全 文 ：·综述与专论· 2013年第11期
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
1 植物 Rboh 基因概述
活性氧（reactive oxygen species，ROS）是一类
生物体有氧代谢的副产物，主要包括超氧阴离子自
由基（O2
-·）、羟自由基（·OH）及过氧化氢（H2O2）。
ROS 具有双重功能，一方面可以作为有毒的次生代
谢物对体内正常分子产生破坏作用 ；另一方面作为
重要的信号分子参与生物体的生长和发育［1-5］。目
前的研究表明，ROS 的来源包括质膜 NADPH 氧化酶、
过氧化物酶及胺氧化酶，其中由 NADPH 氧化酶介
导产生的 ROS 最受关注。NADPH 氧化酶是一种以
胞质 NADPH 为电子供体，催化胞外 O2 生成超氧阴
离子（O2
-·）并伴随着 H2O2 产生的氧化还原酶
［6，7］。
NADPH 氧化酶最早在哺乳动物中发现，位于
吞 噬 细 胞 质 膜 上， 是 由 gp91phox、p22phox、p47phox、
收稿日期 ：2013-03-18
基金项目 ：国家自然科学基金项目（31160062）
作者简介 ：刘秋圆，男，硕士研究生，研究方向 ：植物分子生物学 ；E-mail ：guotaiminan99@163.com
通讯作者 ：胡丽芳，女，博士，助理研究员，研究方向 ：植物分子生物学 ；E-mail ：lfhu_hn337@163.com
植物 Rboh 基因功能及其活性调节机制的研究进展
刘秋圆1  贺浩华2  胡丽芳2
（1. 江西农业大学理学院，南昌 330045 ；2. 江西农业大学农学院 作物生理生态与遗传育种教育部重点实验室，南昌 330045）
摘 要 ： 植物呼吸爆发氧化酶（respiratory burst oxidase homologue，Rboh）又称 NADPH 氧化酶，是哺乳动物吞噬细胞
NADPH 氧化酶复合体主要功能亚基 gp91phox 的同源物。植物 Rboh 基因主要在植物生长发育及胁迫反应中起作用，其活性主要受
Ca2+、蛋白磷酸化、Rac 蛋白及 ABA 所调控。对近年来植物 Rboh 基因的功能及其活性调节机制的研究进行综述。
关键词 ： NADPH 氧化酶 呼吸爆发氧化酶 活性氧 胁迫 活性调节
Research Progress in Plant Rboh Genes Function and Activity
Regulation Mechanism
Liu Qiuyuan1 He Haohua2 Hu Lifang2
（1. School of Sciences，Jiangxi Agricultural University，Nanchang 330045 ；2. Key Laboratory of Crop Physiology，Ecology，Genetics and
Breeding，Ministry of Education，College of Agronomy，Jiangxi Agricultural University，Nanchang 330045）
Abstract:  Plant respiratory burst oxidase homologue is also named NADPH oxidase，which is the homologue of mammalian phagocyte
gp91phox -the main catalyze subunit of NADPH oxidase complex. Plant Rboh genes play a significant role in plant development and stress
response，and its activity is regulated by Ca2+，protein phosphorylation，Rac protein and ABA. This article provides an overview of the plant
Rboh genes function and its activity regulation mechanism based on the current researches.
Key words:  NADPH oxidase Rboh ROS Stress Activity regulate
p67phox、p40phox 和 Rac 六种亚基组成的多酶复合体，
并带有细胞色素 C 和 FAD 基团。研究表明，植物
中的 NADPH 氧化酶与哺乳动物中的 NADPH 氧化
酶具有一定的差异。植物 NADPH 氧化酶又称呼吸
爆 发 氧 化 酶（Respiratory burst oxidase homologue，
Rboh），是哺乳动物巨噬细胞 NADPH 氧化酶催化亚
基 gp91phox 的同源物［8-10］。植物中尽管也具有与巨噬
细胞小 G 蛋白 Rac 同源的 RhoGTPase 亚家族 ROP，
但 另 外 的 4 种 催 化 亚 基 p22phox、p47phox、p67phox 和
p40phox 在植物中的同源物还未见报道。
植物 NADPH 氧化酶包含 NADPH 结合结构域、
FAD 结合结构域以及 6 个保守的跨膜结构域，这与
哺乳动物 gp91phox 的保守结构域一致（图 1）。然而，
与哺乳动物 gp91phox 不同的是，所有植物 Rboh 蛋白
2013年第11期 9刘秋圆等 ：植物 Rboh 基因功能及其活性调节机制的研究进展
都包含约 300 个氨基酸大小的 N 末端延长区，该区
域含有 2 个保守的 Ca2+ 结合 EF 手性结构［9，11，12］。
而 AtRbohH、J 在 花 粉 中 特 异 表 达［12］。 水 稻 中 的
OsRbohA-C 和 OsRbohG 在根、茎、叶、穗、鞘和愈
伤组织中组成型表达，OsRbohD 在穗和愈伤组织中
表达，OsRbohE 和 OsRbohF 仅在愈伤组织中表达［17］。
水稻和拟南芥 Rboh 基因家族各成员在表达上的差异
表明各成员可能在功能上存在一定的差异。
2 植物 Rboh 基因的功能
目前的研究表明，植物 Rboh 基因的功能主要集
中于两个方面 ：参与胁迫反应和调控生长发育。
2.1 参与胁迫反应
当 病 原 菌 侵 染 拟 南 芥 细 胞 时，AtRbohD 和
AtRbohF 基因表达产生大量的 ROS 来增强组织的抗
病性。脱落酸（Abscisic Acid，ABA）可以诱导拟南
芥保卫细胞主动关闭气孔以适应外界环境的变化。
拟 南 芥 atrbohD/atrbohF 双 突 变 体 中，Ca2+ 通 道 的
ABA 活化与气孔关闭不能正常进行，通过外源施加
H2O2 可以部分修复这些缺失的功能，同时，atrbohD
和 atrbohF 双突变体植株相比于各自单突变体的表型
明显加重，这说明 AtRbohD 和 AtRbohF 基因功能的
叠加性。这一研究结果证明气孔中的 AtRboh 蛋白可
以调节 ABA 信号，相同的 AtRboh 亚基可以在不同
的细胞中调节不同的 ROS 的功能［18］。对本塞姆氏
烟草植株（Nicotiana benthamiana）采用病毒诱导基
因沉默（VIGS）的方法使 NbRbohA 或 NbRbohB 基因
沉默后发现，转基因植株的 ROS 生成量降低，同时，
对致病疫霉菌（Phytophthora infestans）的抗性降低，
且过敏反应受到抑制［17］。马铃薯中 stRbohA 参与受
伤后超氧根离子 O2
-·的产生，其在马铃薯块茎的伤
口愈合及抗微生物感染中起作用［19］。
Rboh 基因在胁迫方面的功能在单子叶植株中也
有报道。Yoshiaki 等［20］用非共生性的细菌性果斑病
菌（Acidovorax avenae）侵染水稻细胞后，检测结果
显示 OsRbohA mRNA 水平显著升高，同时质膜上的
NADPH 氧化酶活性明显上升，而用共生细菌侵染
时则没有观察到这些现象。通过人工构建 OsRbohA-
RNAi 和 OsRbohE-RNAi 转化株系，在侵染 A. avenae
后发现，水稻细胞免疫早期 H2O2 的大量生成是由
OsRbohA 引起的，而 OsRbohE 则参与免疫晚期 H2O2
的生成。另外，瞬时表达转入了水稻 OsRbohB 基因
O2 O
g
2
outside
Fe
Fe
H
H
H
H
FAD
NADPH
Ef
h
an
d
Ef
h
an
d
NH3
+
NADPH NADP+ +H+
COO-
inside
图 1 植物 Rboh 蛋白空间结构示意图 [12]
水稻中的 OsRbohA 为植物中第一个克隆的 Rboh
基因［13］，随后，陆续从拟南芥（Arabidopsis thalia-
na）［11］、 马 铃 薯（Solanum tuberosum）［14］、 番 茄
（Solanum lycopersicum）［15］、烟草（Nicotiana tabac-
um）［16］等多种植物中克隆出 Rboh 基因。研究表明，
植物中的 Rboh 基因一般以基因家族的形式存在。拟
南芥基因组中包含 10 个 Rboh 基因（AtRbohA-J）［12］
（图 2-A），水稻中包含 7 个 Rboh 基因（OsRbohA-G）［17］
（图 2-B）。进一步研究表明，拟南芥 AtRbohA-J 呈现
出不同的组织器官特征 ：AtRbohD、F 在植株的各个
器官中组成型表达，AtRbohA-G、I 在根中特异表达，
AtRbohG
AtRbohC
AtRbohA
AtRbohD
AtRbohB
AtRbohI
AtRbohF
AtRbohE
AtRbohH
AtRbohJ
OsRbohB
OsRbohF
OsRbohD
OsRbohC
OsRbohA
OsRbohG
OsRbohE
100
100
100
100
100
100
97
47
A
B
91
56
98
图 2 拟南芥（A） 和水稻（B）Rboh 基因进化树分析
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2013年第11期10
的本塞姆氏烟草植株细胞内 ROS 的本底表达水平明
显增强。大麦 HvRbohA 反义转基因植株受伤后的叶
片出现凋亡速度加剧的情形，类似的表型也在老的
大麦叶片中出现，同时，转基因植株对白粉菌的抗
性明显降低［21］。赵宇等［22］发现玉米 ZmRbohA/B/
C/D 基因表达水平受水分胁迫所诱导。
2.2 调控植物生长发育
拟南芥 AtRbohC 基因的突变导致根和根毛生长
受抑制，其突变体 rdh2 内 ROS 的水平较野生型有
大幅度的降低，用 NADPH 氧化酶的抑制剂二亚苯
基碘（DPI）处理可抑制其活性，产生与突变体相
同的情况，而 ROS 处理突变体根部则可部分恢复
表型。进一步的研究表明，由于 AtRbohC 基因的突
变使得根毛顶端质膜的超极化不能实现，无法激活
Ca2+ 离子通道，使得胞内 Ca2+ 离子浓度不能升高，
从而使得根毛的生长受抑制［6］。番茄反义 Rboh 植
株中 ROS 的生成量明显下降，同时在形态上出现很
多明显的表型 ：植株的侧枝增加，花序和花数量为
野生型的 2-3 倍，花瓣多于 6 瓣，胚珠和花柱的形
状变得扁平。而且，由于花发育的不正常使得相当
高比例的花表现不育，同时，转基因植株中也出现
较高比例的不正常果实［15］。大麦 HvRbohA 基因除在
胁迫反应中的功能外，还在大麦的生长发育中起作
用。大麦 HvrRbohA 反义转基因植株表现出分蘖变少，
育性降低［21］。菜豆 PvRbohB 干扰植株中侧根的密度
降低，根瘤的形成受影响，从而影响植株的固氮能
力［23］。另外，西瓜 CcRboh 基因的表达水平在种子
萌发后的 3 d 达到最高，推测其可能在根的发育中
起作用［24］。可以看出，植物 Rboh 基因的主要作用
机理是其编码的 Rboh 氧化酶催化产生 ROS，后者
作为一种信号分子激活下一级的反应，从而在胁迫
反应和植物生长发育中起作用。
3 植物 Rboh 蛋白活性的调节机制
目前，对动物 NADPH 氧化酶活性调节机制的
研究较为深入。研究表明，哺乳动物 NADPH 氧化
酶在静息状态下并不具有活性，此时的功能亚基
p40phox、p47phox 和 p67phox 作为复合体存在于细胞质
中，而 p22phox 和 gp91phox 以二聚体的形式存在于质膜
上。当细胞受到外界信号刺激时，p40phox、p47phox 和
p67phox 复合体与结合了 GTP 的 Rac 蛋白一起由细胞
质转移到质膜上与 p22phox 和 gp91phox 组装成有活性的
NADPH 氧化酶复合体，短时间内产生大量 O2
-·，
随后，O2
-·迅速歧化生成·OH 和 H2O2 等活性氧
（ROS）［25］。与动物相比，植物 Rboh（NADPH）氧
化酶的调控机制存在着一定的差异。已有的研究报
道表明，其活性主要受 Ca2+、蛋白磷酸化、Rac 蛋
白及 ABA 所调控。
3.1 Rboh蛋白的活性受Ca2+和蛋白磷酸化的协同
调控
Ca2+ 是植物细胞内重要的第二信使，它连接多
种胞内外信号转导通路，参与细胞的多种基本生命
活动。植物 Rboh 蛋白的显著特征是 N 末端含有 2
个保守的 Ca2+ 结合 EF 手性结构，提示 Ca2+ 在调节
植物 Rboh 蛋白活化上起作用。1998 年，Keller 等［9］
证实拟南芥 AtRboh 蛋白 N 末端的两个 EF 手性结构
域都能与 Ca2+ 结合，推测 Ca2+ 可能直接参与 Rboh
蛋 白 的 活 化。2001 年，Sagi 和 Fluhr［26］ 发 现 番 茄
与烟草质膜 Rboh 蛋白活性会随外源 Ca2+ 浓度的增
加 而 提 高。2007 年，Ogasawara 等［27］ 发 现 拟 南 芥
AtRbohD 蛋白两个 EF 手性结构域可以通过与 Ca2+
结合改变其蛋白结构，从而调控 AtRbohD 的活性，
外源施加 ionomycin（细胞 Ca2+ 流的载体）可诱导
AtRbohD 的活性。Kobayashi 等［28］发现 Ca2+ 的拮抗
剂 EGTA 可有效抑制马铃薯 StRboh 蛋白诱导的氧化
爆发。另外，Neill 等［29］发现钙调素也可能通过调
节 NAD 酶活性增加 NADPH 的量间接激活 NADPH
氧化酶。Harding 等［30］ 发现包含组成型活性的合
成钙调素的转基因植物受激发子侵染时具有较高的
NADPH 水平，且导致较高水平活性氧的产生。
植物 Rboh 蛋白的活性受磷酸化作用诱导。蛋
白激酶（催化蛋白质磷酸化反应的酶）的抑制剂
K252a 可有效抑制马铃薯 StRboh 蛋白诱导的氧化爆
发［29］。对拟南芥质膜蛋白质进行定量磷酸化蛋白质
组学分析发现，AtRbohD 蛋白的两个位点 Ser343 和
Ser347 可以在体内进行磷酸化，这两个位点的突变
使得 ROS 的产生明显下降。蛋白磷酸酶（催化已经
磷酸化的蛋白质分子发生去磷酸化反应的一类酶分
子）的抑制剂（calyculin A，CA）可增强 AtRbohD
2013年第11期 11刘秋圆等 ：植物 Rboh 基因功能及其活性调节机制的研究进展
的磷酸化作用及 ROS 的生成量［27］。
Rboh 蛋白的活性还受 Ca2+ 和磷酸化的协调调
控。Ca2+ 可以通过间接的磷酸化作用，激活一种
Ca2+ 依赖的蛋白激酶（CDPK）而发生作用。Xing
等［31］ 用拟南芥 cdpk 基因转化番茄原生质体后增
加 了 原 生 质 体 NADHP 氧 化 酶 的 活 性， 表 明 AK1
（Arabidopsis CDPK）可能通过磷酸化的方式来调节
植物 NADHP 氧化酶的活性。马铃薯 StRboh 的活性
受其 N 端 Ser82 和 Ser97 位点的磷酸化所调控，该
磷酸化过程受 StCDPK4 和 StCDPK5 的直接激活。当
Ser82 和 Ser97 突变为 Ala 时其 ROS 生成活性明显降
低。烟草 NbRboh 干扰植株中 CDPK 介导的 ROS 生
成能力缺失，过量表达 StRboh 基因会恢复其功能［28］。
3.2 Rac/Rop蛋白的募集与转运参与Rboh活性调控
植物 RBOH 酶不具有哺乳动物 4 种催化亚基的
同源物，但具有与哺乳动物吞噬细胞小 G 蛋白 Rac
高度同源的 Rac/Rop 蛋白。鉴于动物 Rac 蛋白可以
调控 NADPH 活性，预示植物 Rac/Rop 蛋白也可能
参与调控植物 Rboh（NADPH）酶的活性。
1999 年，Kawasaki 等［32］发现组成型活化的水
稻 Rac1 可以促进 ROS 的形成。此后，人们相继在
棉花［33］、玉米［34］、大豆［35］和拟南芥［36］等物种中
发现组成型活化的 Rac 蛋白在种内或种间表达时，
其可以提高植株 ROS 的生成能力，进而参与特定的
植物抗逆反应。鉴于植物 Rboh 氧化酶是 ROS 产生
的主要来源，推测植物中的 Rac/ROP 蛋白可能是通
过调控 Rboh 蛋白而参与 ROS 的产生。
植物 Rac/ROP 蛋白参与调控 Rboh 蛋白活性的
直 接 证 据 源 于 随 后 的 研 究。2007 年，Wong 等［37］
通过酵母双杂交、pull-down、单原子核磁共振和体
内荧光共振能量转移（FRET）等技术证明了水稻
OsRac1 可以与 RbohB 蛋白的 N 端相互作用，同时
发现细胞质内 Ca2+ 水平动态调节 Rac-Rboh 之间的反
应，瞬时共表达 OsRac1 与 RbohB 可以提高本塞姆
氏烟草（Nicotiana benthamiana）细胞内 ROS 的生成
量。2008 年，Ayako 等［38］借助亲和层析的方法证
明 水 稻 OsRac1 与 RACK1（Receptor for Activated C-
Kinase 1）之间存在交互作用。Rac1 可以在转录和转
录后水平上正向调节 RACK1 基因的表达，而过表达
RACK1 基因水稻幼苗中 ROS 含量上升。2012 年，Liu
等［39］发现磷脂酰肌醇 -3-激酶（PI3K）可以通过募
集 OsRac1 由细胞质到细胞膜的转运，进而参与 Rboh-
B 功能复合体的组装，以此参与 Rboh 的活性调控。
3.3 ABA参与Rboh活性调节
Jiang 等［40］发现，ABA 处理玉米幼苗可明显增
加叶片质膜 Rboh 氧化酶的活性，而用 ABA 合成的
抑制剂 Tungstat 处理可以明显降低 Rboh 氧化酶的活
性，超氧阴离子的产生也明显减少，这种抑制作用
可以被外源添加的 ABA 恢复。Kwak 等［18］在拟南
芥 AtRbohD 和 AtRbohF 双突变体中发现，ABA 诱导
的气孔关闭，ROS 积累及 Ca2+ 通道的活跃程度均削
弱，外源 ABA 的处理可以直接刺激 Rboh 氧化酶的
活性，产生 ROS 类物质，从而诱导保卫细胞中气孔
的关闭来更好地适应缺水环境，表明 ABA 可诱导植
物 Rboh 氧化酶产生 ROS 参与植株的生理调节过程。
4 展望
植物与动物 Rboh 基因有很多相似性，但又有一
定的差别，最显著的差别在于植物 Rboh 氧化酶含有
钙离子结合结构域。Rboh 基因目前已在拟南芥、水
稻、烟草和番茄等约 10 个物种中克隆并进行相关
功能研究，其编码的质膜 NADPH 氧化酶催化产生
ROS 作为信号分子在胁迫反应和植物生长发育中起
作用。除已报道的功能外，该基因在植物生长发育
方面是否还有其他作用，如是否参与控制叶的发育、
花和果实生长的调控等诸多问题，尚有待进一步研
究。此外，鉴于 Rboh 基因通常以基因家族的形式存
在，但目前仅能通过进化树的分析及表达模式的研
究来初步推测其可能的功能，家族各成员的具体功
能还需要深入研究。植物 Rboh 氧化酶的活性调节机
制与动物相比有明显差异，研究表明，植物 Rboh 蛋
白活性受 Ca2+ 和蛋白磷酸化的协同调控，Rac 蛋白
和 ABA 也参与 RBOH 活性的调节（图 3）。
尽管目前在植物 Rboh 基因的研究中取得了一定
的进展，但 Rboh 氧化酶相关信号传递机制及其与其
他信号途径的交互作用还未见相关报道，需要进一
步的研究。另外，已有报道表明水稻 OsRboh 基因在
水稻种子萌发率及抗逆性上具有重要的作用，但关
于 OsRboh 基因是否参与水稻花器官的发育还未见报
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P
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EFEF
Rac I
PI3K
ABA
RACK 1
图 3 植物 Rboh 蛋白活性调节机制简图
道。最近研究发现，在水稻花药发育过程中，第 8-9
期的水稻花药中呈现较高的 ROS 水平，第 10 期开
始下降，所产生的 ROS 主要为超氧根离子，主要集
中于花药的绒毡层和小孢子中［41］。由于绒毡层是重
要的营养组织，而小孢子是正常花粉粒形成的前提，
ROS 的产生可能与花药的正常发育相关，分离水稻
花药 ROS 产生的相关基因并进行详细的功能分析值
得深入研究。鉴于 Rboh 基因编码的 Rboh 氧化酶是
产生 ROS 的主要来源，通过原位杂交研究 OsRboh
基因在花药中的特定表达模式、结合过量表达及
RNAi 等技术研究水稻 OsRboh 基因在水稻花药发育
中的功能是下一步的研究重点。
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（责任编辑 狄艳红）