全 文 ：·综述与专论· 2015, 31(6):1-7
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
收稿日期 ：2014-06-06
基金项目 ：国家自然科学基金项目（31200914），山西省青年科学基金项目（2012021023-4），中国博士后科学基金项目（2012M520600），
山西省高等学校科技创新项目（2015145）
作者简介 ：牛旭龙，男，硕士，研究方向 ：玉米功能基因组学 ；E-mail ：ycyznxl@163.com
通讯作者 ：邢国芳，女，博士，副教授，研究方向 ：功能基因组及抗逆胁迫 ；E-mail ：xingguofang9596@sina.com
经典的中心法则中认为基因一般的表达过程为
经 DNA 转录生成 RNA，再翻译为蛋白质，最终实
现生物学功能。其中，RNA 分子被认为是在这一过
程中携带信息的唯一信使。但是，自克里克提出该
理论以来，中心法则已经过了极大发展，RNA 分子
的角色也有了很大变化，研究证实在转录过程中它
不仅是一个中间媒介，而且也是具有调节基因表达
功能的分子。海量的基因组序列数据证实 ：DNA 上
编码蛋白质的区域（也就是通常说的基因）只占人
类和其他高等动植物基因组的极小部分，在人体中
仅有不到 3% 的序列编码蛋白质，基因组的绝大部
分都不编码蛋白质和多肽［1］。此外，即使在具有较
小基因组的模式植物拟南芥中，具有编码蛋白质功
能的基因组序列也仅占整个基因组的 50% 以下［2］。
在过去几十年的现代生物学研究中，人们的思路维
持在一个“基因 -mRNA- 蛋白质 - 功能”的定式，
从而有意无意地忽视了对基因组中非编码 RNA 的
研究。
实际上，真核生物中存在多种非编码 RNA，如
转运 RNA（tRNAs）、核糖体 RNA（rRNAs）、小核
RNA（snRNAs）、 小 RNA（siRNAs 和 microRNAs）
及 长 链 非 编 码 RNA（long non-coding RNA，lncRN-
As）［3］。其中，lncRNA 的长度一般在 200-100 000 nt
之间，占所有非编码 RNA 的 80% 以上［4］。目前，
植物长链非编码 RNA 功能研究进展
牛旭龙  冯万军  马金虎  邢国芳
（山西农业大学农学院，太谷 030801）
摘 要 ： 长链非编码 RNA（long non-coding RNA，lncRNA）是新近发现的基因表达调控因子，其广泛参与植物生长发育过
程的调节，并可对环境胁迫作出响应。就 lncRNA 的产生与分类方法、植物中已报道的 lncRNA 及其对植物不同器官发育过程的影响、
lncRNA 与小 RNA 的关系、有关 lncRNA 的研究方法及目前研究中面临的问题进行了介绍。
关键词 ： 植物 lncRNA ；生物学功能 ；研究方法 ；miRNA
DOI ：10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2015.06.001
Research Progress on Biological Functions of Long Non-coding RNA
in Plants
Niu Xulong Feng Wanjun Ma Jinhu Xing Guofang
（College of Agriculture，Shanxi Agricultural University，Taigu 030801）
Abstract: Long non-coding RNAs（lncRNAs）as newly discovered regulators for gene expression, participate in a wide range of
biological processes in plants, and also could response to environmental stresses. In this review, we summarize the generation and classification
of lncRNAs, the discovered lncRNAs in plants, their effects on the development processes of different organs in plants, as well as the relationship
between lncRNA and small RNA, research methods, and issues in the current studies of lncRNAs.
Key words: plant lncRNA ；biological function ；research methods ；miRNA
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2015,Vol.31,No.62
有关小 RNA 的研究报道较多，部分小 RNA 在转录
和转录后的调控功能已基本清楚，然而有关 lncRNA
功能的研究仍较少。另外在技术上，由于 lncRNA
的构成单元是核苷酸，某些 RNA 的改变，不足以改
变它的主要功能，因此使得 lncRNA 很难被传统的
遗传学方法所发现。近年来，随着基因组测序和基
因芯片技术的发展，更多新的 lncRNA 的发现及其
调控功能的研究已经成为目前生命科学领域的研究
热点之一。因此，本文将对这一领域的最新研究进
展作一综述，旨在为后人的研究提供思路与方法。
1 lncRNA 的产生及分类
类似于其他大多数 RNA，lncRNA 也由 RNA 聚
合酶 II 转录而来。然而，最新发现了一些 lncRNA
却由 RNA 聚合酶 III 转录，这与 tRNA 和 5S RNA 转
录过程相似［5］，另外还有一些 lncRNA 是经 RNA 聚
合酶 V 转录产生［6］。大量的动物基因组测序结果显
示，lncRNA 具有典型的 RNA 特征，如 5 端帽子结
构和多聚腺苷酸尾巴等。大多数 lncRNA 分布在细
胞核内，也有少数位于细胞质组分里［7］。
lncRNA 具有类型多、作用模式多和数量多的“三
多”特点。因此，有关 lncRNA 的分类方法也有多
种。根据其在基因组转录的位置 lncRNA 可分为 3 类：
天然反义转录（NATs）、基因间 lncRNA（lincRNA）
和内含子 lncRNA［8］（图 1）。天然反义转录（NATs）
是一组编码蛋白质或非编码蛋白质的 RNAs 与其他
（有义）转录物具有互补序列可以调节有义链的表
达［9］。NATs 最早在病毒和原核生物中发现。根据
来 源 NATs 可 以 分 为 两 类 ：顺 式 NATs（cis-NATs）
和反式 NATs（trans-NATs）［10，11］。cis-NATs 由基因
组相同位点的反义链转录产生，互补区在两个基因
的重叠部分，重叠长且完全互补，通常以“一对一”
的方式调节有义链的表达［12］。而 trans-NATs 则是在
不同位点转录产生的正义和反义转录本，可与多个
转录本部分互补，如部分 trans-NATs 后期加工可形
成 microRNA 或 siRNA［13］。现在已有多种方法用于
NATs 的鉴定，如基因表达的连续分析、cDNA 序列
分析、Northern 杂交、链特异性 RT-PCR 及电子杂
交和基因芯片等，并对多种生物的 NATs 进行了较
为详细的研究。NATs 在基因组中普遍存在，在植物
中占 7%-9%，动物中除了线虫较少，在其他动物中
可达到 5%-30%［14］。基因间 lncRNA（lincRNA）广
泛参与哺乳动物细胞免疫监视、周期调控、胚胎干
细胞多能性分化等多种生物学过程［15］。利用染色
质分离技术（chromatin isolation by RNA purification，
CHIRP）在全基因组内发现众多的 lincRNA 结合于
特定的序列上，并且证实 lincRNA 在不同物种间
具有高度的保守性，为进一步研究奠定了基础［16］。
内 含 子 lncRNA 与 表 观 遗 传 有 密 切 联 系， 一 个 典
型的内含子 lncRNA- ANRASSF1 通过招募 PRC2 到
RASSF1A 启动子上，降低 RASSF1A 的表达并增加
细胞增殖，为描述其他内含子 lncRNAs 作用的位置
特异性与表观遗传调节提供了依据［17］。
Intervening IncRNAlincRNA
Natural Antisense TranscriptNAT
Intronic IncRNAC
B
A
Protein-coding genes lincRNA gene
A ：基因间非编码 RNA（lincRNAs）从远离蛋白质编码基因的区域转录 ；
B：天然反义转录（NATs）从蛋白质编码的反义链转录；C：内含子 lncRNAs（以
绿色显示），从蛋白质编码基因的内含子中的转录［8］（颜色标识见电子版）
图 1 LncRNA 三种类型
如根据其功能差异将其分成两类 ：一类影响
细胞发育进程，这类 lncRNA 通过反式作用、形成
干扰 RNA 或直接与基因组 DNA 或蛋白互作调控细
胞信号转导或蛋白 / 转录水平 ；第二类是通过调控
转录、剪切或相邻基因的表达起作用［18］。而参照
其与蛋白质编码基因的位置关系，可将它们分为正
义 lncRNA、 反 义 lncRNA、 双 向 lncRNA、 基 因 内
lncRNA 和基因间 lncRNA 等 5 类［19］。
2 不同植物中筛选到的 lncRNA
动物中的 lncRNA 研究主要集中在人、大鼠和
线虫上，利用 lncRNA 沉默与定位分析（combined
knockdown and localization analysis of noncoding RNAs，
2015,31(6) 3牛旭龙等：植物长链非编码 RNA功能研究进展
c-KLAN）、RNA 免疫沉淀法（RNA-immunoprecipata-
tion，RIP）、CHART（capture hybridization of RNA
target） 和 ChRIP（chromatin RNA immunoprecipatati-
on）等可对 lncRNA 进行功能缺失和细胞定位，通过
研究 lncRNA 与蛋白质、DNA 和 RNA 相互作用，探
讨其功能与作用机制。
与动物相比，对于植物中 lncRNA 的研究才刚
刚开始。现在仍主要依赖全基因组 cDNA 文库、微
阵列和 RNA 测序等高通量的技术对 lncRNA 进行全
基因组范围的筛选。迄今为止，仅在少数几种植物
中鉴定出 lncRNA，涉及拟南芥、玉米、水稻和大豆
等［20，21］。 目 前 在 植 物 中 筛 选 到 超 过 9 000 个
lncRNAs，占总 lncRNA 的 1%，其中部分 lncRNA 的
生物学功能已经相对清楚，如 Liu 等［22］采用 tilling
array 技术，在拟南芥中发现了 6 480 个基因间转录本，
其中 2 708 个 lncRNAs 可通过实验被检测到，一些
lncRNA 基因表现出较强的器官表达特异性，而其
他的则与生物 / 非生物胁迫响应相关。与此同时，
Zhang 等［23］利用 40 个 RNA-Seq 数据集对水稻全基
因组进行分析后，最终筛选到 2 063 个 lncRNAs，其
中大部分在水稻生殖过程中表现出特异性，进一步
的功能分析显示，一些 lncRNA 可造成生殖缺陷。
除拟南芥和水稻外，Zhang 还对玉米自交系 B73 和
Mo17 进行正反交实验，分析了胚乳中所有等位基因
表达情况，最终找到 38 个在胚乳中表达的 lncRNA
与基因印记有关。其中，有 25 个来源于母本，而其
余 13 个来自父本。另外，Boerner 等［24］鉴别出了玉
米全长 cDNA 序列中包含的潜在 lncRNA，结果显示，
玉米基因组的基因和基因间位点序列中广泛存在非
编码 RNA 的模板区域，同时推测它们可能通过多种
RNA 介导机制来调节其他基因的表达。综上所述，
植物中存在有大量 lncRNA，这可能与植物在生长发
育和应激反应过程中存在复杂的分子调控网络有关。
3 植物中 lncRNA 的功能
3.1 lncRNA影响植物生长发育
在植物中，lncRNA 广泛存在并参与生长发育
进程的调节。研究表明，lncRNA 对植物发育的影响
已渗透到根系、花器官建成及花粉发育等各个方面。
研究表明很多 lncRNA 在生物体发育的特定阶段产
生，具有组织或细胞特异性［25］，在转录水平、转录
后水平及表观遗传等方面调控基因的表达。
春化作用是环境控制的表观遗传学开关，研
究证实，冬季的低温可以沉默开花阻遏基因 FLC
（FLOWERING LOCUS C）进而使植物在春季开花。
原因在于长时间低温处理可诱导春化不敏感基因
（VIN3）的表达，进而形成 PRC2 复合物，使开花阻
遏基因 H3K27me3 处组蛋白大量被修饰，从而降低
FLC 基因表达水平。Swiezewski 等［26］分析了拟南芥
单核苷酸序列多态性，最终在基因组 FLC 基因所在
的两条链 50 kb 的相邻区域找到两个 lncRNA 并分别
将其命名为 COLDAIR 和 COOLAIR。这两个 lncRNA
均可与 PRC2 蛋白复合体结合，从而造成 FLC 染色
质组蛋白甲基化， 最终促进植物开花。这种低温春
化过程发生在植株营养生长阶段， 而开花结实过程
在其后， 因此春化效应通过细胞有丝分裂传递， 并不
传递给子代。
Ding 等［27］发现水稻光敏不育系（PGMS）受一
个长为 1 236 个碱基的 lncRNA 调节，并称之为 LD-
MAR（long-day-specific male-fertility-associated RN-
A ），长日照条件下，足够的 LDMAR 转录量是维持
正常花粉发育所必需的，但由于一个单碱基突变造
成 LDMAR 二级结构改变，导致 LDMAR 在长日照下
转录量降低，造成正处于发育的花药提前程序化死
亡，出现不育性状。另外有研究表明，光温敏核不
育系在 P/TMS12-1 位点编码一个独特的非编码 RNA，
进而加工成一个 21 nt 的小 RNA——osa-smR5864w，
从而导致粳稻农垦 58S（NK58S）和籼稻培矮 64S 雄
性不育性状的出现［28］。对比两个研究结果发现，在
雄性不育系的 12 号染色体 22258571 位点存在 C-G
碱基颠换，这可能与自发突变引起的单核苷酸多态
性（SNP）改变了 LDMAR 的二级结构，最终造成雄
性不育性状的出现。另外，在玉米中也发现了一些
参与生长发育的 lncRNA。如 Dai 等和 Ma 等［29，30］
从玉米成熟花粉 cDNA 文库中克隆到 Zm401，该基
因在花粉发育过程中特异表达，参与花药的发育进
程。前期我们发现一个在玉米杂交种与亲本间差异
表达的 lncRNA-ZmUHR，其在根尖、幼穗等部位集
中表达，并且表现为杂种上调，在 47 个与 ZmUHR
基因序列相一致的 siRNAs 中，有 41 个在杂种中特
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2015,Vol.31,No.64
异表达。认为一些 siRNAs 在杂种中的差异表达可能
是由于其前提转录水平的改变引起的［31］。
3.2 lncRNA在植物对环境胁迫响应中发挥作用
研究表明，许多 lncRNAs 对不同的逆境也有
响应，包括一些生物和非生物胁迫［26，32-34］。如对
拟南芥研究发现，经过 2 h 或 10 h 干旱、低温、高
盐或脱落酸处理后，有 1 832 个 lncRNAs 表达水平
发生明显变化。同时研究还发现，能提高植物抗病
能力的延伸因子 elf18 基因（EF-Tu）能够促进一些
lincRNAs（intergenic lncRNAs）的表达［22］。与拟南
芥的研究结果相似，在小麦中有 125 个 lncRNAs 对
白粉病和高温胁迫有响应［31］。上述研究结果表明，
植物 lncRNA 可能通过多种途径来承受环境压力，
进而使植物更好地应对生物和非生物胁迫，这为人
们进一步了解它们的生物学功能积累了丰富的资料。
除了大规模鉴定胁迫响应 lncRNAs 外，其中
几个 lncRNAs 的生物学功能及作用机理也相对清
楚。如 COLDAIR 和 COOLAIR 这两个与生殖发育过
程有关的 lncRNAs，它们响应寒冷天气能诱导拟南
芥开花［26，34］。此外，IPS1 和 AT4 受磷饥饿诱导表
达，通过阻碍 miR399 对其靶基因磷酸酯酶转录调
控因子 PHO2 的抑制作用实现功能［35］。另有一个
lncRNA——Npc536 在拟南芥根和叶中受磷饥饿和盐
胁迫后诱导上调表达，Npc536 超表达后可以促进根
系生长，从而使拟南芥适应磷饥饿和盐胁迫环境［36］。
PHO1 在植物体内起平衡体内磷酸盐的重要作用。
研究发现在水稻基因组中含有 3 个 PHO1 的同源基
因，与拟南芥中仅有的两个参与磷从根部向地上部
运转的基因 AtPHO1 和 AtPHO1；H1 不同，水稻的 3
个 PHO1 能产生天然顺式反义转录本。在磷酸盐缺
失的情况下，水稻 PHO1；2 表达量增加，PHO1；2
蛋白浓度也随之增加，然而 PHO1；2 的 mRNA 丰度
却没有变化。多聚核糖体分析显示，PHO1；2 和反
义 NAT 有激活核糖体转录的功能，揭示了 lncRNA
如何不依赖提高 mRNA 表达量影响蛋白质水平［37］。
还需要注意的是，类病毒是一类使植物发病的
lncRNAs，由一个 246-400 个核苷酸单链环状分子组
成。由于类病毒进入宿主细胞后需要改变了 lncRNA
调控的区域化，了解类病毒条区域化的机制可能为
深入了解细胞器如何运输外源和内源 lncRNA 提供
思路［38］。
3.3 植物中lncRNA与小RNA的关系
作为一种新型的起调控作用的 RNA，lncRNA
可 以 以 长 链 的 形 式 直 接 在 RNA 水 平 上 发 挥 功
能，也可以形成短的 microRNA（miRNA）和 small
interfering RNA（siRNA） 这 两 种 主 要 的 小 分 子
RNA，影响生物体的各项生命活动［13］。长久以来，
对于植物中 lncRNA 的功能研究主要集中在模式植
物拟南芥上。lncRNA 基因 TAS3 的转基因的结果表
明，超表达 TAS3 使得拟南芥侧根伸长，转基因植
株体内 TAS3 切割形成的 miR390 基因的靶基因，ta-
siARFs 的转录水平显著提高，而 miR390 突变体中
ta-siARFs 表 达 则 显 著 降 低， 表 明 这 些 lncRNAs 是
miRNA 的前体。在人类和其他物种的基因组中一些
lncRNA 序列也是短非编码 RNA 的前体。通过分析
拟南芥全长 cDNA 文库发现，76 条新的 lncRNAs 和
不同类型的小 RNA 前体 npcRNAs，如 miRNA、ta-
siRNA 和 24 nt 的 siRNA［32，39］。RT-PCR 分析表明，
npc83 是 miR869a 的前体，它在 DCL4 突变体中积累。
另外，在水稻中研究发现，p/tms12-1 是一个非编码
RNA 基因，它的原始转录本经过至少两次加工产生
一个小 RNA，与正常水稻品种相比，温敏不育水稻
在该小 RNA 序列内存在一个单碱基突变，该突变影
响了小 RNA 的表达水平，进而可能与靶基因互作而
导致雄性不育［28］。
最 新 研 究 发 现， 在 拟 南 芥 和 水 稻 中， 一 些
lncRNA 可以作为小 RNA 的内源诱捕靶标（eTM），
如 miR160、miR166、miR156、miR159 和 miR172，
能够有效抑制这些小 RNA 的功能实现，进一步研
究发现，miR160 和 miR166 的内源诱捕靶标在调控
植物发育方面发挥重要的作用。通过突变体研究发
现拟南芥的 lncRNA-AT4 调控植物对低磷胁迫逆境
的适应是通过长链的形式直接与 miR399 结合，降
低 miR399 的表达，而 miR399 通过靶向作用调控下
游基因 PHO2（UBC24）的表达，从而维持植物体
的磷稳态［37］。在植物中，IPS1 是一个广泛存在的
受磷饥饿诱导的 lncRNA，在植物的根和芽中特异表
达，IPS1 含有与 miR399 互补配对的基序，但是这
2015,31(6) 5牛旭龙等：植物长链非编码 RNA功能研究进展
种互补配对被一个位于 miR399 的剪切位点的错配
环打断，从而阻碍 miR399 剪切 IPS1，同时也使得
miR399 被螯合，并且两者的结合比 miR399 与其底
物的结合更有竞争性。因此，当 IPS1 过量表达后，
大量的 miR399 与 IPS1 配对，只有少数 miR399 与
靶基因 PHO2 的 mRNA 配对，导致靶基因 mRNA 的
大量积累，最终表现为枝条中磷含量的降低［35］。这
种 miRNA 抑制机制称为靶基因模拟。靶基因模拟提
供了一种新的分析 miRNA 功能的方法。
4 lncRNA 的研究方法
近 期， 研 究 人 员 越 来 越 重 视 lncRNA， 认 为
lncRNA 在基因表达调控中发挥重要作用，广泛参
与生物体的生长、发育、衰老等生理过程［40］。lnc-
RNAs 调节机制多样，包括作为小 RNA 为前体［41］，
介导染色质重塑［17］，顺式激活邻近基因［42，43］，作
为多蛋白复合物的支架［44］ 及反式作用于靶基因
座［42］。为揭示 lncRNA 的分子作用机制，人们借助
多种分子生物学研究方法，如微阵列（microarray）、
RNA-seq、Northern 印迹（Northern blot）、实时荧光
定量逆转录 - 聚合酶链反应（Real time quantitative
reverse transcription-polymerase chain reaction，qRT-
PCR）、荧光原位杂交（Fluorescence in situ hybridiza-
tion，FISH）和 RNA 干扰（RNA interference，RNAi）
等分子生物学技术筛选到一些 lncRNA［16］。然而
对 植 物 中 lncRNA 的 研 究 仍 处 于 初 级 阶 段， 目 前
lncRNA 的研究主要集中在依赖生物信息学技术预
测 lncRNA，以挖掘其中 lncRNA 的序列、结构、表
达 及 功 能 等 信 息。 使 用 生 物 信 息 学 方 法 对 RNA-
seq 测序结果进行预测，根据预测结果进行 RNAi
和 RIP 等 lncRNA 功能验证实验，可以避免功能研
究实验的盲目性，从而节约大量实验成本［45］。如
Qi 等［46］ 在 模 拟 干 旱 条 件 下， 利 用 RNA-seq 技 术
并结合麦金尼斯筛选长链非编码 RNA 的方法对谷
子进行全基因组系统地识别，最终确定了 584 条
lncRNAs（494 lincRNAs 和 90 NATS）。其中两个干
旱 调 控 NATs-Si003758m 和 Si038715m。Si003758m
与植物氧化胁迫耐性相关，在 PEG 诱导的干旱条
件下，Si003758m 的正义和反义转录物均显著增加，
Si038715m 编码羟脯氨酸糖蛋白（HRGP），它是植
物细胞壁的重要组成成分，在植物发育过程中起关
键作用［47］，也能提高植物的抗病性［48，49］
5 结语
借助于深度测序技术的进步和生物信息学手段，
有关植物 lncRNA 的研究已经取得长足发展，可以
预见，在不久的将来有关 lncRNA 的生物学功能鉴
定的报道将出现井喷现象。但由于目前有关 lncRNA
的研究仍处于起步阶段，因此面临许多亟待解决的
问题 ：（1）lncRNA 的界定仍存在争议。目前仍然
依赖于是否具有开放阅读框这一结构特征来判断转
录产生的 RNA 是编码还是非编码 RNA，实际上研
究 发 现 一 些 lncRNA 包 含 ORF， 而 该 ORF 编 码 与
某些已知基因编码蛋白质的同源序列。另外，从长
度上对 lncRNA 进行划分的方法也存在较大争议，
lncRNA 是一般被认为长度大于 200 nt，这一标准
作为界定 lncRNA 过于武断，因为小于 200 nt 的非
编码 RNA 中很多既不属于小 RNA（small RNA）也
不属于结构 RNA（structural RNA），对其所属类别
仍不是很清晰。（2）对其描述也不够全面，很难使
初学者很快了解 lncRNA 的信息，交叉借鉴的可能
性较小。lncRNA 生物学功能的阐明并非易事。（3）
lncRNA 尚无统一的命名原则 ：一方面，如何区分功
能性和非功能性非编码转录物依然存在困难 ；另一
方面，由于 lncRNA 种类和功能的多样性，致使不
同的 lncRNA 研究结果之间借鉴意义并不大。（4）对
lncRNA 的鉴定存在困难，在技术上，由于 lncRNA
的构成单元是核苷酸，某些 RNA 的改变，不足以改
变它的主要功能，因此使得 lncRNA 很难被传统的
遗传学方法发现。（5）用于 lncRNA 研究的技术多是
一些高通量的方法，如何避免转录干扰是一个巨大
挑战，而且大量的 lncRNA 信息获得后人们不能有
效的进行结构和功能的分析。主要是因为相关数据
库依然很少，有关算法也因对 lncRNA 信息的认识
不够而在算法上有所匮乏。因此，需要建立更多更
有效的方法用于系统地研究 lncRNA 的结构和功能。
综合来看，目前人们对 lncRNA 的了解只是冰
山一角。人产对于植物中 lncRNA 的认识过程，目
前已从 lncRNA 的筛选过渡到对其基因功能的注释
和作用机制的研究，鉴于有关动物 lncRNA 的信息
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2015,Vol.31,No.66
更加丰富，值得我们借鉴。此外，针对 lncRNA 的
结构特征和作用机制的数据信息，建立新的研究技
术体系将是未来一个重要的研究方向。
参 考 文 献
［1］ 陈润生 . 非编码 RNA［J］. Progress in Biochemistry and Biophy-
sics, 2013, 40（7）：591-592.
［2］Matsui A, Ishida J, Morosawa T, et al. Arabidopsis transcriptome
analysis under drought, cold, high-salinity and ABA treatment
conditions using a tiling array［J］. Plant and Cell Physiology,
2008, 49（8）：1135-1149.
［3］Bai Y, Dai X, Harrison AP, Chen M. RNA regulatory networks in
animals and plants ：a long noncoding RNA perspective［J］.
Briefings in Functional Genomics, 2015, 14（2）：91-101.
［4］Esteller M. Non-coding RNAs in human disease［J］. Nature
Reviews Genetics, 2011, 12（12）：861-874.
［5］ Dieci G, Fiorino G, Castelnuovo M, et al. The expanding RNA poly-
merase III transcriptome［J］. Trends Genet, 2007, 23 ：614-622.
［6］Wu J, Okada T, Fukushima T, et al. A novel hypoxic stress-
responsive long non-coding RNA transcribed by RNA polymerase III
in Arabidopsis［J］. RNA Biol, 2012, 9 ：302-313.
［7］Managadze D, Rogozin IB, Chernikova D, et al. Negative correlation
between expression level and evolutionary rate of long intergenic
noncoding RNAs［J］. Genome Biol Evol, 2011, 3 ：1390-1404.
［8］ Moran VA, Perera RJ, Khalil AM. Emerging functional and mechan-
istic paradigms of mammalian long non-coding RNAs［J］. Nucleic
Acids Research, 2012, 40（14）：6391-6400.
［9］谢兆辉 . 天然反义转录物及其调控基因的表达机制［J］. 遗传 ,
2010, 32（2）：122-128.
［10］ Chen D, Yuan C, Zhang J, et al. PlantNATsDB ：a comprehensive
database of plant natural antisense transcripts［J］. Nucleic Acids
Research, 2012, 40（D1）：D1187-D1193.
［11］ Yin Y, Zhao Y, Wang J, et al. antiCODE ：a natural sense-antisense
transcripts database［J］. BMC Bioinformatics, 2007, 8 ：319.
［12］ Prasanth KV, Spector DL. Eukaryotic regulatory RNAs ：an
answer to the ‘genome complexity’conundrum［J］. Genes &
Development, 2007, 21（1）：11-42.
［13］ Lindsey S, Raghavendra C, Sivalingam KM. Data gathering
algorithms in sensor networks using energy metrics［J］. IEEE
Transactions on Parallel and Distributed Systems, 2002, 13（9）：
924-935.
［14］ Lapidot M, Pilpel Y. Genome-wide natural antisense transcription ：
coupling its regulation to its different regulatory mechanisms［J］.
EMBO Reports, 2006, 7（12）：1216-1222.
［15］ 李灵 , 宋旭 . 长链非编码 RNA 在生物体中的调控作用［J］.
遗传 , 2014, 36（3）：228-236.
［16］夏天 , 肖丙秀 , 郭俊明 . 长链非编码 RNA 的作用机制及其研
究方法［J］. 遗传 , 2013, 35（3）：269-280.
［17］ De Lucia F, Dean C. Long non-coding RNAs and chromatin regula-
tion［J］. Curr Opin Plant Biol, 2011, 14（2）：168-173.
［18］Tripathi V, Ellis JD, Shen Z, et al. The nuclear-retained noncoding
RNA MALAT1 regulates alternative splicing by modulating SR
splicing factor phosphorylation［J］. Molecular Cell, 2010, 39（6）：
925-938.
［19］Ponting CP, Oliver PL, Reik W. Evolution and functions of long
noncoding RNAs［J］. Cell, 2009, 136（4）：629-641.
［20］Ponjavic J, Ponting CP, Lunter G. Functionality or transcriptional
noise? Evidence for selection within long noncoding RNAs［J］.
Genome Research, 2007, 17（5）：556-565.
［21］ Struhl K. Transcriptional noise and the fidelity of initiation by RNA
polymerase II［J］. Nat Struct Mol Biol, 2007, 14（2）：103-105.
［22］ Liu J, Jung C, Xu J, et al. Genome-wide analysis uncovers regula-
tion of long intergenic noncoding RNAs in Arabidopsis［J］. The
Plant Cell Online, 2012, 24（11）：4333-4345.
［23］Zhang M, Zhao H, Xie S, et al. Extensive, clustered parental
imprinting of protein-coding and noncoding RNAs in developing
maize endosperm［J］. Proc Natl Acad Sci USA, 2011, 108（50）：
20042-20047.
［24］Boerner S, McGinnis KM. Computational identification and
functional predictions of long noncoding RNA in Zea mays［J］.
PloS One, 2012, 7（8）：e43047.
［25］Lindberg D, de la Fuente Revenga M, Widersten M. Temperature
and pH dependence of enzyme-catalyzed hydrolysis of trans-
methylstyrene oxide. A unifying kinetic model for observed
hysteresis, cooperativity, and regioselectivity［J］. Biochemistry,
2010, 49（10）：2297-2304.
［26］ Swiezewski S, Liu F, Magusin A, et al. Cold-induced silencing by
long antisense transcripts of an Arabidopsis Polycomb target［J］.
Nature, 2009, 462（7274）：799-802.
［27］ Ding J, Lu Q, Ouyang Y, et al. A long noncoding RNA regulates
2015,31(6) 7牛旭龙等：植物长链非编码 RNA功能研究进展
photoperiod-sensitive male sterility, an essential component of
hybrid rice［J］. Proc Natl Acad Sci USA, 2012, 109（7）：2654-
2659.
［28］ Zhou H, Liu Q, Li J, et al. Photoperiod-and thermo-sensitive genic
male sterility in rice are caused by a point mutation in a novel
noncoding RNA that produces a small RNA［J］. Cell Research,
2012, 22（4）：649-660.
［29］ Dai XY, Yu JJ, Zhao Q, et al. Non-coding RNA for ZM401, a
pollen-specific gene of Zea mays［J］. Acta Botanica Sinica-
English Edition, 2004, 46（4）：497-504.
［30］ Ma J, Yan B, Qu Y, et al. Zm401, a short�open reading-frame
mRNA or noncoding RNA, is essential for tapetum and microspore
development and can regulate the floret formation in maize［J］.
Journal of Cellular Biochemistry, 2008, 105（1）：136-146.
［31］ Xin M, Wang Y, Yao Y, et al. Identification and characterization of
wheat long non-protein coding RNAs responsive to powdery mildew
infection and heat stress by using microarray analysis and SBS
sequencing［J］. BMC Plant Biology, 2011, 11（1）：61.
［32］ Amor BB, Wirth S, Merchan F, et al. Novel long non-protein
coding RNAs involved in Arabidopsis differentiation and stress
responses［J］. Genome Research, 2009, 19（1）：57-69.
［33］ Mercer TR, Dinger ME, Mattick JS. Long non-coding RNAs ：
insights into functions［J］. Nat Rev Genet, 2009, 10 ：155-159.
［34］ Heo JB, Sung S. Vernalization-mediated epigenetic silencing by a
long intronic noncoding RNA［J］. Science, 2011, 331（6013）：
76-79.
［35］ Franco-Zorrilla JM, Valli A, Todesco M, et al. Target mimicry
provides a new mechanism for regulation of microRNA
activity［J］. Nature Genetics, 2007, 39（8）：1033-1037.
［36］ Wierzbicki AT, Haag JR, Pikaard CS. Noncoding transcription by
RNA polymerase Pol IVb/Pol V mediates transcriptional silencing
of overlapping and adjacent genes［J］. Cell, 2008, 135（4）：
635-648.
［37］ Jabnoune M, Secco D, Lecampion C, et al. A rice cis-natural
antisense RNA acts as a translational enhancer for its cognate
mRNA and contributes to phosphate homeostasis and plant
fitness［J］. The Plant Cell Online, 2013, 25（10）：4166-4182.
［38］ Gómez G, Pallás V. Viroids ：a light in the darkness of the lncRNA-
directed regulatory networks in plants［J］. New Phytologist,
2013, 198（1）：10-15.
［39］ Hirsch J, Lefort V, Vankersschaver M, et al. Characterization of
43 non-protein-coding mRNA genes in Arabidopsis, including the
MIR162a-derived transcripts［J］. Plant Physiology, 2006, 140（4）：
1192-1204.
［40］ 祁云霞 , 刘永斌 , 荣威恒 . 转录组研究新技术 ：RNA-Seq 及其
应用［J］. 遗传 , 2011, 33（11）：1191-1202.
［41］ Kim TK, Hemberg M, Gray JM, et al. Widespread transcription at
neuronal activity-regulated enhancers［J］. Nature, 2010, 465
（7295）：182-187.
［42］ Kim ED, Sung S. Long noncoding RNA ：unveiling hidden layer of
gene regulatory networks［J］. Trends in Plant Science, 2012, 17
（1）：16-21.
［43］ Ørom UA, Derrien T, Beringer M, et al. Long noncoding RNAs with
enhancer-like function in human cells［J］. Cell, 2010, 143（1）：
46-58.
［44］ Tsai MC, Manor O, Wan Y, et al. Long noncoding RNA as modular
scaffold of histone modification complexes［J］. Science, 2010,
329（5992）：689-693.
［45］ 白晶 , 李力恒 , 孙尧 , 等 . 传统中草药高通量测序技术 RNA-
seq 及 lncRNA 挖掘的应用策略［J］. 中医药信息 , 2014（2）：
20-23.
［46］ Qi X，Xie S，Liu Y, et al. Genome-wide annotation of genes and
noncoding RNAs of foxtail millet in response tosimulated drought
stress by deep sequencing［J］. Plant Mol Biol，2013，83（4-5）：
459-473.
［47］ Hall Q, Cannon MC. The cell wall hydroxyproline-rich glycoprotein
RSH is essential for normal embryo development in Arabidopsis
［J］. Plant Cell, 2002, 14（5）：1161-1172.
［48］ Deepak S, Shailasree S, Kini RK, et al. Role of hydroxyproline-rich
glycoproteins in resistance of pearl millet against downy mildew
pathogen Sclerospora graminicola［J］. Planta, 2007, 226（2）：
323, 333.
［49］ Carrieri C, Cimatti L, Biagioli M, et al. Long non-coding antisense
RNA controls Uchl1 translation through an embedded SINEB2
repeat［J］. Nature, 2012, 491（7424）：454-457.
（责任编辑 狄艳红）