稻基因组中含有 9 个 PLC，其中 4
个属于 PI-PLC，另外 5 个均为 NPC［2］。
2 磷脂酶 C 的结构
磷脂酶 C 主要由 PH 结构域、EF 指型结构、X
结构域、Y 结构域和 C2 结构域组成。与动物中 PLC
相比，植物中 PLC 缺失了 PH 结构域，结构与动物
中的 PLCζ 类似（图 1）［25］。最初 PH 结构域被形容
为一个大小约 100 个氨基酸残基，在一个蛋白中重
复出现两次的结构域。现在已经发现上百种蛋白中
含有 PH 结构域，这些蛋白主要包括丝氨酸 / 苏氨酸
蛋白激酶、酪氨酸蛋白激酶、小 G 蛋白调节因子、
磷脂酰肌醇调控酶类以及细胞骨架相关蛋白等。大
多数真核生物 PLC 中的 PH 结构域均位于氮端，约
130 个氨基酸。有报道表明，PLCδ1 中的 PH 结构域
可与 PIP2 结合并促进 PLCδ1 运动到膜的表面上去
［14］。
PLCβ2 和 PLCβ3 的 PH 结构域可以和 G 蛋白的 βγ 亚
单位特异的结合［15］。PH 结构域也可和 PIP2 相互作
用，调控 PLCγ1 的激活与转运［12，16］。因此可以总
结出 PH 结构域在 PLC 对底物的结合以及活性的调
节起着重要的作用，但植物 PLC 中并没有 PH 结构域，
植物 PLC 仍能够水解膜上的磷脂而参与植物不同的
生理反应与代谢调控。所以植物 PLC 的作用方式与
动物 PLC 应该有所不同，其具体作用机制仍需要更
多的研究揭示。
X Y
X Y
X Y
X Y
X Y
SH3SH2
PDZ binding motif
X Y
X Y
PDZ binding motif
RARas GEF
PH
EF
PLCζ plants
PLCζ
PLCβ
PLCγ
PLCδ
PLCε
PLCη
Catalytic C2
图 1 PI-PLC 的结构域分析［25］
在 PLC 的 PH 结 构 域 下 游 为 EF 指 型 结 构 域，
每个 PLC 基因含有 2-4 个 EF指型结构域，每个 EF
指型结构域具有 1 个典型的螺旋-转角-螺旋结构，
可以和钙离子相结合。在其他含有 EF 指型结构域
的蛋白中，EF 指型结构域也是成对存在的，这种严
格成对出现的现象可能与底物结合及钙离子结合相
关［17］。如果敲除 EF 指型结构域可以使钙离子依赖
的 PLC 酶活性降低［18，19］。虽然 EF 指型结构域对
PLC 活性的调控起重要作用，但是植物 PLC 并没有
前 2 个 EF 指型结构域，只有 2 个 EF 指型结构域。
另外，相关研究表明，前 2 个 EF 指型结构域能够
与钙离子及镁离子相结合，而后 2 个 EF 指型结构域
2014年第12期 35王法微等：磷脂酶 C基因家族研究进展
却不能［17］。但植物 PLC 与动物 PLC 相比，只有后
2 个 EF 指型结构域，它们是否能够与钙离子及镁离
子结合，以及具体结合机制迄今为止还尚不清楚。
位于 EF 指型结构和 C2 结构域之间的 X 结构域
和 Y 结构域是 PLC 结构中最保守的两个结构域。这
两个结构是由 α 螺旋和 β 折叠交互组成，类似于不
完整的磷酸丙糖异构酶的 α/β barrel 结构域，是 PLC
的催化结构域［20］。在 X 结构域和 Y 结构域之间的
链接区域非常不保守，它与对 PLC 的活性调节无
关，但这个区域对蛋白水解酶十分敏感，这说明在
信号转导中 PLC 信号的终结可能是从水解这个区域
开始的［21］。在所有真核生物中 PLC 基因的 X 结构
域和 Y 结构域均十分保守，它对底物的结合及催化
具有重要作用。例如，在动物 PLCδ1 中第 438 位与
第 440 位的赖氨酸、第 522 位的丝氨酸以及第 549
位的精氨酸能与底物中 4 位与 5 位的磷酸集团相互
作用。第 549 位的精氨酸直接控制 PLC 对磷脂酰肌
醇（4，5）-二磷酸的水解，而该位点氨基酸突变
后 PLC 将会水解磷脂酰肌醇［22］。虽然 PLC 中 X 结
构域和 Y 结构域均十分保守，但也存在特殊情况，
这 就 是 拟 南 芥 AtPLC8 及 AtPLC9。 拟 南 芥 AtPLC8
及 AtPLC9 的 Y 结构域缺失了一部分片段，这将影
响 PLC 的水解活性。但是，在对拟南芥 plc9 突变体
的研究中发现，突变体较野生型植株对热处理尤为
敏感［1］。
在所有植物 PI-PLC 中均包含一个 C2 结构域，
这个区域与磷脂及钙离子的结合相关。在马铃薯水
稻的 PI-PLC 中，C2 结构域中的疏水残基与 K-（K，
R）-T-K 多元区域能够控制 C2 结构域特异的与带
负电荷的磷脂相结合［23］。在一些植物中，C2 结构
域调控 PLC 附着于细胞膜上，在缺失 EF 指型结构
域时 C2 结构域仍能完成这项任务［24］。虽然植物中
PLC 的 4 种结构域比较保守，但是它们各自的功能
还需要进一步的研究才能确定。
3 磷脂酶 C 信号转导途径
PLC 中的 NPC 和 PI-PLC 在信号转导中均起着
非常重要的作用。NPC 可以水解磷脂生成一个分子
的 DAG 和一个含有磷酸基团的头部。DAG 作为重
要的第二信使分子早已经在动物研究中得非常透彻
了，主要功能为激活蛋白激酶 C（Protein kinase C，
PKC）从而激活一系列信号传递级联途径［26-29］。近
期的研究表明，拟南芥中 NPC4 水解生成的 DAG 可
促使 DGDG 生成，但并不能产生 PA［10，30］。最新研
究结果表明 NPC4 突变后抑制 ABA 诱导的 PA 生成，
说明在 ABA 信号系统中一部分 PA 来源于 NPC4 水
解 生 成 的 DAG［9］，NPC 是 否 能 通 过 DAG 调 节 PA
的量还需要更多的实验证实。另外，NPC 水解的另
一个产物——具有磷酸基团的头部可以充当磷的供
体，当机体内磷元素缺乏的时候会诱导 NPC 的表达
与活化，生成更多的带有磷酸基团的产物，最后转
化成磷元素供给机体代谢所需［10］。
PI-PLC 是典型的 PLC，动植物中多数的 PLC 均
为 PI-PLC。PI-PLC 可以水解 PI（4，5）P2 生成两个
信使分子 IP3 和 DAG。而最近的研究结果显示，PI-
PLC 也可以水解 PI（4）P，生成 IP2 和 DAG
［25］。早
在 1983 年就已经证实 IP3 可以促使内质网中储存
的钙离子释放出来，此项结果发表在 Nature 上［31］。
之后的许多对不同组织中的研究证明了这个试验
结 果［32-34］。IP3 也 被 认 为 是 促 使 钙 离 子 释 放 的 第
二信使［35-37］。IP3/Ca
2+ 信号系统在细胞中可以参与
调控细胞的诸多生理过程。它可以直接产生钙离
子，也可以通过其他信号系统来产生钙离子［38-41］。
IP2 和 IP3 在体内可以转化为 IP6，再诱导钙离子的
释放［42，43］。
作为 PLC 的另外一个产物，动物中 DAG 的主
要作用靶蛋白就是蛋白激酶 C。有报道显示在鼠卵
的精子中 PKC 的活性高于其他组织［28，44］。此外，
小鼠中不仅具有常见的钙离子和 DAG 可激活的 α、
β 和 γ 类型的 PKC，还具有一个新的 DAG 可激活的
δ 类型 PKC 以及非典型的 ζ、λ 类 PKC，钙离子和
DAG 也无法激活非典型的 ζ、λ 类 PKC［26，29，30］，这
些 PKC 的存在与作用可能与 PLC 相关。但是在植物
中并不存在 PKC，那么 DAG 是通过何种方式来发挥
作用，植物中 PLC 水解生成的 DAG 可以被二脂酰
甘油激酶（Diacyl glycerol kinase，DGK）磷酸化而
生成 PA，PA 作为新兴的第二信使分子已经被证实
广泛存在于动植物的各种细胞功能之中［45-47］。植物
中的 DAG 可以通过转化为 PA 来行使其功能。
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第12期36
4 动植物磷脂酶 C 信号途径的异同
磷脂酶 C 参与植物生长发育以及逆境反应的主
要方式是通过其酶解产物实现，这个结论是从动物
研究中得出的，而其在植物中的具体作用方式仍不
清楚。迄今为止，在植物中一直没有发现 PLC 下游
信号中的两个重要调节因子，即 IP3 的受体和蛋白
激酶 C。现在众多植物的基因组已经完全测序，包
括拟南芥、水稻、大豆、番茄和杨树等植物。还有
许多 EST 文库，在这些庞大的数据库中都未发现
编码 IP3 受体的基因
［48］。但是在衣藻中发现了一个
IP3 受体，其他有纤毛的生物体如草履虫也发现含有
IP3 受体，这说明高等植物可能在进化过程中丢失了
IP3 受体。植物中丢失了 IP3 受体后，IP3 通过何种
方式起作用，IP3 在动物中何以促使胞内钙离子的释
放，而 Chlieh 等［42］的研究结果表明，植物中 IP3 并
不能直接调节胞内钙离子的释放，而 IP6 是促进钙
离子释放的主要因素。植物体内生成的 IP3 会被迅
速磷酸化成 IP6，促使钙离子释放
［42，43］。这在一定
程度上诠释了植物中 IP3 受体丢失的原因，动物中
IP3 通过与其受体相互作用而传递信号 ；而在植物
中 IP3 是通过进一步磷酸化为 IP6 行使功能的。磷脂
酶也参与了 G 蛋白信号途径，动物中的 Gα 亚基可
以与 PLCβ1 相结合，并增强 PLCβ1 的活性［49］。在
植物中也发现了 PLC 与 G 蛋白互作的例子，如通过
酵母双杂交试验证明了豆科植物中的 PsPLC 可以与
PsGα1 相互作用，免疫共沉淀试验也证明了这一点，
PsPLC 与 G 蛋白相互作用后调节植物对盐及热的耐
受能力［50］。
在植物中不仅没有发现 IP3 受体，而且也没有
发现 DAG 能够激活的蛋白激酶 C［25］。在动物中，
PKC 作为 DAG 的重要靶点，可以激活转录因子 NF-
KappaB（Nuclear factor-KappaB），NF-KappaB 在肿瘤
发生的调控过程中起重要作用［51］。在植物中却没有
蛋白激酶 C，植物中 PLC 水解产生的 DAG 是通过何
种途径参与信号转导的，Ruelland 等［52］发现在盐、
低温、微生物病害以及高渗胁迫时植物中的 DAG 可
以被二酰甘油激酶（DAG kinase，DGK）磷酸化生
成磷脂酸，磷脂酸可以调节植物对逆境进行应答，
并作出抵抗反应（图 2）［25］。但是，人们暂时无法
确认 DGK 磷酸化的 DAG 是来源于 PLC 还是其他磷
脂酶的水解产物，所以仍需要进一步试验证实这个
推测。
Membrane trafficking
Ion chammel regulation
Organization cytoskeleton
in
out
Plasma membrane
PLC/IPK
Ca2+
Ca2+
Ca2+
Ca2+ Ca2+
Ca2+
slgnal
receptor
G
PKC PK
PAKDGKPLC
DAG PA DGPPPIP PIP2
InsP3
InsP6
PI
Protein kinase calmodulin
Intracellular responses
enzymes
Animal13:
PLCβ
PLCγ
PLCδ
PLCε
PLCζ
PLCη
Plant9/yeast1
PLCζ/δ
Plant PI/PLC signaling
图 2 动植物磷脂酶 C 信号通路之间的异同［25］
2014年第12期 37王法微等：磷脂酶 C基因家族研究进展
5 磷脂酶 C 与磷脂酰肌醇信号系统
磷脂酰肌醇信号转导中存在诸多酶类，其中
主要分为两类 ：一类为包括 PLA、PLC 和 PLD 的
水解酶 ；另一类为包括的磷脂酰肌醇一磷酸 4 激
酶（Phosphoinositide phosphate 4-kinase，PIP4K）、
磷 脂 酰 肌 醇 一 磷 酸 5 激 酶（Phosphoinositide
phosphate 5-kinase，PIP5K） 和 磷 脂 酰 肌 醇 4 激 酶
（Phosphoinositide 4-kinase，PI4K） 等 的 磷 酸 酶［53］。
在 拟 南 芥 中 已 经 证 实 了 12 个 PI4K［54］、15 个
PIP5K［53］、12 个 PLD［55］和 9 个 PLC［13，54］。水稻中
也 含 有 10 个 PIP5K、11 个 PI4K［53］、17 个 PLD［56］
和 4 个 PLC［13］。这些酶所参与的磷脂信号在诸多生
理过程中起着重要作用。
在盐胁迫下拟南芥中的 PIP2 含量会迅速上升，
说明 PIP2 在植物盐胁迫中起重要作用
［57］。PIP2 及
其被水解生成的 IP3 在盐、干旱和低温胁迫下均能
够迅速积累，而 sac9（Suppressor of actin，SAC）突
变体却可以明显抑制这种积累［58］。SAC9 的缺失严
重抑制了植株的正常生长。最新研究结果显示，盐
处理诱导披网格蛋白小泡（Clathrin-coated vesicles）
中的 PIP2 的积累和 PI3K 调控的胞吞作用对植物对
盐胁迫的适应是很重要的［59，60］，这些也说明了在盐
胁迫中细胞内囊泡运输的重要性。磷脂酰肌醇生物
合成体系中的各个成分均在不同生理过程中起调控
作用，其中又以 PIP2 的作用较为重要，所以对 PI4K
和 PLC 的研究显得尤为重要。
6 展望
近年来，随着植物生理学与植物分子生物学研
究的深入，人们发现植物磷脂酶 C 基因在植物逆境
信号转导中起着重要作用。然而，对于其功能的研
究主要集中于其水解产生的两个第二信使分子（IP3
与 DAG），但到目前为止仍没有直接证据表明由
PLC 水解生成的 IP3/DAG 与下游信号分子 PA/Ca
2+ 之
间具有直接联系。Ca2+ 与 PA 均是重要的植物第二信
使分子，它们能够调节植物生长发育以及植物抗逆
性等多种生理过程。植物 PLC 参与的信号转导网络
较为复杂，并且下游靶分子的鉴定仍缺少证据，但
是人们越来越重视对 PLC 的研究工作。目前，PLC
基因的结构以及在植物逆境胁迫下的作用已经得到
了初步的证实。后续研究将主要针对 PLC 是否可以
通过 DAG/PA 调节 Ca2+ 与 PA，以及在不同逆境胁迫
中 PLC 对生成 Ca2+ 与 PA 的贡献率问题。对 PLC 基
因功能的深入研究将进一步揭示植物生长发育以及
抵抗不同外源胁迫后的生理反应，一方面能够填补
PLC 基因在这个领域的空白，另外也能够为利用基
因工程手段改良植物抗逆性提供优质候选基因。
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（责任编辑 狄艳红）