全 文 ：·综述与专论·
生物技术通报
B IO TECHNOLOGY　BULL ETIN 2009年第 10期
微生物抗重金属的生理机制
陈亚刚　陈雪梅　张玉刚　龙新宪
(华南农业大学资源环境学院 ,广州 510642)
　　摘 　要 : 　虽然环境中高浓度的重金属对微生物有毒害作用 ,但一些微生物表现出抗重金属的特性 ,在细胞结构、生理代
谢和遗传水平方面形成了不同的抗性机制。主要从生物吸附、胞外沉淀、生物转化、生物累积和外排作用等 5个方面阐述了微
生物对重金属抗性的生理和分子机制 ,为重金属污染环境的生物修复提供理论依据。
关键词 : 　抗重金属 生物吸附 胞外沉淀 生物转化 生物累积 外排作用
The Physiolog ica lM echan ism of
M icrobia l Heavy M etals Tolerance
Chen Yagang Chen Xuemei Zhang Yugang Long Xinxian
( College of Resources and Environm ent, South China Agricultural University, Guangzhou 510642)
　　Abs trac t: 　H igh concentrations of heavy metals in the environment are toxic to m icroorganism s, some of which showed heavy met2
als tolerance in cell structure, with different mechanism of resistances in physiological metabolism and genetic. In this paper, physiologi2
cal and molecular mechanism s of m icrobial heavy metals tolerance were expatiated, from the aspect of bioabsorp tion, extracellular, p re2
cip itation, biotransformation, bioaccumulation and exclusion, p roviding a theoretical basis for the bioremediation of the environment con2
tam inated by heavy metals.
Key wo rds: 　Heavy metals tolerance Bioabsorp tion Extracellular p recip itation Biotransformation Bioaccumulation Exclusion
收稿日期 : 2009207213
基金项目 : NSFC2广东联合基金 (U0833004)
作者简介 :陈亚刚 (19832) ,男 ,硕士研究生 ,从事污染环境的生物修复 ; E2mail: cyg21796327@163. com
通讯作者 :龙新宪 ,女 ,博士 ,副教授 ,主要从事污染环境的生物修复的研究工作
　　当前 ,重金属污染对环境的影响越来越大 ,且
引起了广泛的关注。环境中的某些重金属在低浓
度时不会对微生物产生不利的影响 ,反而会对它
们有利 ,这是由于某些金属是微生物细胞中的酶
的必需成分 ,如糖代谢过程中羧化酶、磷酸化酶、
丙酮酸氢化酶等的活性需要锰离子。此外 ,一些
微生物可以从金属化合物的氧化还原过程中获得
能量。然而 ,高浓度的重金属可以抑制微生物的
生长和繁殖、阻遏呼吸作用、使细胞形态异常甚至
使细胞裂解、改变核酸和蛋白质的结构、干扰氧化
磷酸化、影响细胞渗透压平衡 [ 1 ] 。因此 ,微生物在
重金属污染环境中逐渐形成了一些对重金属抗性
的种群 ,包括细菌、放射菌、真菌等 ,它们通过生物
解毒对重金属毒性产生抗性 ,能够在重金属浓度
污染的环境中生长繁殖。研究者一般认为 ,微生
物抗金属的机制主要有生物吸附、胞外沉淀、生物
转化、生物累积和外排作用 [ 2～4 ] 。
1　生物吸附
生物吸附是指可溶性物质被结合到细胞表面的
过程。生物吸附不需要的新陈代谢能量、死的或活
的细胞、细胞代谢产物均能吸附重金属。微生物吸
附重金属的机制主要包括离子交换、螯合、吸附和透
过细胞壁和细胞膜的扩散 ,吸附位点主要有细胞壁、
胞外聚合物和细胞膜 (图 1) [ 2 ]。例如 ,Mceldowney[ 5 ]
报道 ,荧光假单胞菌吸附的 Cd2 +有 65%是细胞壁的
作用 ,而细胞质和胞外聚合物对 Cd2 +的吸附分别只
占 33%和 2%。
1. 1　细胞壁的作用
金属离子与细菌细胞表面的相互作用主要是靠
2009年第 10期 陈亚刚等 :微生物抗重金属的生理机制
静电引力 ,其他还有范德华力、共价键、氧化还原和
胞外沉淀 [ 6 ] 。革兰氏阳性菌的细胞壁上含有高浓
度带有大量负电荷官能团的肽聚糖和磷壁酸聚合
物 ,因此它们有很强的吸收金属阳离子的趋向 ;另
一方面 ,革兰氏阴性菌的细胞壁这类聚合化合物
的浓度很低 ,因此表现出对金属有限的吸附能
力 [ 7 ] 。杨峰等 [ 8 ]比较了酵母融合菌的完整细胞、
细胞壁和细胞内含物对水体中的铬的吸附能力 ,
并进行了模型拟合 ,结果发现各组分对铬离子均
有一定的吸附作用 ,但细胞壁的去除率和吸附量
都明显高于完整细胞 ,而细胞内含物的吸附量仅
为同等条件下完整细胞的 43. 2% ,说明细胞壁是
吸附重金属离子的主要部位。Hu等 [ 9 ]的研究也
发现 ,纯化的细胞壁显示出比完整细胞更高的重
金属离子结合能力 ,他们认为这是由于重金属离
子渗透进入完整细胞的细胞壁内部要比进入分离
的细胞壁内部困难得多。
图 1 金属和细菌细胞之间的相互作用示意图 [ 2]
1. 2　胞外聚合物的作用
胞外聚合物 ( extracellular polymeric substances,
EPS)是微生物分泌的代谢产物 ,其主要成分是多
糖和多肽 ,其他的物质成分包括蛋白质 ,核酸和营
养盐类 ,这类物质的表面常带有 2COO - 、2HPO -4 、2OH -
等基团 ,使得胞外聚合物不但具有离子交换特性 ,也
可以与金属离子发生相互作用。研究者认为 , EPS
可能会促进金属离子的生物矿化 ,是潜在的聚集和
沉积细粒矿物的媒介物 ,并选择性地从环境中结合
金属 [ 10～13 ]。胞外聚合物吸附重金属离子是通过离
子交换和相互结合两种方式进行的 ,金属离子主要
是通过单齿配体、双配位的和多配位的配位阳离子
与 EPS分子的阴离子形成螯合物 [ 10 ]。
土壤中许多细菌能产生大量的胞外多糖 ,这
些胞外多糖带负电荷 ,是重金属的有效生物吸附
剂 ,所以它们的吸附金属的能力超过了浮游细
胞 [ 14 ] 。如果把微生物的胞外多糖去除 ,微生物吸
附重金属的能力就会大大地下降 ,且增加了微生
物对重金属的敏感性。而且 ,土壤中的细菌是存
在于一个固体颗粒为主导的生态系统中 ,确切的
说 ,土壤中 80% ～90%的微生物通过电子间的相
互作用、物理粘附和共价键作用与固体表面结合
在一起 [ 15 ]。
2　胞外沉淀
胞外沉淀是指细胞的活动导致细胞周围的物质
在细胞的周围形成一个新的凝结相的过程。微生物
通过其生理活动产生能和金属离子结合的物质 ,这
些物质能和金属离子结合形成稳定难溶的化合物或
络合物而沉淀聚集在细胞的表面 ,这类沉淀的主要
有金属硫化物和磷酸盐沉淀。
2. 1　形成金属硫化物
环境中的硫酸还原细菌能够催化硫酸盐的还
原 ,产生的硫化物与重金属发生沉淀反应 ,生成不溶
的硫化物颗粒 ,富集在细胞外表面上 (图 1)。硫酸
还原细菌的金属生物沉淀作用能有效地固定污染环
境中的 Zn、Cu、Pb、N i和 Cd,生成高度难溶性的硫化
物沉淀 ,如 ZnS、CdS、CuS、CoS、N iS和 FeS[ 16～19 ]。例
如 ,产气克氏杆菌的抗金属菌株能使 Pb、Hg和 Cd
生成不溶的硫化物颗粒 ,沉淀在细胞外表面 [ 1 ]。硫
酸还原细菌在硫还原过程中起重要的作用 ,它通常
用于重金属污染的土壤和水体的的修复。W hite
等 [ 16 ]认为用微生物修复有毒重金属污染土壤的过
程中 ,微生物起到催化反应的作用 ,在这个过程
中 ,首先是 Cd、Co、Cr、Cu、M n、N i和 Zn在硫氧化
细菌产生的硫酸中进行生物淋滤形成硫酸盐 ,然
后在硫酸还原细菌的催化活动下把硫酸盐还原成
硫化氢 ,硫化氢能结合金属离子形成难溶的金属
硫化物。
2. 2 形成磷酸盐沉淀
一些微生物能将有机磷转化为无机磷 ,而无机
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生物技术通报 B iotechnology　B u lle tin 2009年第 10期
磷酸盐易与金属发生沉淀反应。微生物可通过两种
方式释放无机磷酸盐 :一种方式是柠檬酸杆菌等能
分泌酸性磷酸酶 ,催化 22磷酸甘油水解 ,释放无机
磷酸盐 ,无机磷酸盐在细胞表面大量积累 ,与细胞表
面的金属发生沉淀反应 ,形成金属磷酸盐沉淀 ; 另
一种方式是细菌在好氧条件下不断合成多磷酸
盐 ,并把多磷酸盐作为细菌生长代谢的能源物质 ,
在厌氧条件下 ,多磷酸盐被降解产生 ATP,同时产
生金属磷酸盐的沉淀 [ 20 ] 。例如 ,图 1中重金属和
细菌的磷酸酯基团一起沉淀在革兰氏阳性细菌
里 ,表面的络合作用发生在重金属和细胞表面的
磷酸酯基团中的磷壁酸。相比之下 ,革兰氏阴性
菌沉淀金属的能力就差点 ,可能是由于它缺少细
胞表面的磷酸酯基团。
2. 3 其他
此外 ,一些微生物可以分泌多聚糖、糖蛋白、脂
多糖、可溶性氨基酸等胞外聚合物质 ,这些物质与溶
液中可溶的 Cd2 + 、Hg+ 、Cu2 + 、Zn2 + 形成不溶的沉
淀 [ 21 ]。由于胞外聚合物所含分子之间的范德华力、
静电作用力和氢键 ,胞外聚合物对于生物膜的聚集
和在基底上的附着起了很大的作用。因为胞外聚合
物中存在大量的阴离子基团 ,如羟基、羧基、硫酸根 ,
它们使得胞外聚合物不但具有离子交换特性 ,也可
以与金属离子发生相互作用 ,从而选择性地从环境
中结合金属 [ 22 ]。
3 生物转化
生物转化是外来化合物在体内经过一系列化学
变化并形成其衍生物、分解产物的过程称为生物转
化 ,或称为代谢转化 ,所形成的衍生物即为代谢物。
外来化合物经过生物转化 ,有的毒性减低 ,达到解毒
作用 ;而有些毒性反而增强 ,甚至引发致畸、致癌效
应。微生物能够对重金属的转化作用类型主要有氧
化、还原、甲基化、去甲基化等。
3. 1　还原反应
金属还原微生物能够还原许多导致环境问题的
多价态的重金属和放射性核素 ,包括 Fe、U、Cr、Tc
等。例如 ,氧化态 U、Tc 和 Cr在水媒介中高度可
溶 ,且在有氧的地下水中移动性很强 ,毒性很大 ,微
生物酶的直接还原作用将这些氧化态金属作为电子
受体 ,将氧化态的金属转化为还原态 ,从而降低其生
物毒性和迁移能力。金属还原细菌可将 Fe3 +还原
成 Fe2 + ,Mn4 +还原成为 Mn3 + 、硫酸盐形式的 S6 +还
原为 S2 - (H2 S)等 ,这些还原产物可能进行化学还原
重金属、放射性核素成为单独的或者多组分的非可
溶性物质 ,其中最容易起反应的是 Fe2 +和 H2 S (图
22a) [ 23 ]。硫还原菌也能和重金属发生氧化还原反
应 ,其产生的硫化氢能把污染重金属还原成低毒的、
稳定形态。例如 , H2 S能把可溶性和迁移性强的
U6 +还原成难溶的和易固定的 U4 + (图 22b)。
图 2 金属还原细菌 ( a)和硫还原细菌 ( b)对重金属和放射性核素的还原作用 [ 3]
　　对于重金属 Cr,高价态 Cr6 +毒性最大 ,并且溶
解性大 ,而 Cr3 +的毒性和溶解性就大大低于 Cr6 + 。
Cr6 +还原成 Cr3 +有两种方式 :第一种是方式是在还
原酶的作用下发生酶促反应直接还原成 Cr3 + ,如恶
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2009年第 10期 陈亚刚等 :微生物抗重金属的生理机制
臭假单胞菌就存在这种还原酶 ;另一种方式在还原
性微生物的作用下 , Fe3 + 被还原成 Fe2 + , Cr6 + 把
Fe2 +氧化成 Fe3 + ,同时还原成为低毒性和低溶解性
的 Cr3 + , Fe3 +继续被还原性微生物还原 ,反应循环
进行。
3. 2 氧化反应
砷是变价元素 ,自然界中可以以 0价、- 3价、
+ 3价和 + 5价形式存在。在无机砷中 + 3价砷比
+ 5价砷的生物毒性大几倍 ,甚至几十倍。许多抗
亚砷酸盐的细菌能把较大的毒性的亚砷酸离子氧化
成为毒性较小的砷酸盐 ,这些细菌最早在从牲畜的
消毒液中被发现并分离出来 ,其细胞中含有可溶性
的亚砷酸盐脱氢酶 [ 1 ]。化能自养亚砷酸盐氧化菌
( chemoautotrophic arsenite oxidizer, CAO )和异养亚
砷酸盐氧化菌 ( heterotrophic arsenite oxidizer, HAO )
可以将 A s3 +氧化为 A s5 + 。CAO对 A s3 +的氧化作用
与氧 (或硝酸盐 )的还原相偶联起来 ,其从 A s3 +的氧
化过程中获得能量 ,并将获得的能量用于将 CO2固
定为细胞的有机碳 ,从而进行生长繁殖。HAO在呼
吸氧时可以将 A s3 +氧化为 A s5 + ,却不能从 A s3 +的
氧化过程中获得能量 ,而是以有机碳作为能量的
来源 [ 24 ]。
具有氧化 M n2 +的细菌广泛地存在于自然界
中 ,能氧化 M n2 +的细菌主要有革兰氏阴性菌、革
兰氏阳性菌、鞘细菌等。微生物对 M n2 +的氧化机
理包括 [ 25 ] : (1)间接氧化 ,即微生物通过新陈代谢
作用改变自身微环境 (如 pH、Eh) ,从而实现 M n2 +
的化学氧化。例如 ,共生生金蒲 (M etallogenium sym bi2
oticum )是一种有机化能自养菌 ,它对 Mn2 +的氧化主
要借助于过氧化氢酶 ,过氧化氢酶在新陈代谢过程
中产生 H2 O2 ,从而实现 Mn2 +的氧化。 ( 2 )直接氧
化 ,即锰氧化酶的直接催化氧化或通过特定的键合
作用实现氧化。一些氧化 Mn2 +的细菌能够合成蛋
白质、碳水化合物和其他一些能够在细胞内或细胞
上键合、富集以及增强 Mn2 +氧化的物质。
4 胞内累积
微生物在其整个代谢活跃期内可通过吸收、吸
附、吞食等各种过程从周围环境中蓄积某种元素或
难分解化合物 ,通常被累积的金属有 Cd2 + 、Cu2 +和
Zn2 + 。在生物累积过程中 ,可溶性金属从微生物细
胞外通过细胞膜转运到细胞质中 ,金属离子在细胞
中被隔离到特定部位 ,以防止接触到重要的细胞组
分或细胞器 ,或者在细胞质中被胞内蛋白质结合或
被隔离分开。许多的真核微生物能把重金属离子累
积于细胞内 ,例如真菌把大部分 Co2 + 、Mn2 + 、Mg2 + 、
Zn2 +和 K+以离子态、或低分子量的多聚磷酸酯结
合态累积于小气泡中。
许多微生物可以合成具有结合重金属的胞内蛋
白 ,这类蛋白质对 Zn、Cd、Cu、Hg等金属有很强地结
合能力 ,从而降低细胞内金属的生物有效性 ,是有效
的重金属解毒机制 [ 26～28 ]。例如 ,聚球藻产生的金
属硫蛋白、假单胞杆菌产生的富含半胱氨酸的蛋白
质 [ 29 ]。聚球藻类的金属抗性系统包括两种基因
sm tA和 sm tB , sm tA编码的金属硫蛋白能吸附 Cd2 +
和 Zn2 + ,其在高浓度的 Cd2 + 、Zn2 +和 Cu2 +溶液中的
时候被诱导。与动物的金属硫蛋白相比 ,这种类型
的金属硫蛋白含有较少的半胱氨酸残留 [ 30, 31 ]。Sm tA
金属硫蛋白的半胱氨酸残可作为汇集过量有毒的金
属离子的地方。 sm tB蛋白的作用是作为一个反式
作用的基因转录阻遏物来阻止 sm tA的表达和相应
的金属硫蛋白的产生。目前 , sm tB 蛋白结构已确
定 ,是一个螺旋 2转角 2螺旋二聚体 ,与其他 DNA 结
合蛋白质相似。结构分析表明 ,该蛋白可能有 4个
Zn2 +结合位点 [ 32 ]。
此外 ,真菌细胞内普遍存在一种对金属离子有
着亲和力的金属硫蛋白 ,他们的作用是结合进入细
胞内的重金属离子 ,使其以不具有生物活性的无毒
螯合物形式存在 ,降低金属离子的活性从而起到减
轻或解除金属的毒害作用 [ 33, 34 ]。这些蛋白质可以
催化胞内的金属离子解毒 ,提高微生物的抗重金属
的能力。
5 外排作用
环境中的金属抗性微生物具有有效的重金属
排出系统 ,从而提高微生物抗重金属的能力 ,这也
是微生物抗重金属的重要机制之一。微生物细胞
通常通过控制金属离子运输来减少细胞内金属浓
度 ,即通过减弱金属的吸收系统或者加强金属的
排放系统来实现 ,以减少细胞质中金属离子的浓
度。微生物细胞的金属外排作用主要包括 CBA外
排系统、P型 ATP酶外排系统和 CDF族外排系统
36
生物技术通报 B iotechnology　B u lle tin 2009年第 10期
3种。
5. 1　CBA外排系统
CBA外排系统属于化学渗透离子 /质子交换
系统 ,由 3种多肽组成 :细胞内膜蛋白 (A亚基 )、
外膜蛋白 (C亚基 )和连接 A 亚基和 C亚基的蛋
白 ,位于细胞周质内 ,也称其为膜融合蛋白 [ 35 ] 。内
膜蛋白亚基 A属于 RND家族 ,内膜蛋白复合体能
把细胞内的底物从细胞质、胞质膜、周质通过外膜
到达细胞外 [ 35 ] 。RND 蛋白作为一个三聚体驻留
在细胞质膜、或从细胞膜延伸到周质 ,开口三角之
间的个别单元连接 RND蛋白的内部与周质 ,因此
底物可从这个部分被吸取 [ 36 ] 。此外 ,在疏水基存
在的情况下 ,底物也可能源于胞质膜内部的细胞
质 [ 36, 37 ] 。RND蛋白质的驱动力是质子动力 ,即质
子进入细胞质释放出来的自由能转化为 RND把底
物排出到细胞外所需的驱动力 ,该反应是由外膜
蛋白催化的 [ 38, 39 ] 。外膜蛋白 ,如 TolC[ 40 ]是一个三
聚体 ,它的一个单 β通道从胞外跨越外膜并延伸
到周质。通道包含两个开口 ,一个是通向细胞外
面 ,另一个在它们的周质的部分 ,这是连接到 RND
蛋白质中央开口的顶部。最后 ,膜融合蛋白 [ 41 ]可
能形成六聚环状结构 ,从而稳定 RND 和外膜之间
的联系 [ 42～44 ] 。大肠杆菌只有一个 RND金属外排
系统 ———Cus系统 ,把决定性因素 Cus去除导致银
的抗性下降了 50% ,而铜的抗性却没有下降 [ 45 ] ,
产生这个结果是由于细胞周质中一种含有铜的铜
氧化酶 CueO,它填补了被去除的 CusCBA的作用 [ 46 ]。
5. 2　P型 ATP酶的外排系统
P型 ATP酶是单一亚基结构的、位于细胞质
膜的金属外排系统 ,其通过 ATP水解来驱动金属
的转运 [ 47 ] 。由于 ATP酶在靠近半胱氨酸的部分
有一个保守的脯氨酸 ,所以也被称为 CPxATP酶。
P型 ATP酶对于细胞内金属的平衡和抗性十分重
要 ,因为他们能在金属的吸收和外排双方面起作
用 ,也就是说一个 P型 ATP酶既能把底物从细胞
外部 (或外周胞质 )转运到细胞质 ,也能把底物从
细胞质转运到细胞外 (或外周胞质 ) [ 48 ] 。金属外
排活动中由于巯基化合物的刺激作用 ,可能使得
CPx型 ATP酶把金属从谷胱甘肽中携带出来 ,从
而把金属从细胞质的中排出去 [ 49, 50 ] 。例如 ,大肠
杆菌细胞内铜元素的平衡起主要作用的是 CopA ,
CopA属于 ATP酶外排系统 ,把 Cu +从细胞质内运
输到周质内。
5. 3 (CDF)族外排系统
CDF族蛋白是在微生物界普遍存在的外排过
渡金属阳离子的系统 [ 35 ]。CDF家族大部分成员由
300～550个氨基酸组成 ,包括 6个跨膜功能域、一
个长的细胞质的 C2末端功能结构区域和一个组氨
酸丰富的区域 ,组氨酸丰富的区域可能是潜在的金
属结合位点 [ 51 ]。CDF蛋白的 N2末端和 C2末端均位
于胞质内。CDF系统是一个二价阳离子 /质子交换
器 ,小的 CDF族蛋白以同型二聚体的形式存在 ,且
许多 CDF 蛋白都是以同源二聚体形式发挥作
用 [ 52, 53 ]。CDF家族的许多成员专一性地将金属离
子从细胞内转运到胞外或细胞器内 ,它在金属的平
衡和抗性中起实质性的作用。W au tersia m eta lli2
durans所分泌的 FieF是一个主要的铁解毒运输蛋
白 ,同时它能促进其它二价阳离子如 Zn2 + 、Co2 + 、
Cd2 +和 N i2 +的抗性 [ 54 ]。
6　展望
金属抗性微生物广泛存在于自然环境中 ,尤其
是重金属污染环境。微生物对金属的抗性既有质粒
编码的 ,也有染色体基因编码的 ,如细菌对金属的抗
性常由质粒编码调控。微生物对金属的解毒过程常
伴随着金属的形态发生改变 ,导致金属的毒性和移
动性降低或者增加 ,因此 ,可将金属抗性微生物应用
于污染环境的生物修复。例如 ,利用微生物对金属
生物吸附或生物积累作用可去除废水中的重金属 ;
利用根际微生物对金属的沉淀或吸附作用 ,实现重
金属污染土壤的微生物 2植物稳定修复 ;利用微生物
在其代谢过程中分泌有机酸等溶解重金属 ,实现对
重金属污泥的生物淋滤。虽然 ,当前国际上对微生
物抗重金属胁迫的机理污染研究取得了长足的发
展 ,然而生物修复的在工程利用中还没有得到很好
的应用。为了加速金属污染环境的的生物修复工程
应用 ,一方面 ,人们应开发更多的生物修复的菌种资
源 ;另一方面 ,从分子水平深入阐明微生物对重金属
的抗性机制。
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2009年第 10期 陈亚刚等 :微生物抗重金属的生理机制
参 考 文 献
1 池振明 ,现代微生物生态学.北京 :科学出版社 , 2005, 243～292.
2 Tabak HH, Lens P, Eric D, et al. Reviews in Environmental Science
and B io /Technology, 2005, 4: 115～156.
3 N ies DH, Silver S, Bacterial TransitionMetal Homeostasis. In Molec2
ularM icrobiology of HeavyMetals. Berlin Heidelberg: Sp ringer2Ver2
lag, 2007, 117～142.
4 B ruins MR, Kap il S, Oehme FW. Environment Ecotoxicology and
Environmental Safety, 2000, 45: 198～207.
5 McEldowney S. FEMS M icrobial Ecol, 2000, 33: 121～128.
6 Nannip ieri P, A scher J, Ceccherini MT, et al. Eur J Soil Sci, 2003,
54: 655～670.
7 Beveridge TJ. Annu RevM icrobiol, 1989, 43: 147～171.
8 杨峰 ,尹华 ,彭辉 ,等. 环境化学 , 2007, 26 (3) : 318～322.
9 Hu ZC, Norman JM, Faison BD, et al. B iotechnology B ioengineer2
ing, 1996, 51: 237～247.
10 Geesey GG, Lang L, Jolley JG, et al. W ater Sci Technol, 1989, 20:
161～165.
11 Beveridge TJ,Makin SA, Kadurugamuwa JL, L i Z. FEMS M icrobiol
Rev, 1997, 20: 291～303.
12 Douglas S, Beveridge TJ. FEMS M icrobiol Ecol, 1998, 26: 79～88.
13 Langley S, Beveridge TJ. App l Environ M icrobiol, 1999, 65:
489～498.
14 Mclean JS, LeeJ2U, Beveridge TJ, Interaction of Bacteria and Envi2
ronmentalMetals, Fine2grained M ineral Development, and B ioreme2
diation Strategies. In: Huang PM, Bollag J2M, Senesi N ( eds) Inter2
actions Between Soil Particles and M icroorganism s. Chichester: W i2
ley, 2002, 227～261.
15 Theng bkg, O rchard VA, Interactions of Clay with M icroorganism s
and Bacterial Survival in Soil: A Physicochem ical Perspective. In:
Huang PM, Berthelin J, Bollag J2M,McGill WB, Page AL ( eds) En2
vironmental Impact of Soil Component Interactions. Boca Raton, FL:
Lewis Publishers, 1995, 123～143.
16 W hite C, Gadd GM. M icrobiology, 1998, 44: 1407～1415.
17 W hite C, Gadd GM. FEMS M icrobiol Lett, 2000, 183: 313～318.
18 Labrenz M, D ruschel GK, Thom sen2Ebert T, et al. Science, 2000,
290: 1744～1747.
19 W ang CL, Clark DS, Keasling JD. B iotechnol B ioeng, 2001, 5:
285～291.
20 张玉刚 ,等. 环境科学与技术 , 2008, 31 (6) : 58～63.
21 Kurek E, Francis AJ, et al. A rch Environ Contam Toxi2col, 1991,
20: 106～111.
22 Finlayson JC, Schorer M. W at Sci Tech, 1998, 37 ( 4 ～ 5 ) :
307～315.
23 Van Hullebusch ED, Lens PNL, Tabak HH. Re /V iews in Environ2
mental Science & B io /Technology, 2005, 185～212.
24 洪斌. 地球科学进展 , 2006, 21 (1) : 77～82.
25 杨宏 ,等. 应用与环境生物学报 , 2008, 14 (1) : 143～146.
26 Cavet JS, Borrelly GP, Robinson NJ. FEMS M icrobiol Rev, 2003,
27: 165～181.
27 Guimaraes2Soares L, Felicia H, Joao Bebianno M, et al. Science of
The Total Environment, 2006, 372 (1) : 148～156.
28 Jaeckel P, Krauss G, Menge S, et al. B iochem ical and B iophysical
Research Communications, 2005, 333 (1) : 150～155.
29 Silver S, Phung L. Annu RevM icrobiol, 1996, 50: 753～789.
30 Silver S, Nucifors G, Chu L, M isra TK. Trends B iochem Sci, 1989,
14: 76～80.
31 Silver S,W alderhaug M. M icrobiol Rev, 1992, 56: 195～228.
32 Cook WJ, et al. J Mol B iol, 1998, 275: 337～346.
33 Narender RG, Prasad MNV. Environmental and Experimental Bota2
ny, 1990, 30 (3) : 251～264.
34 Stillman MJ. Coordination Chem istry Reviews, 1995, 144:
461～511.
35 N ile DH. FEMS M icrobiol Rev, 2003, 27: 313～339.
36 Murakam i S, Nakashima R, Yamashita R, Yamaguchi A. Nature,
2002, 419: 587～593.
37 Murakam i S, et al. J B iol Chem, 2004, 279: 3743～3748.
38 Paulsen IT, Park JH, Choi PS, Saier MH JR. FEMS M icrobiol Lett,
1997, 156: 1～8.
39 GoldbergM, et al. B iol Chem, 1999, 274: 26065～26070. 　
40 Koronakis V, et al. C. Nature, 2000, 405: 914～919.
41 SaierMH Jr, Tam R, Reizer A, Reizer J. Mol M icrobio, 1994, 111:
841～847.
42 Akama H, et al. J B iol Chem, 2004, 279: 52816～52819.
43 Akama H, et al. J B iol Chem, 2004, 279: 25939～25942.
44 H iggins MK, et al. Proc Natl Acad Sci USA, 2004, 101: 9994
～9999.
45 Franke S, Grass G, N ies DH. M icrobiology, 2001, 147: 965～972.
46 Grass G, et al. J Bacteriol, 2004, 186: 5826～5833.
47 Fagan MJ, SaierMH Jr. Mol Evol, 1994, 38: 57～99.
48 Borsetti F, Martelli PL, Casadio R, et al. Metals and Metalloids in
Photosynthetic Bacteria: Interactions, Resistance and Putative Home2
ostasis Revealed by Genome Analysis. In The Purp le Phototrophic
Bacteria. Netherlands: Sp ringer Science + Business Media BV,
2009, (28) : 655～689.
49 Rensing C, Ghosh M, Rosen BP. Bacteriol, 1999, 181: 5891～5897.
50 Sharma R, et al. J B iol Chem, 2000, 275: 3873～3878.
51 GuerinotML. B iophys Acta, 2000, 1465: 190～198.
52 Chao Y, Fu D. J B iol Chem, 2004, 279: 12043～12050.
53 Haney CJ, et al. Ind M icrobiol B iotechnol, 2005, 32: 215～226.
54 Munkelt D, Grass G, N ies DH. J Bacteriol, 2004, 186: 8036～8043.
56