全 文 ：·综述与专论· 2013年第2期
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
收稿日期 ：2012-12-24
基金项目 ：国家转基因生物新品种培育科技重大专项子课题（2008ZX08003-002），河北省作物种质资源重点实验室开放课题
作者简介 ：李素贞，女，硕士研究生，研究方向 ：植物资源学 ；E-mail ：lisz-1208@163.com
通讯作者 ：陈景堂，男，教授，研究方向 ：玉米遗传育种 ；E-mail ：chenjingtang@126.com
锌和铁是生物体所必需的微量元素，在植物的
生长发育过程中有着重要作用［1］。锌是生物体 300
多种酶和重要蛋白质的结构辅助因子［2］。锌不仅参
与机体的各种代谢，在生物膜稳定和基因表达调控
等生理机能中也担负着重要的角色［3］。适量增加植
物体内锌的含量可提高作物产量，而锌的缺乏会导
致叶绿素、脂质、蛋白、质膜的氧化破坏。植物体
内锌离子的过度积累又会对植物产生毒害。
铁在细胞呼吸、光合作用和金属蛋白的催化反
应过程中发挥重要作用，是重要的电子传递体。因此，
植物锌铁转运相关蛋白家族的研究进展
李素贞  陈景堂
（河北农业大学农学院 国家玉米改良中心河北分中心，保定 071001）
摘 要 ： 锌和铁在植物的生长发育过程中参与体内的许多生化反应。锌、铁缺乏或过剩都会对植物产生一定的影响。因此，
植物需要一系列金属转运体的协同工作以保持体内离子平衡。这些转运体可分为吸收蛋白和排出蛋白两大类，它们参与细胞内锌
铁离子的跨膜运输，以及调节细胞内锌铁离子的平衡与分配。目前，植物细胞中锌铁转运蛋白的转录表达水平与锌铁离子在植物
体中的积累与分布之间的联系已被揭示，并分离克隆了许多相关基因家族成员。综述近年来发现并鉴定出的参与锌铁转运的蛋白
家族的表达、定位等相关的研究进展。
关键词 ： 锌 铁 转运蛋白 蛋白家族
Progresses in Studying of Protein Families Involved in Zn/Fe
Transporting in Plants
Li Suzhen Chen Jingtang
（Department of Agronomy，Agricultural University of Hebei，Hebei Sub-Center of Chinese National Maize
Improvement Center，Baoding 071001）
Abstract:  Zinc and iron play virtual roles in plants development and involve in many biological functions. Zinc and iron deficiency or
excess will cause harmful effects to plants. Therefore, metal transporters are essential for maintaining ion homeostasis. These metal transporters
were classified into two groups, metal-uptake proteins and metal-efflux proteins. They are involved in the transmembrane-transporting and
translocation of the intracellular zinc and iron, and regulating the homeostatic of zinc and iron. At present, many metal transporters have been
identified and their expression profiles associated with zinc/iron accumulation and distribution have been described. The gene expression and
protein localization of those zinc/iron-transporter families were reviewed in this article.
Key words:  Zinc Iron Transporter Protein family
铁元素在原核和真核生物的生命活动中具有不可替
代的功能。另外，细胞内过高的 Fe3+/Fe2+ 氧化还原
势会导致超氧化合物的产生，对细胞造成伤害［4］。
因此，严格控制植物体内金属离子的平衡是至关重
要的，这依赖于各种转运体的协同作用，包括锌、
铁转运体蛋白家族（Zinc-regulated transporters，Iron-
regulated transporter-like proteins，ZIP）、自然抗性相
关 巨 噬 蛋 白 家 族（The natural resistance associated
macrophage protein，NRAMP）、阳离子扩散辅助蛋白
家族（Cation diffusion facilitator proteins，CDF）、植物
2013年第2期 9李素贞等 ：植物锌铁转运相关蛋白家族的研究进展
重 金 属 ATP 酶 家 族 P1B-ATPase（Heavy metal ATPa-
ses，HMA）、黄色条纹蛋白家族（yellow stripe-like，
YSL）和三磷酸结合盒转运蛋白（ATP-binding cass-
ette transporter）。这些运输蛋白对于植物锌铁吸收、
体内分配以及维持细胞内锌铁离子的平衡具有重要
作用［5，6］。
1 参与锌铁吸收的蛋白
参与锌铁吸收的蛋白主要有 3 类，都是以蛋白
家族形式存在的 . 包括 ZIP 即锌调控转运体（Zinc-
regulated transporter，ZRT）和铁调控转运体（Iron-
regulated transporter，IRT），黄色条纹蛋白家族家族
（yellow stripe-like）和自然抗性相关巨噬蛋白家族
（NRAMP）等蛋白定位于质膜上，其主要参与重金
属离子从质外体或细胞器中转运至细胞质的过程［5］。
1.1 ZIP蛋白家族
ZIP 即锌调控转运体（Zinc-regulated transporter，
ZRT） 和 铁 调 控 转 运 体（Iron-regulated transporter，
IRT）。酵母功能互补试验显示 ZIP 家族基因能够转
运包括 Zn2+、Fe2+、Cu2+、Cd2+ 在内的多种金属离子［7］。
ZIP 一般由 309-476 个氨基酸残基组成，有 8 个潜
在的跨膜结构域和相似的拓扑结构，第 3 和第 4 跨
膜区之间有一长的可变区，可变区位于胞内，其 C、N-
末端位于胞外，该区富含组氨酸残基，可能与金属
的结合、转运有关［7］。
目前在拟南芥、水稻、蒺藜苜蓿、大豆、野生
型二粒小麦、葡萄等植物中鉴定出 ZIP 基因并对其
功能进行了研究。在拟南芥中发现 16 个 ZIP 家族基
因，AtIRT1 是通过酵母互补试验分离得到的第一个
ZIP 功能基因，其主要在根部表达，且该基因的过
表达可导致镍的过度积累［8-12］。AtIRT2 主要在根部
表达，定位在囊泡，推测具有细胞内过量金属元素
的解毒功能［13，14］。AtIRT3 能互补锌、铁转运双突
变体，过表达 AtIRT3 会使锌在地上部、铁在地下部
积累［15］。表达分析显示，AtZIP1、AtZIP5、AtZIP9、
AtZIP12 和 AtIRT3 受缺锌诱导，由此可推测，这些
基因在缺锌条件下可能增强锌的吸收能力［16］。
ZIP 家 族 基 因 在 水 稻 中 也 有 研 究 报 道［17-22］，
OsIRT1 为铁转运体，在缺铁条件下负责从土壤中吸
收铁［11］，其过表达可使地上部、地下部和成熟种子
中的锌铁含量提高［22］。OsZIP1 和 OsZIP3 受缺锌诱
导于地上部和地下部中表达量升高，而 OsZIP2 主要
在地下部表达升高［17］。原位杂交试验显示 OsZIP1
和 OsZIP3 主要在根和茎的维管束和根部韧皮部细胞
中表达［17］，而 OsZIP4 则主要在韧皮部和分生组织
表达［18］。过表达 OsZIP5 或 OsZIP8 会使水稻地上部
的锌含量降低，而地下部中锌过量积累［20，21］。
野生二粒小麦中克隆的 TdZIP1 为缺锌诱导的
锌转运体，其定位在内质网，过表达 TdZIP1 导致
锌在细胞内的积累产生细胞毒性［23］。Northern 分析
发现 GmZIP1 在缺锌 23 d 的大豆根、茎和叶中不表
达，但在缺锌大豆的根瘤中表达，且随着缺失天数
增加至 35 d 时，表达量达到最高，推测 GmZIP1 可
能在植株与根瘤菌的共生中发挥作用［24］。在模式豆
科植物蒺藜苜蓿中 MtZIP1、MtZIP5 和 MtZIP6 互补
锌缺陷酵母突变株，MtZIP4 和 MtZIP7 互补锰缺陷
酵母突变株，而 MtZIP3、MtZIP5 和 MtZIP6 互补铁
缺陷酵母突变株［25］，说明 ZIP 家族基因具有一定的
金属元素选择性。ZmZLP1 是从玉米花粉 cDNA 文
库中分离得到的 ZIP-like 家族基因，其编码蛋白定
位在内质网中，可能负责锌从内质网到细胞质的转
运，参与未折叠蛋白反应，并且提高酵母细胞的耐
热性［26］。
1.2 YSL蛋白家族
ZmYSL1 是最早从缺铁胁迫玉米根系 cDNA 文
库中分离得到的基因，它是多肽转运蛋白家族的一
个成员，能够转运麦根酸类物质［Muginetic acids，
Mas 与铁离子螯合物（Mas-Fe3+）的功能］，其酵母
互补试验也证明了 YSL1 的铁转运载体功能［27，28］。
从玉米中共预测出 15 个 YSL 基因，跨膜结构域 6-17
个，编码序列 891-2 088 bp。另有研究表明 ZmYSL1
定位在侧根和根冠的表皮细胞及叶肉细胞，主要参
与铁及其他多种金属离子的吸收与胞内运输［29］。玉
米 YSL1 突变体由于不能转运 Fe3+-植物载体复合物
（PS）而使玉米叶脉间失绿，呈现黄色条纹状，因
此 被 命 名 为 yellow stripe（YS）［30］。 水 稻 基 因 组 中
具 有 15 个 YSL 成 员， 在 缺 铁 条 件 下 OsYSL2 在 叶
片中的表达量升高，且证明 OsYSL2 可转运尼克烟
酰胺（NA）-Fe 和 NA-Mn 螯合物。这些结果表明，
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2013年第2期10
OsYSL2 负责 NA-Fe 和 NA-Mn 在韧皮部的运输，并
且具有将铁和锰转运至籽粒中的作用［31］。OsYSL16
则在维管束 MA-Fe3+ 的分配中起重要作用［32］。
AtYSL1、AtYSL2 和 AtYSL3 是 拟 南 芥 中 的 YSL
家族成员。AtYSL1 基因特异存在于幼芽和花粉中，
高铁条件下，AtYSL1 在幼芽中的转录水平会增高。
ysl1 突变体地上部积累大量 NA，而种子中的铁和
NA 含量明显比野生型的含量低［33］。这些结果表明，
AtYSL1 可能具有将铁从茎和叶转移至种子中的作
用［33］。此外，AtYSL2 转运 NA-Fe 和 NA-Cu 螯合物，
在根部和地上部都有表达，并且 AtYSL2 的转录水平
受铁和铜的调节，表明 AtYSL2 可能参与金属离子在
维管束中的横向运输［5，34］。AtYSL3 可能在维管束细
胞中起到转运金属 -NA 复合物的作用［35］。HvYSL5
主要在大麦的根中表达（成熟根区表达，根尖不表
达），并且受缺铁诱导，时空表达分析发现 HvYSL5
呈现出昼夜节律，基因敲除后植物没有表现出明显
的表型，推测 HvYSL5 可能具有瞬时储存铁或者植物
铁载体的功能［36］。
1.3 NRAMP蛋白家族
自然抗性巨噬蛋白（NRAMP）主要参与多种二
价金属阳离子的转运，如 Zn2+、Fe2+、Cu2+、Mn2+ 等［37］。
NRAMP 家族基因编码多肽分子，其氨基酸序列具有
高度的同源性和相似的二级结构，包括 10-12 个跨
膜结构域，1-2 个糖基化的胞质外环状结构和一个
胞质内的转运蛋白结构域［5，38］。
在拟南芥中和水稻中分别克隆了 5 个 AtNRAMP
基因和 3 个 OsNRAMP 基因，AtNRAMP1、3、4 与水
稻 OsNRAMP1 和 OsNRAMP3 属 于 一 类。AtNRA-
MP2-5 和水稻 OsNRAMP2 代表另一类蛋白［39］。AtN-
RAMP1、2 在根和芽中表达，过表达 AtNRAMP1 的
番茄对铁胁迫的耐受力增强［40］。另有研究表明，
AtNRAMP3 和 AtNRAMP4 定位到液泡膜上，负责将
Fe2+ 从液泡运到胞质，其转录水平受到细胞内铁离
子浓度的调节。低铁条件下，nramp3 和 nramp4 导致
种子萌发晚于野生型，AtNRAMP1、3、4 能互补酵
母缺陷型双突变株对锰或铁的吸收功能。AtNRAMP3
和 AtNRAMP4 能够提高酵母对镉的敏感性，并导致
镉的积累。该结果表明 AtNRAMP 编码多种底物特异
性的金属转运蛋白［41，42］。在水稻中，微阵列分析发
现 OsNRAMP1 在缺铁条件下表达上调，OsNRAMP1
蛋白定位在质膜上，可转运 Fe 和 Cd，主要在根中
表达，参与细胞中镉的吸收与积累［43］。OsNRAMP2
主要在叶中表达，OsNRAMP3 在所有组织都表达。
Sperotto 等［44］发现，OsNRAMP7 和 OsNRAMP8 与水
稻籽粒中锌、铁的浓度呈现出负相关性。说明这两
个基因对籽粒中锌、铁离子浓度的积累不利。
2 参与锌铁排出的蛋白
参与锌铁排出的蛋白主要有 3 类，包括阳离子
扩散协助家族蛋白（CDF）、P1B 型 ATPases、三磷
酸结合盒转运蛋白（ATP-binding cassette transporter）
具有将重金属运载出细胞质或进入特定的细胞器的
功能，因此可能具有解毒功能［5，6］。
2.1 CDF蛋白家族
CDF（cation diffusion facilitator）蛋白可将胞质
内过量的 Zn2+ 转运至胞外，或区室化胞内过量的
Zn2+，以起到解毒或储存的作用［45］。大部分的 CDF
家族成员具有 6 个跨膜结构域，并有相似的拓扑结
构。CDF 家族最保守的序列为第Ⅰ、Ⅱ、Ⅴ跨膜区，
具有极保守的极性或带电氨基酸，可能与底物的转
运有关［46］。在植物中第一个鉴定出的 CDF 家族成
员是 ZAT，后被更名为 AtMTP1，其编码蛋白定位在
叶片和根部细胞的液泡膜上，可能具有将 Zn2+ 运载
至液泡的作用［47］。过表达 AtMTP1 可提高植物对高
锌胁迫的耐受性，并且会提高植株根部锌含量［48］。
AtMTP3 定位在液泡膜上，在 zrc1cot1 双突变的芽殖
酵母中能够提高对锌和钴的耐受性，过表达 AtMTP3
可增加拟南芥根和莲座叶中锌的含量和提高耐受
性。野生型拟南芥在高锌、高钴浓度且无毒害条件
下，能使 AtMTP3 在根毛区的表皮细胞中表达增强。
RNA 干扰 AtMTP3 会导致植物细胞对高锌胁迫比较
敏感［49］。HvMTP1 是大麦中的一个 CDF 成员，与
AtMTP1 高度相似，但不像 AtMTP1 高度选择 Zn2+，
而是对 Zn2+ 和 Co2+ 高度亲和，其定位在液泡膜上［50］。
水稻中也有 CDF 家族蛋白的研究，OsMTP1 是
一个二价阳离子转运蛋白，其定位在细胞膜上，可
转移 Zn2+ 和 Cd2+ 以及其他重金属离子，并且保持金
属离子的体内平衡［51］。OZT1 是在水稻中发现的一
2013年第2期 11李素贞等 ：植物锌铁转运相关蛋白家族的研究进展
个定位到液泡中的 CDF 家族蛋白，其在各种组织中
均有表达，并且在高 Zn2+ 和 Cd2+ 胁迫条件下表达
上调，OZT1 在酵母中表达能够增强酵母对 Zn2+ 和
Cd2+ 的耐受性，这些试验表明，OZT1 能够转运和保
持植物体中 Zn、Cd 和其他重金属的平衡［52］。
2.2 P1B型ATPases
P 型 ATPases 超级家族包括多个重金属 ATPases
（HMA），P1B 型 ATPases 是其中的一个亚族。Zn
2+、
Cd2+、Pb2+ 和 Co2+ 等离子利用水解 ATP 释放的能量
进行跨膜运输。P-ATPase 的合成包括一个磷酸化介
导的酶促反应，故称之为 P-ATPases［53］。ATPase 一
般含 8 个跨膜结构域，在第Ⅵ与第Ⅶ跨膜结构域之
间有一个大的胞质环，环上有磷酸化结构域。膜内
有 Cys-pro-Cys/His/Ser 基序，在金属元素转运过程中
起作用［1，54-56］。
在 拟 南 芥 中 发 现 了 8 个 HMA 成 员， 其 中
HMA1-4 是二价阳离子载体，参与 Cd2+/Pb2+/Zn2+/Co2+
的运输，HMA5-8 是单价阳离子载体，参与 Ag+/Cu+
的运输［53，57］。拟南芥中 AtHMA2 和 AtHMA4 是 Zn2+
和 Cd2+ 的高亲和性质膜转运蛋白定位在质膜上，主
要在根、茎和叶片的微管组织表达，通过向胞外
排出过量的 Zn2+ 和 Cd2+，提高植物对 Zn 和 Cd 的
耐受性［58］。hma2 和 hma4 双突变体导致地上部锌
的含量降低，hma4 单突变使锌的含量也比野生型
低，HMA2 是 依 赖 于 Zn2+ 的 ATPase， 虽 然 也 能 被
Cd2+ 等离子所激活，但激活程度比 Zn2+ 低，过表达
AtHMA4 能够改善根在高浓度 Zn2+ 和 Cd2+ 条件下的
生长状况，并且地上部锌和镉的含量增加。这些结
果表明，HMA2 和 HMA4 对于调节植物体内锌离子
的平衡有重要作用，HMA4 可能参与金属离子咋木
质部的装载［59-62］。在烟草中表达 AtHMA4 可以改变
Zn 和 Cd 在根和地上部的分配，并且增加植株对 Zn
和 Cd 的耐受性［63］。
2.3 三磷酸结合盒转运蛋白
三磷酸结合盒转运蛋白包含 4-6 个跨膜疏水区
域、ATP 结合区域和核苷酸结合区域。三磷酸结合
盒转运蛋白利用水解 ATP 释放的能量使多种重金属
离子进行跨膜运输。MRP 与 PDR 是目前了解得最为
详细的三磷酸结合盒转运蛋白亚族，与重金属的解
毒有关。参与锌铁转运的三磷酸结合盒蛋白，目前
在水稻中有 OsPDR9，锌和镉可诱导 OsPDR9 在水稻
幼苗的根中表达［63］在拟南芥中发现了 120 个三磷
酸结合盒转运蛋白，但目前研究得还很少。
3 结语
增加粮食作物籽粒中的锌铁含量，对满足人类
锌铁营养具有重要意义，研究作物籽粒富集锌和铁
的生理机制，利用现代分子生物技术生物强化籽粒
中锌铁的含量是增加籽粒中锌铁含量的一种途径。
目前，已知许多转运蛋白参与了植物体内锌铁离子
平衡网络系统，一些蛋白也被应用到植物的转基因
研究中，如在大麦中过表达 AtZIP1 基因能够增加锌
和铁在种子中的含量。同样，过表达 OsIRT1 基因，
水稻中锌和铁的含量在地上部、地下部和种子中
都有所提高。但在水稻中过表达 OsZIP4、OsZIP5、
OsZIP8 和 OsZIP9，结果导致过量的锌聚集于根部，
降低了植株地上部分的锌含量，没有达到在籽粒中
增加锌含量的目的。因此，这些基因的过表达对水
稻籽粒中锌的富集不利。这些结果表明，异位过表
达对于锌铁的积累与分布可能会起到一定的作用。
然而，有关锌铁转运蛋白在籽粒中的研究还很少。
所以，可以先研究籽粒中某些基因的表达模式，鉴
定出其中对于转运或储藏锌铁起关键作用的基因，
然后进行过表达或者组织特异性表达这些基因，以
提高籽粒中锌铁含量的目的。
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（责任编辑 狄艳红）