全 文 ：植物学通报 2006, 23 (4): 409~417
Chinese Bulletin of Botany
收稿日期: 2005-12-14; 接受日期: 2006-05-09
基金项目: 高等学校博士学科点专项科研基金(20050504009)
* 通讯作者 Author for correspondence. E-mail: fangsenxu@mail.hzau.edu.cn
.专题介绍.
植物根系形态对低磷胁迫应答的研究进展
赵华1,2 徐芳森1,2* 石磊1,2 王运华2
(1华中农业大学作物遗传改良国家重点实验室 武汉 430070)
(2华中农业大学微量元素研究中心 武汉 430070)
摘要 本文综述了近年来植物对磷营养高效吸收有关的根系形态方面的研究进展, 总结了植物适应低
磷胁迫的根系形态特征, 以及植物适应低磷胁迫根系形态变化的激素调控的内在机制, 着重阐述了植物
适应低磷根系形态变化的分子生物学基础, 并对开展此类工作的有效途径进行了探讨。
关键词 磷, 胁迫, 根系形态, 激素, 分子生物学
Advances in Plant Root Morphology Adaptability to
Phosphorus Deficiency Stress
Hua Zhao1 ,2, Fangsen Xu1 , 2*, Lei Shi1 ,2, Yunhua Wang2
(1 National Key Laboratory of Crop Genetic Improvement , Huazhong Agricultural University,
Wuhan 430070)
(2 Microelement Research Center , Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070)
Abstract This paper summarizes the advances in studies of plant root morphology related to high
efficient uptake and utilization of phosphorus (P), specifically, plant root morphological characters
adapting to P deficiency stress and its possible mechanism regulated by phytohormones and the
molecular biology of plant root systems adapting to low-P stress. Discussed are useful advanced
biology approaches to develop similar studies.
Key words phosphorus, stress, root morphology, phytohormone, molecular biology
磷是植物生长发育所必需的大量营养元
素。磷在能量代谢、糖分代谢、酶促反应和
光合作用等过程中起着至关重要的作用, 并且是
核酸、植素和卵磷脂的重要组成成分, 在很大
程度上决定了作物的产量和品质(Lynch, 1995;
孙海国等, 2001)。然而, 磷在土壤中的移动性
很小, 它主要借助扩散方式迁移到根系表面, 土
壤中磷亏缺区常常只有几个毫米, 且易被土壤中
的矿物和有机物所固定, 导致土壤中磷的有效性
较低, 从而成为作物生长的重要限制因子(赵明
等, 2002)。低磷胁迫下, 根系形态的适应性变
化是植物高效利用土壤磷的重要基础, 而这一重
要基础受遗传调控, 这就使得通过作物根形态特
性的遗传改良来提高磷利用效率成为可能(廖红
和严小龙, 2000; Hammond et al., 2004; Tara and
Niels, 2004)。因此, 发掘作物自身磷营养高效
利用的种质资源, 改良作物磷营养性状, 已成为
目前植物磷营养研究的热点和重点(严小龙等,
1992; 廖红和严小龙, 2000, 2001)。本文综述了
植物适应低磷胁迫的根系形态适应性变化特征
410 23(4)
及其机理的研究进展。
1 低磷胁迫时植物根系形态的适应性
变化特征
1.1 根系形态及根构型
不同根系的形态学特征, 一般用根的生物
学干重、数量、根长、根表面积、根分枝
数、根毛的数量和长度等参数来量化。根系
形态在土壤中的生长具有可塑性, 且随外界条件
的变化而变化(严小龙等, 1999, 2000; Kelly et al.,
2001)。根系形态特征与植物利用土壤养分的
效率密切相关(Bonser et al., 1996), 有关根系形
态与磷效率的关系研究日益活跃(王美丽和严小
龙, 2001; 曹爱琴等, 2002; 王应祥等, 2003)。根
构型是指同一根系中不同类型的根在介质中的
空间分布,包括三维立体构型和平面几何构型
(Lynch, 1995; Bonser et al.;1996; 廖红和严小龙,
2000)。目前通过计算机扫描结合软件处理可
实现对根构型参数的变化的量化研究, 根构型的
研究已成为当前低磷胁迫下植物适应性反应的
重要方面。植物根的构型对植物磷的高效利
用有着重要的意义,研究表明缺磷胁迫下根构型
参数的变化均与菜豆生物量和磷含量有一定的
相关关系(廖红和严小龙, 2000)。
1.2 根系形态的变化赋予了植物磷的高效
吸收
根系形态的变化能改善根系对土壤中磷的
吸收。很多研究发现植物根系与土壤接触面
的增加来适应磷缺乏的机制, 主要表现为侧根数
目的增加和伸长, 与菌根菌共生, 以及根毛数目
的增加和伸长等。
缺磷和正常磷营养液条件下培养不同基因
型玉米, 实验结果表明, 缺磷时除基因型Swiss
外, 其他基因型玉米形成较大的根系, 并且分泌
较多的酸性磷酸酶(Gaume et al., 2001)。龚江
等(2004)利用砂培试验研究不同磷利用效率玉
米基因型根系形态特征的差异, 发现低磷胁迫下
磷高效利用自交系根体积、根表面积以及活
跃吸收面积均大于磷低效利用自交系, 从而增加
对土壤中磷的吸收, 因此认为根系表面积大, 根
体积大是磷高效利用的主要特征。Liu等(2004)
报道磷高效利用的玉米基因型181在磷缺乏条
件下具有较大的根系从而增加与土壤接触表面
积, 并具有分泌较多的酸性磷酸酯酶而酸化根际
的特点, 而并不是分泌较多的有机酸。
明凤等(2000)发现水稻磷高效利用品种根
系吸磷能力强是因为其具有较高的吸收速度, 具
体表现为单位根长吸磷量大、根系高亲和磷
酸盐转运蛋白表达强, 根冠比高等, 同时根系分
泌有较多的酸性磷酸酶、质子及有机酸从而
活化土壤中难溶性磷。缺磷时甘蓝型油菜磷
高效利用品种具有较长的根系, 较大的根体积、
根表面积以及根活跃吸收表面积(刘慧等 ,
1999)。小麦的根轴长度、侧根数量和根系长
度在缺磷条件下均显著增加, 但是根轴数量和侧
根长度明显减小(孙海国和张福锁, 2002)。低磷
胁迫下, 白羽扇豆在根的末端形成侧生根和根毛
的簇生根, 这是植物对缺磷反应的一种典型的适
应性变化(Shane et al.,2003; 梁瑞霞等, 2004)。
以上根系形态的适应性是改善根系对土壤中磷
吸收的重要方面, 这些特征可以为磷高效吸收机
理研究和育种提供工作基础。
拟南芥在低浓度有效磷条件下, 根毛的长
度和密度增加, 用根系相对密度系数来评价野生
型拟南芥和根毛缺陷型突变体对养分吸收的相
对竞争能力, 结果证明了根毛赋予了低磷条件下
的磷吸收的竞争优势(Bates and Lynch, 1996,
2000a, 2000b, 2001)。Ram等(2000)研究不同生
态型的拟南芥对不同难溶性磷源的反应, 发现根
系的形态、磷吸收动力学、有机酸分泌物、
根际酸化程度以及根的渗透能力均表现出明显
的差异。高密度的长根毛、单位根长的高吸
收量和高渗透力构成了磷的高亲和性特征。
然而也有研究表明根毛长度和密度的可塑性受
到土壤磷有效性的影响, 有效磷状况仅影响根毛
缺陷型拟南芥根毛的伸长, 并不决定根毛的发
4112006 赵华 等: 植物根系形态对低磷胁迫应答的研究进展
生。在严重缺磷条件下, 与根毛缺陷型突变体
(rhd6 , rhd2)相比, 野生型具有较高的地上部生
物量、生长速度和磷累积量。在磷水平适宜
的条件下, 不同生态型的拟南芥根系参数没有差
异, 在低有效磷胁迫条件下, 拟南芥根毛生长量
增加对于提高磷有效性很重要, 是适应低磷胁迫
的有效机制(Herrera-Estrella et al., 2001)。根毛
的量与土壤溶液中自由扩散的营养元素磷的吸
收呈正比, 高浓度的有效磷抑制拟南芥根毛的形
成, 根毛的可塑性也体现在根系局部的有效磷状
况, 不受距离根系较远的磷状况的影响(Müller
and Schmidt ,2004)。根系形态变化对养分缺乏
的反应是很重要的, 因为在根系摄取养分过程
中, 这些参数的改变起了决定性的作用。因而
根的生长状况对于主要借助扩散到达根表的磷
素的获取具有重要的意义。磷素养分的有效
性与根系形态的关系表现为: 低有效磷时促进根
系形态的适应性变化, 优越的根系形态更有利于
土壤中磷的吸收。
2 低磷胁迫时植物根系形态变化的激
素调控
植物几大类激素比如生长素、细胞分裂
素、乙烯和甾类等与植物根系的生长发育直
接或间接相关(Ge et al., 2004)。一般认为,植物
生长激素通常与植物生长过程中主要的生理生
化反应有关,因此某些植物激素有可能与根系形
态对低磷胁迫的适应性变化有关(Lynch and
Brown,1997; Yves and Marcel, 2002)。因而, 研
究磷缺乏导致植物内源激素水平的变化有助于
阐明在磷缺乏条件下根系形态改变的激素调控
作用(Jose and Esmeralda, 2002)。
2. 1 磷营养与根系形态和细胞分裂素的
关系
磷缺乏时, 植物根系中的细胞分裂素水平
上升, 根系生长受阻, 内源细胞分裂素增加一般
刺激地上部而抑制地下部的伸长生长; 磷缺乏
时, 外源细胞分裂素抑制拟南芥侧根的生成, 表
明细胞分裂素抑制根系的生长(López-Bucio et
al., 2002)。细胞分裂素 6-BA阻碍了缺磷条件
下的白羽扇豆排根形成(梁瑞霞等, 2004)。
2. 2 磷营养与根系形态和乙烯的关系
乙烯是一种与多种环境胁迫反应密切相关
的植物生长激素。生长素刺激乙烯的生物合
成, 因此乙烯可能和生长素共同调节根毛的伸长
(Casson et al., 2002)。乙烯促进根表皮细胞的
分化, 进而促进根毛的发育(Michael, 2001)。
乙烯或磷的缺乏并没有诱导乙烯合成缺陷
型拟南芥突变体根毛的产生, 在磷缺乏条件下,
乙烯抑制剂和乙烯合成前体诱导根的伸长生长
而不诱导侧根的形成(Ma and Baskin, 2003)。
乙烯合成抑制剂处理根系限制了根毛的伸长生
长, 而乙烯前体处理根系促进根毛的形成
(Tanimoto et al., 1995)。磷缺乏诱导根部乙烯
的合成, 这可能表现为根毛增加(Zhang et al.,
2003)。这些结果表明, 磷缺乏以及乙烯对根毛
的形成具有促进作用。磷缺乏条件下用乙烯
合成抑制剂、乙烯前体或生长素转运抑制剂
处理根系并没有改变根毛密度, 表明可能另有其
他信号转导途径改变了磷缺乏条件下的根形态,
此结论与磷缺乏条件下乙烯不敏感突变体和野
生型产生根毛的报道相吻合(Ma et al., 2001a)。
磷缺乏条件下, 根系的最大相对伸长率略
微降低, 根长变短、表皮细胞数目下降, 而皮
层的细胞数目没有下降。在磷正常条件下乙
烯促进了根系的伸长, 而在低磷条件下则阻碍了
根系的伸长。在磷正常和磷缺乏条件下, 乙烯
调节根系最大相对伸长率而不影响根系的大小,
根系是靠改变乙烯信号转导途径来适应磷的缺
乏(Ma and Baskin, 2003)。同样, 用氨基环丙烷
羧酸(1-aminocyclopropane-1-carboxylic acid,
ACC)处理拟南芥乙烯信号转导突变体, 结果并
没有表现出低磷胁迫下乙烯促进侧根的形成
(Jose and Esmeralda, 2002)。López-Bucio 等
(2002)为了阐明缺磷条件下乙烯在改变根系形
态的作用, 研究了拟南芥乙烯不敏感突变体
412 23(4)
etr1、 ein2、ein3、hls和乙烯过量表达突变
体eto1, 结果发现, 与野生型拟南芥相比, 与乙
烯有关的突变体(除ctr1和eto1外)在磷胁迫时
均表现出主根变短和侧根数量增加。这些实
验结果表明, 磷胁迫诱导的根系形态变化很大程
度上独立于生长素和乙烯的信号转导。具体
的调控途径相当复杂。
2.3 磷营养与根系形态和生长素的关系
Al-ghazi等(2003)利用定时扫描技术, 研究
发现拟南芥根构型对缺磷的适应性变化主要表
现为主根伸长率的降低, 侧根起始位点减少和侧
根伸长率的增加。进一步研究表明, 生长素的
信号转导参与了低磷胁迫条件下根构型的适应
性变化过程。
有关植物生长素的信号转导的研究着重于
对拟南芥生长素(Aux/IAA)家族中29个转录调
控因子调控的方向。结果表明突变体 arx3/
IAA17根毛的起始发育和延长受到了阻碍, 而突
变体shy2/IAA3根毛的起始发育提前并延长了
根毛伸长的时间, 最终根毛更长。双突变体的
表型、蛋白质瞬时表达的诱导和同族基因的
转录模式表明根毛形成的起始是由同一细胞中
相关的2个基因SHY2和AXR3的表达丰度决定
的。这些结果展现了生长素信号转导的一种
普遍模式 (Knox et al.,2003)。Ge等(2004)通过
转基因手段对水稻控制根形态的基因OsRAA1
的表达进行了研究,融合基因OsRAA1: : GUS的
表达结果表明, OsRAA1的表达受生长素的诱导,
同时 OsRAA1的超表达也导致了生长素的增
加 。
PGRs是低磷胁迫条件下拟南芥根发育的
生长调节因子 , 根形态的变化和生长势与
PGRs、生长素、乙烯和细胞分裂素的浓度呈
正比(Casson et al., 2002)。在适宜的磷浓度下,
生长素与侧根发育、根毛伸长及根毛密度的
调节密切相关( Bates and Lynch, 1996; Ma et al.,
2001b)。生长素诱导刺激侧根的生长, 磷缺乏
也诱导侧根的生长, 因而生长素缺乏与磷缺乏对
根形态改变的效用相似。然而, 也有研究表明,
在磷缺乏条件下 生长素不敏感突变体和野生型
的根系结构均发生改变(Williamson et al.,
2001)。
生长素和生长素拮抗剂处理苗期拟南芥,
其根系形态的变化是因为磷缺乏诱导生长素大
量合成导致的。低磷刺激了拟南芥乙烯敏感
突变体 axr1-3、axr2-1和 axr4-1根系的过量
生长, 而突变体iaa28-1的根部并没有表现出侧
根数目的增加和主根的变长(Jose and Esmeralda,
2002)。拟南芥萌芽后第7天到第11天, 磷缺乏
胁迫刺激了侧根的发育, 11天以后, 根系的生长
受到抑制, 表现为主根和侧根密度的减少, 侧根
伸长率的降低。低磷胁迫严重抑制了原基的
起始发育却刺激了分化原基的活性(Nacry et al.,
2005)。生长素浓度的调节在磷胁迫诱导的根
构型变化过程中起着很重要的作用, 且低磷调节
根系内源生长素的浓度的变化是转运机制而不
是合成机制(Nacry et al., 2005)。
综上所述, 激素调控的信号转导是植物适
应环境胁迫的重要组成部分(种康等, 2005)。植
物激素调控植物磷缺乏胁迫生长的适应性机理
主要依赖激素间相互作用和信号转导方式, 其机
理是相当复杂的, 所以激素对植物根系生长的调
控结果也不尽一致。揭示激素与养分吸收关
系的机理, 有利于人们应用外源激素调控植物
适应逆境生长的生产实践。
3 低磷胁迫植物根系形态适应性变化
的分子生物学基础
土壤中磷的有效性和植物获取磷的能力是
植物磷营养的两个主要因子。生物技术的发展,
为从分子水平上研究植物磷缺乏条件下的根系
形态适应性变化的内在机理提供了技术基础。
3.1 磷缺乏下根系形态变化的分子机理
Chevalier等(2003)调查了4个拟南芥生态
型10个与生长相关的性状, 发现磷缺乏条件下
4个生态型均表现主根变短和侧根减少, 随后进
4132006 赵华 等: 植物根系形态对低磷胁迫应答的研究进展
一步调查了 73种拟南芥基因型根系对缺磷的
反应, 结果发现有50％的基因型表现为主根变
短和侧根减少, 25％的基因型对磷缺乏不敏感,
25％的基因型只有一个参数表现出对缺磷敏
感。这表明不同的基因型对缺磷表现出不同
的适应机制, 为进一步揭示适应低磷胁迫的分子
机制提供了丰富的材料。在磷缺乏条件下, 野
生型拟南芥根部皮层细胞的切面上形成根毛分
化位点, 从而其主根和侧根上的根毛密度增加。
在根毛分化阶段, 突变体与野生型之间的差异最
为明显, 由于基因的缺失而影响突变体根毛的早
期分化, 这个现象表明了表皮细胞发育的早期就
能够感受磷营养信号转导(Margare te and
Wolfgang, 2004)。根毛缺陷型的花生突变体
Wasedairyu靠扩大根系结构从缺磷土壤中吸收
磷, Wasedairyu雌蕊柄吸收的磷占总磷量的
20%, 这一结果与其他品种相比没有明显的差
异。根部和雌蕊柄形成根毛是适应低磷胁迫
的重要机制(Wissuwa and Ae, 2001)。
3.2 菌根促进植物磷吸收的分子机理
许多植物根系具有与真菌菌丝共生的特性,
从而促进其对磷的吸收, 具体作用机理是通过共
生膜将菌丝丛枝状吸胞中释放的磷转运到植物
根系皮层细胞内。Burleigh和Harrison (1997)
利用基因表达差显方法分离了菌根真菌特异的
磷转运子Mt4, Northern blot的结果表明该基因
仅在根部有表达。菌根真菌和介质中磷的水
平对苜蓿磷运转子的表达有显著的影响。
RNA分析表明: 磷缺乏时, Mt4在苜蓿的根部有
表达, 在充足的磷水平条件下表达则受到抑制;
根系被菌丝侵染后, 真菌转运子的表达会抑制苜
蓿磷转运子的表达, 在苜蓿的另一个磷饥饿诱导
系统中也发现了同样的负调控模式。 LePT1是
从马铃薯里分离的一个菌根菌丝特异的磷转运
子, 在编码番茄的根毛特异启动子的控制下该磷
转运子能够增加根系表面积从而促进根系对磷
的吸收(Liu et al.,1998)。表现为根系生长量锐
减和侧根缺乏特征的玉米侧根缺陷型突变体
lrt1, 能够与菌根菌丝共生诱导特异的“毛刷
状”侧根从而弥补磷的缺乏。供应正常磷能
够改善突变体的生长, 但是效率远低于与菌根真
菌共生的作用。因而, 菌根真菌能够很好地行
使促进磷吸收和运转功能, 从而弥补缺陷突变体
的生长(Paszkowski and Boller, 2001)。
3.3 缺磷诱导下植物根系形态适应性变化
的QTL定位
数量性状位点(quantitative trait loci, QTL)
的定位在植物适应低磷胁迫的遗传和分子机理
研究中发挥着重要的作用。磷缺乏条件下扫描
到的根系形态QTL可以阐述缺磷对根系形态发
育相关基因的调控, 从而为克隆和分离相关基因,
进而为改良作物适应低磷胁迫提供理论依据。
玉米自交系在低磷条件下易与菌根菌共
生。不同磷水平处理下玉米自交系地上部干
重和根体积的QTL扫描结果表明, 低磷条件下
没有菌根作用和有菌根处理的地上部生物重分
别受3个QTLs和1个QTL控制(Kaeppler et al.,
2000)。玉米B73和Mo17对低磷胁迫的适应性
具有显著的差异。对玉米B73和Mo17组合的
重组自交系169个株系群体的根毛与侧根性状
——根毛长、主根长、根毛密度和根系生物
学产量、侧根长度、侧根数量以及可塑性进
行了QTL定位。在正常磷水平下, RIL的根毛
长0.6～3.5 mm,平均2.0 mm。在磷缺乏条件下,
根毛长平均增加 0～185％。在正常磷水平下,
检测到1个控制根毛长度可塑性的QTL、3个
控制根毛长度的QTL; 在磷缺乏条件下检测到
1个控制根毛长度的QTL, 没有检测到控制主根
长和根生物学产量的QTL, 此外, 检测到了6个
控制种子磷积累量性状的QTL。磷胁迫条件
下, 根系生物学产量的可塑性与根毛长度、主
根长度和种子磷积累量呈极显著相关。在正
常磷水平下, 侧根数量的可塑性与侧根数各受1
个QTL控制, 侧根长受 5个QTLs 控制。在磷
缺乏条件下, 侧根长受到6个QTLs控制, 侧根
的数量受到1个QTL的控制, 没有检测到控制
414 23(4)
侧根长的 Q T L。部分重组自交系在侧根长
度、侧根数量与可塑性性状方面表现出超亲
优势。研究结果表明, 根毛长度和可塑性的遗
传变异可以通过基因聚合应用于标记辅助选择
从而改良玉米的磷利用效率(Zhu and Lynch,
2004; Zhu et al., 2005a, 2005b)。
低磷胁迫下菜豆基根平均生长角度是一个
典型的数量遗传性状, 应用 AFLP、RFLP和
RAPD分子标记技术对控制菜豆基根平均生长
角度进行了QTLs定位, 并发现部分QTLs与田
间控制磷吸收效率的QTLs存在连锁关系, 从而
从分子水平上证实菜豆根构型性状与磷吸收效
率密切相关(廖红和严小龙, 2000; Liao et al.,
2004)。
Reymond等(2006)以拟南芥生态型Bay-0
和 Shahdara杂交后代衍生的重组自交系为材
料, 在缺磷条件下检测到3个与根生长密切相关
的QTL, 其中1个QTL可能是一个功能未知的
新基因LPR1, 其功能特征与已报道的低磷诱导
下根毛密度增加, 酸性磷酸酶分泌, 花青素积累
和磷转运子Pht1;4表达活性的提高等不一样。
根构型对低磷胁迫的响应通过QTL分析为下一
步的基因分离克隆提供了良好的基础。
3.4 植物适应低磷胁迫的根系形态变化的
相关基因的表达
生物技术为探索分子机理提供了全新的思
路与广阔的技术前景。低磷条件下拟南芥的
主根生长受到阻碍是因为主根的生长由无限生
长转向了有限生长, 有限生长起初的表现为细胞
的伸长受到阻碍, 分生细胞数量锐减, 后期就是
细胞增殖的停滞。低磷条件下, 主根以及大量
的成熟侧根都进入有限生长状态。采用融合
蛋白的表达技术研究发现根部中央区域的静止
中心行驶着环境信号的转导作用(Sánchez-
Calderón et al., 2005)。Sánchez-Calderón等
(2005)探讨了低磷胁迫条件下, 根系的有限生长
对于改变根构型具有很重要的作用。在低磷
胁迫条件下, 水曲柳的侧根分生区的细胞变长,
成熟区的细胞变短。随着磷有效性的增加, 其
主根的伸长率增加, 侧根的伸长率减少, 侧根原
基数目下降(Wu et al., 2005)。
白羽扇豆以形成既短又密的簇生根来适
应磷缺乏, 通过芯片技术阐述了白羽扇豆簇生
根中基因的差异表达, 以揭示植物适应磷缺乏
的分子机制。他们用磷缺乏条件下不同发育
时期的簇生根的RNA检测到差异表达的基因,
这些基因包括碳代谢、次生代谢、磷的清除
与再移动、植物激素代谢和激素信号转导的
相关基因。目前通过芯片技术对缺磷胁迫条
件下的基因差异表达进行分析, 为了解逆境现
象相关的基因表达以及相互调控提供了有力
的工具与可见的证据, 对于弄清相关基因调控
有重要作用, 进而可从分子水平揭示植物适应
磷缺乏的机制。研究相应基因在生物体内的
功能, 可推进功能基因组研究(Claudia and
Kelly, 2003)。
4 展望
自然界中植物根系对缺磷的适应性变化是
植物获取和转移磷的重要过程, 且具有丰富的种
质资源, 其遗传与生理生化特性还有待深入研
究。揭示根系形态适应低磷胁迫的内在机理
是一个富有挑战性且意义重大的工作。植物
根系形态对磷的吸收运转具有理论和实际意义,
然而目前根系形态的准确量化的描述成为研究
的瓶颈问题, 采用常规的方法和实验手段很难得
到突破性结果。采用根系原位形态的定性观
察和定量测量、营养袋纸培系统、分层式磷
控释砂培系统和计算机图像分析技术, 并结合分
子标记、基因定位、转基因、基因融合表达
和基因芯片等操作技术, 可以对根系形态的一些
性状进行定量测定并进行遗传基础研究。定
位和克隆重要性状的相关基因, 将对培育优良品
种具有深远的意义。
4152006 赵华 等: 植物根系形态对低磷胁迫应答的研究进展
参考文献
曹爱琴, 廖红, 严小龙 (2002). 低磷土壤条件下菜豆根
构型的适应性变化与磷效率. 土壤学报 39, 276-282.
种康, 杨维才, 王台, 瞿礼嘉, 蒋高明, 王小菁, 许亦
农, 陈之端, 于昕 (2005 ). 2004 年中国植物科学若
干领域研究进展. 植物学通报 22, 385-395.
龚江, 白治新, 陈强, 董志新 (2004). 供磷水平对不同
磷效率玉米根系的生长及磷营养的影响. 新疆农业科
学 41, 118-120.
梁瑞霞, 李春俭, 宋建兰 (2004). 6-BA对缺磷白羽扇
豆排根形成和有机酸分泌的影响. 植物生理与分子生
物学学报 30, 619-624.
廖红, 严小龙 (2000). 菜豆根构型对低磷胁迫的适应
性变化及基因型差异. 植物学报 42, 158-163.
廖红, 严小龙 (2001). 菜豆根形态特性的基因型差异
与磷效率. 植物学报 43, 1161-l166.
刘慧, 刘景福, 刘武定 (1999). 不同磷营养油菜品种
根系形态及生理特性差异研究. 植物营养与肥料学
报 5, 40-45.
明凤, 米国华, 张福锁, 郑先武, 朱立煌 (2000). 水稻
对低磷反应的基因型差异及其生理适应机制的初步
研究. 应用与环境生物学报 6, 138-141.
孙海国, 张福锁 (2002). 缺磷胁迫下的小麦根系形态
特征研究. 应用生态学报 13, 295-299.
孙海国, 张福锁, 杨军芳 (2001). 不同供磷水平小麦
苗期根系特征与其相对产量的关系. 华北农学报 16,
98-104.
王美丽, 严小龙 (2001). 大豆根形态和根分泌物特性
与磷效率. 华南农业大学学报 22(3), 1-4.
王应祥, 廖红, 严小龙 (2003). 大豆适应低磷胁迫的机
理初探. 大豆科学 22, 208-212.
严小龙, 黄志武, 卢仁骏, 何远康 (1992). 关于作物磷
效率的遗传学研究. 土壤 24(2), 102-105.
严小龙, 廖红, 戈振扬, 罗锡文 (2000). 植物根构型特
性与磷吸收效率. 植物学通报 17, 511-519.
严小龙, 廖红, 杨茂 (1999). 根构型分析在豆科作物磷
效率研究中的应用. 中国农业科学导报 1, 40-43.
赵明, 沈宏, 严小龙 (2002). 不同菜豆基因型根系对难
溶性磷的活化吸收. 植物营养与肥料学报 8, 435-440.
Al-ghazi, Y., Muller, B., Pinloche, S., Tranbarger,
T.J., Nacry, P., Rossingol, M., Tardieu, F., and
Doumas , P . (2003) . Tempora l r e sponses o f
Arabidopsis architecture to phosphate starvation:
Evidence for the involvement of auxin signaling. Plant
Cell Environ. 26, 1053-1066.
Bates, T.R., and Lynch, J.P. (2000a). Plant growth
and phosphorus accumulation of wild type and two
r o o t h a i r m u t a n t s o f A r a b i d o p s i s t h a l i a n a
(Brassicaceae). Am. J. Bot. 87, 958-963.
Bates, T.R., and Lynch, J.P. (2000b). The efficiency
of Arabidopsis thaliana (Brassicaceae) root hairs in
P acquisition. Am. J. Bot. 87, 964-970.
Bates, T.R., and Lynch, J.P. (2001). Root hairs con-
fer a competitive advantage under low phosphorus
availability. Plant Soil 236, 243-250.
Bates, T.R., and Lynch, J.P. (1996). Stimulation of
root hair elongation in Arabidopsis thaliana by low
P availability. Plant Cell Environ. 19, 529-538.
Bonser, A., Lynchj, P., and Snapp, S. (1996). Effect
of phosphorus deficiency on growth angle of basal
roots in Phaseolus vulgaris. New Phytol. 132, 281-
288.
Burleigh, S.H., and Harrison, M.J. (1997). A novel
gene whose expression in Medicago truncatula roots
is suppressed in response to colonization by vesicu-
lar-arbuscular mycomhizal (VAM) fungi and to phos-
phate nutrition. Plant Mol. Biol. 34, 199-208.
Casson, S.A., Chilley, P., Topping, J.F., Evans, I.
M., Souter, M., and Lindsey, K. (2002). The PO-
LARIS gene of Arabidopsis encodes a predicted pep-
tide required for correct root growth and leaf vascular
patterning. Plant Cell 14, 1705-1721.
Chevalier, F., Pata, M., Nacry, P., Doumas, P., and
Rossinol, M. (2003). Effects of phosphate avail-
ability on the root system architecture: Large-scale
analysis of the natural variation between Arabidopsis
accessions. Plant Cell Environ. 26, 1839-1850.
Claudia, U.S., and Kelly, E.Z. (2003). Nylon filter
arrays reveal differential gene expression in proteoid
roots of white lupin in response to phosphorus
deficiency. Plant Physiol. 131, 1064-1079.
Gaume, A., Machler, F., Leon, C.D., Narro, L., and
Frossard, E. (2001). Low P tolerance by maize
genotypes: Significance of root growth, and organic
acids and acid phosphate root exudation. Plant Soil
416 23(4)
228, 253-264.
Ge, L., Chen, H., Jiang, J.F., Zhao, Y., Xu, M.L.,
Xu, Y.Y., Tan, K.H., Xu, Z.H., and Chong, K.
(2004). Overexpression of osraa1 causes pleiotropic
phenotypes in transgenic rice plants, including al-
tered leaf, flower and root development and root re-
sponse to gravity. Plant Physiol. 135, 1502-1513.
Hammond, J., Broadley, M., and White, P. (2004).
Genetic responses to phosphorus deficiency. Ann.
Bot. 94, 323-332.
H e r r e r a - E s t r e l l a , L . , L o p e z - B u c i o , J . , a n d
Grierson, C. (2001). Molecular characterization of
the effects of phosphorus on the development of
root hairs in Arabidopsis. In Plant nutrition — Food
security and sustainability of agro-ecosystems. W.J.
Horst ed. (The Netherlands: Kluwer Academic
Publishers), pp. 20-21.
Jose, L.B., and Esmeralda, H.A. (2002). Phosphate
availability alters architecture and causes changes in
hormone sensitivity in the Arabidopsis root system.
Plant Physiol. 129, 244-256.
Kaeppler, S.M., Parke, J.L., Mueller, S.M., Senior,
L., Stuber, C., and Tracy, W.F. (2000). Variation
among maize inbred lines and detection of quantita-
tive trait loci for growth at low P and responsiveness
to arbuscular mycorrhizal fungi. Crop Sci. 40, 358-
364.
Kelly, J.M., Scarbrough, J.D., and Mays, P.A. (2001).
Hardwood seedling root and nutrient parameters for a
model of nutrient uptake. J. Environ. Qual. 30, 427-
439.
Knox, K., Grierson, C.S., and Leyser, O. (2003).
AXR3 and SHY2 interact to regulate root hair
development. Development 130, 5769-5777.
Liao, H., Yan, X.L., Rubio, J., Beebe, S.E., Blair,
M.W., and Lynch, J.P. (2004). Genetic mapping of
basal root gravitropism and phosphorus acquisition
efficiency in common bean. Funct. Plant Biol. 31,
959-970.
Liu, C., Muchhal, U.S., Uthappa, M., Kononowicz, A.
K., and Raghothama, K.G. (1998). Tomato phos-
phate transporter genes are differentially regulated in
plant tissues by phosphorus. Plant Physiol. 116, 91-99.
Liu, Y., Mi, G.H., Chen, F.J., Zhang, J.H., and
Zhang, F.S. (2004). Rhizosphere effect and root
growth of two maize (Zea mays L.) genotypes with
contrasting P efficiency at low P availability. Plant
Sci. 167, 217-223.
López-Bucio, J., Hernández-Abreu, E., Sánchez-
Calderón, L., Nieto-Jacobo, M.F., Simpson, J.,
and Herrera-Estrella, L. (2002). Phosphate avail-
ability alters architecture and causes changes in hor-
mone sensitivity in the Arabidopsis root system. Plant
Physiol. 129, 244-256.
Lynch, J.P. (1995). Root architecture and plant
productivity. Plant Physiol. 109, 7-31.
Lynch, J.P., and Brown, K.M. (1997). Ethylene and
plant responses to nutri t ional stress. Physiol .
Plantarum 100, 613-619.
Ma, Z., and Baskin, T.I. (2003). Regulation of root
elongation under phosphorus stress involves changes
in ethylene responsiveness. Plant Physiol. 131, 1381-
1390.
Ma, Z., Walk, T.C., Marcus, A., and Lynch, J.P.
(2001a). Morphological synergism in root hair length,
density, initiation and geometry for P acquisition in
Arabidopsis thaliana: A modeling approach. Plant
Soil 236, 221-235.
Ma, Z., Bielenberg, D.G., Brown, K.M., and Lynch,
J.P. (2001b). Regulation of root hair density by P
availability in Arabidopsis thaliana . Plant Cell
Environ. 24, 459-467.
Margarete, M., and Wolfgang, S. (2004). Environ-
mentally induced plasticity of root hair development
in Arabidopsis. Plant Physiol. 134, 409-419.
Michael, G. (2001). The control of root hair formation:
Suggested mechanisms. J. Plant Nutr. Soil Sci. 164,
111-119.
Müller, M., and Schmidt, W. (2004). Environmen-
tally induced plasticity of root hair development in
Arabidopsis. Plant Physiol. 134, 409-419.
Nacry, P., Canivenc, G., Muller, B., Azmi, A.,
Onckelen, H.V., Rossignol, M., and Doumas, P.
(2005). A role for auxin redistribution in the responses
of the root system architecture to phosphate starva-
tion in Arabidopsis. Plant Physiol. 138, 2061-2071.
4172006 赵华 等: 植物根系形态对低磷胁迫应答的研究进展
Paszkowski, U., and Boller, T. (2001). The growth
defect of lrt1, a maize mutant lacking lateral roots,
can be complemented by symbiotic fungi or high phos-
phate nutrition. Planta 214, 584-590.
Ram, A.N., Asja, B., and Thomas, A. (2000). Analy-
sis of phosphate acquisition efficiency in different
Arabidopsis accessions. Plant Physiol. 124, 1786-
1799.
R e y m o n d , M . , S v i s t o o n o f f , S . , L o u d e t , O . ,
Nussaume, L., and Desnos, T. (2006). Identifica-
tion of QTL controlling root growth response to
phosphate starvation in Arabidopsis thaliana. Plant
Cell Environ. 29, 115-125.
Sánchez-Calderón, L., López-Bucio, J., Chacón-
López, A., Cruz-Ramírez, A., Nieto-Jacobo, F.,
Dubrovsky, J.G., and Herrera-Estrella, L. (2005).
Phosphate starvation induces a determinate develop-
ment program in the roots of Arabidopsis thaliana.
Plant Cell Physiol. 46, 174-184.
Shane, M.W., Devos, M., Roock, S.D.E. , and
Lambers, H. ( 2003). Shoot P status regulates clus-
ter-root growth and citrate exudation in Lupinus albus
grown with a divided root system. Plant Cell Environ.
26, 265-273.
Tanimoto, M., Roberts, K., and Dolan, L. (1995).
Ethylene is a positive regulator of root hair develop-
ment in Arabidopsis thaliana. Plant J. 8, 943-948.
Tara, S.G., and Niels, E.N. (2004). Root traits as tools
for creating phosphorus efficient crop varieties. Plant
Soil 260, 47-57.
Williamson, L.C., Ribrioux, S.P., Fitter, A.H., and
(责任编辑: 孙冬花)
Leyser, H.M. (2001). Phosphate availability regu-
lates root system architecture in Arabidopsis. Plant
Physiol. 126, 875-882.
Wissuwa, M., and Ae, N. (2001). Genotypic differ-
ences in the presence of hairs on roots and gyno-
phores of peanuts (Arachis hypogaea L.) and their
significance for phosphorus uptake. J. Exp. Bot. 52,
1703-1710.
Wu, C., Wei, X., Sun, H.L., and Wang, Z.Q. (2005).
Phosphate availability alters lateral root anatomy and
root architecture of Fraxinus mandshurica Rupr.
seedlings. J. Integrat. Plant Biol. 47, 292-301.
Yves, P., and Marcel, B. (2002). Phosphate transport
and homeostasis in Arabidopsis. (Washington D.C.:
American Society of Plant Biologists), pp. 1-35.
Zhang, Y.J., Lynch, J.P., and Brown, K.M. (2003).
Ethylene and phosphorus availability have interact-
ing yet distinct effects on root hair development. J.
Exp. Bot. 54, 2351-2361.
Zhu, J.M., Kaeppler, S.M., and Lynch, J.P. (2005b).
Mapping of QTLs for lateral root branching and length
in maize (Zea mays L.) under differential phosphorus
supply. Theor. Appl. Genet. 111, 688-695.
Zhu, J.M., and Lynch, J.P. (2004). The contribution
of lateral rooting to phosphorus acquisition efficiency
in maize (Zea mays L.) seedlings. Funct. Plant Biol.
31, 949-958.
Zhu, J.M., Kaeppler, S.M., and Lynch, J.P. (2005a).
Mapping of QTL controlling root hair length in maize
(Zea mays L.) under phosphorus deficiency. Plant
Soil 270, 299-310.