全 文 ：植物学通报 2006, 23 (5): 511~518
Chinese Bulletin of Botany
基金项目: 国家重大基础研究发展计划项目(No. 2003CB114304)
* Author for correspondence. E-mail: qxie@genetics.ac.cn
ABA与植物胁迫抗性
吴耀荣,谢旗*
中国科学院遗传与发育生物学研究所, 北京 100101
摘要 ABA是一种重要的植物激素, 受到生物胁迫和非生物胁迫的调控, 在植物对胁迫耐受性和抗性中
发挥着重要作用。本文着重阐述了植物胁迫对ABA的生物合成和代谢的调控、ABA在调控气孔关闭和
调控基因表达从而调控植物耐逆性方面的作用, 以及植物胁迫信号转导途径间的联系和交叉。
关键词 ABA, 基因表达, 植物胁迫, 信号转导,气孔关闭
ABA and Plant Stress Response
Yaorong Wu, Qi Xie*
State Key Laboratory of Plant Genomics, Institute of Genetics and Developmental Biology, Chinese
Academy of Sciences, Beijing 100101, China
Abstract ABA, an important phytohormone induced by biotic stress and abiotic stress, plays great roles in
plant tolerance to stresses. In this review, we summarize the regulation of ABA biosynthesis and metabolism by
plant stresses, the roles of ABA in regulating stomatal closure and gene expression, and the crosstalk between
plant stress signaling.
Key words ABA, gene expression, plant stress, signal transduction, stomatal closure
植物在生长发育过程中经常遭受生物胁迫
和非生物胁迫的危害, 植物胁迫信号转导途径一
直是人们关注的焦点。随着研究的逐步深入,
人们发现ABA在植物对这两种胁迫尤其是非
生物胁迫的抗性中起着重要作用。在胁迫条
件下, ABA调控了气孔关闭和基因表达。同
时, 大量的证据表明, 在植物胁迫信号转导途径
间存在联系和交叉。
1 植物胁迫调控了ABA的生物合成和
代谢
植物胁迫分为生物胁迫和非生物胁迫, 前
者指的是由其它生物所施加的胁迫, 后者则主要
包括干旱、盐、极端的温度、pH 值及光照
过强或过弱等。在生物胁迫和非生物胁迫条
件下, 植物体内增加了ABA的含量, 这种效应
主要是通过激活ABA的合成及抑制其降解途
径实现的。胁迫条件去除后, ABA迅速发生降
解, 其含量降低。目前在高等植物尤其是拟南
芥中 ABA的生物合成途径研究的比较透彻。
如图 1所示, 玉米黄素环氧化酶(zeathanxin
epoxidase, ZEP)(在拟南芥中由ABA1基因编码,
在烟草中由 ABA2 基因编码)催化玉米黄素
(zeaxanthin)转化为堇菜黄素(violaxanthin), 9-顺
式 -新黄素加双氧酶(9-cis-epoxycarotenoid
dioxygenase, NCED)进一步催化9-顺式-新黄素
综述 . 脱落酸
512 23(5)
(9-cis-neoxanthin)产生黄氧素(xanthoxin), 黄氧
素在ABA2的作用下转化为脱落酸醛, 最后, 脱
落酸醛在脱落酸醛氧化酶(ABA-a ldehyde
oxidase, AAO)的作用下生成ABA。生化研究
表明: NCED所催化的反应步骤为ABA 合成途
径中的限速步骤。在拟南芥的aba2突变体中,
黄氧素不能转变为脱落酸醛(ABA-aldehyde), 而
在 aba3/los5突变体中, 脱落酸醛不能转变为
ABA(Xiong et al., 2001b; Zhu, 2002)。
ABA代谢的很多步骤受到植物胁迫的调
控。在干旱和盐胁迫条件下, 编码 ABA合成
的基因 ZEP、NCED、LOS5/ABA3和 AAO的
表达量升高, 但 ABA2 的表达量未受影响。
ABA的降解和失活在控制ABA的含量方面也
至关重要, 生化实验表明渗透胁迫抑制了ABA
降解的第一步(Zhu, 2002)。ABA被氧化或被
结合物耦联后将失去活性。最近的研究表明,
CYP707A基因编码的 8’-hydoxylase是调控
ABA 氧化途径的关键酶, 植物受到ABA、脱
水和复水处理后 , 该基因的表达量增高
(Yamaguchi-Shinozaki and Shinozaki, 2006)。
研究表明, ABA本身也可以诱导表达ABA
合成途径中的酶, 从而促进 ABA的进一步合
成。众多的实验结果表明, 除NCED的表达对
ABA不敏感以外(Iuchi et al., 2001; Xiong et al.,
2001a), ZEP、AAO3、LOS5/ABA3基因都受
ABA的诱导表达(Xiong et al., 2001b), 因此ABA
的存在对于ABA的进一步合成具有正反馈作
用, 也就是说干旱和高盐等胁迫条件诱导了
ABA的合成, 合成的ABA通过正向反馈机制进
一步激活了ABA的大量合成, 增强了ABA信
号转导途径, 从而植物更好的适应胁迫环境。
除NCED基因外, 过量表达ABA合成途径中的
任何一个酶都能够提高转基因植物对胁迫条件
的抗性(Zhu, 2002)。
至于植物对胁迫信号的感知到合成ABA
相关基因的诱导表达之间的信号转导过程, 目前
还不清楚, 钙信号转导途径和蛋白质磷酸化事件
图 1 渗透胁迫调控ABA合成和代谢的多个步骤
Fig. 1 ABA metabolism is regulated by osmotic stress at multiple steps
5132006 吴耀荣 等: ABA与植物胁迫抗性
可能参与了该过程(Xiong et al., 2001c, Zhu,
2002)。
2 ABA在植物胁迫中的作用
ABA参与了多个植物生长发育过程, 如抑
制种子萌发、促进休眠、抑制生长、促进叶
片衰老脱落等。越来越多的研究表明: ABA在
生物体内最主要的功能是其作为胁迫激素参与
了植物对外界胁迫条件的适应。核定位的
RNA结合蛋白 FCA作为ABA的受体参与了
RNA代谢和植物开花时间的调控(Razem et al.,
2006), 至于其在ABA参与的其它过程(例如胚
胎发育、种子萌发、气孔的开关和胁迫处理
等)中是否作为ABA的受体还有待于进一步研
究。尽管已经分离和鉴定了ABA合成和信号
转导相关元件, 但目前人们对ABA的信号转导
途径还不太清楚。
在生物胁迫和非生物胁迫两种胁迫条件下
均有ABA的参与, 目前的研究主要集中在ABA
在非生物胁迫中的作用。ABA缺失突变体, 如
拟南芥 aba1、aba2、aba3突变体和烟草、
番茄及玉米等的ABA缺失突变体, 在正常生长
条件下的生长几乎是正常的, 但植株普遍矮小。
然而, 在干旱和高盐等处理条件下, 这些ABA
缺失突变体比野生型植物更容易枯萎和死亡, 而
拟南芥超敏感突变体era1对干旱胁迫的抗性增
强, 这说明ABA在植物胁迫耐受过程中具有重
要作用(Zhu, 2002)。ABA在干旱和高盐胁迫条
件下的生理功能至少有两种: 水分平衡和细胞耐
受。ABA在水分平衡方面的作用主要是通过
控制气孔开度来实现的, 而细胞耐受功能则是通
过诱导一系列胁迫相关基因的表达实现的。
前者速度较快, 发生在胁迫后几分钟内, 而后者
速度相对慢一些。同时, ABA在低温胁迫中也
起着非常重要的作用。
2.1 ABA参与了气孔的调控
尽管参与气孔开度调控的ABA受体尚未
明确, 但目前人们已经了解到很多二级信号分
子、蛋白激酶和蛋白磷酸酶参与了该过程。
无论是生物胁迫条件还是非生物胁迫条件均能
诱导 H2O2和 NO的产生(Laloi et al., 2004;
Wendehenne et al., 2004), 而在拟南芥、豌豆
等植物的保卫细胞中ABA能够诱导H2O2和NO
的产生, 在胁迫条件下, 二者作为信号分子调控
了促进气孔的关闭的生理过程。最新的研究
表明: ABA诱导NO的产生依赖于ABA诱导的
H2O2的产生, 用NO的清除剂去除NO后, ABA
诱导的H2O2不能介导气孔的关闭; 而NO诱导
气孔关闭不需要H2O2的产生, 并且经NO处理
保卫细胞不能诱导 H2O2产生(Rabbani et al.,
2003; Bright et al., 2006)。拟南芥OST1编码一
种ABA激活的蛋白激酶, ost1突变体表现出干
旱敏感性, 经ABA处理后该突变体不能产生活
性氧, 对ABA调控的气孔关闭表现为不敏感,
表明OST1在植物接收ABA信号之后和产生活
性氧之前起作用(Mustilli et al., 2002)。蛋白质
的去磷酸化过程对于ABA诱导的气孔关闭也
至关重要, ABI1和ABI2编码蛋白磷酸化酶, 是
ABA信号转导的负调控因子, abi1-1和 abi2-1
对ABA调控的气孔关闭表现为不敏感(Allen et
al., 1999)。
在干旱条件下, 植物体内的 ABA含量增
高, ABA促进了开放的气孔关闭和抑制了关闭
的气孔开放, 最终结果是关闭气孔, 从而降低了
植物水分的蒸发, ABA参与的这两个过程是孤
立进行的。在拟南芥中磷脂酶Da1(PLDa1)参
与了ABA对气孔的调控, PLDa1水解膜定位的
脂类生成磷脂酸(PA), PA结合蛋白磷酸酶ABI1
后, 抑制了ABI1的蛋白磷酸酶活性, 同时防止
其由细胞质至细胞核的移动, 从而消除了ABI1
对ABA信号转导的负调控作用, 启动了开放气
孔的关闭; 同时PLDa1和PA能与G蛋白异源
三聚体的Ga亚基(GPA1)结合, 最终抑制了关闭
气孔的开放(Mishra et al., 2006)。
ABA调控气孔开度的模式为: ①ABA与
其保卫细胞上受体相结合; ②ABA调控了保卫
514 23(5)
细胞细胞质中Ca2+浓度的增加; ③胞质中Ca2+
浓度的增加抑制了质膜上的H+泵; 抑制了控制
K+内流的通道; 激活了控制Cl－外流的通道, 最
终导致质膜的去极性化; ④质膜的去极性化激
活了控制K+外流的通道, 进一步抑制了控制K+
内流的通道; ⑤ABA诱导了PA的产生, 后者使
控制K+内流的通道失活; ⑥ABA引起了胞质
中pH的升高; ⑦胞质中pH的升高激活了控制
K+外流的通道, 抑制了质膜上的H+泵; ⑧ K+ 和
Cl－由液泡进入胞质中。以上步骤的结果即是
保卫细胞中K+ 和Cl－流出胞外, 保卫细胞的膨
胀程度降低, 气孔关闭(Finkelstein and Rock,
2002)。现将ABA调控气孔关闭的模式总结如
图 2 所示。
2.2 ABA调控了植物胁迫条件下的基因表
达
从功能上讲, 植物胁迫诱导表达的基因可
以分为两大类: 第一大类是功能蛋白, 包括水通
道蛋白、渗透调节分子(如蔗糖、脯氨酸和甜
菜碱)的合成酶、保护大分子以及膜蛋白结构
和功能的保护蛋白(如 LEA蛋白、抗冻蛋白、
分子伴侣、mRNA结合蛋白等)、蛋白转换酶
(包括thiol proteases, Clp protease, and uniquitin)
以及脱毒蛋白酶(glutathione S-transferase,
soluble epoxide hydrolase, catalase, superoxide
dimutase, and ascorbate peroxidase)等。这类
蛋白分子直接参与到植物对胁迫环境的应答反
应和修复过程中, 是直接保护植物细胞免受胁迫
环境伤害的效应分子。第二大类是调节蛋白,
包括蛋白激酶、转录因子、磷脂酶等, 这类蛋
白是通过参与到植物胁迫信号转导途径或通过
调节其它效应分子的表达和活性而起作用的
(Shinozaki and Yamaguchi-Shinozaki, 1997)。这
两类蛋白的表达有的依赖于ABA的存在, 有的
不依赖于 ABA的存在。
2.2.1 ABRE和 ABRE结合蛋白 植物体内
ABA含量的增加将引起一些胁迫反应基因表
达量的增加。在ABA诱导表达基因的启动子
中存在一个保守序列: PyACGTGGC (ABRE),
ABRE首先是在小麦的Em基因和水稻的RAB16
基因中被发现的。Em基因主要在种子成熟过
程中起作用, 而RAB16基因在种子成熟过程中
和干旱胁迫条件下表达(Ono et al., 1996; Carles
et al., 2002), ABRE是依赖于ABA表达基因的
一种主要的顺式作用元件。很多胁迫诱导基
因中存在类似的顺式作用元件: G - B O X
(CACGTGGC)(Menkens et al., 1995)。研究发现
只存在单拷贝的ABRE或 G-box并不能调控
ABA诱导基因的表达, 至少还需要1个ABRE元
件或ABRE耦合元件如CE1和CE3的存在, ABRE
耦合元件的序列类似于ABRE或具有A/GCGT
保守区(Hobo et al., 1999; Niu et al., 2002)。例
如在拟南芥中, RD29B基因启动子中必须存在
两个ABRE元件, 该基因才受到ABA诱导表达;
图 2 ABA调控气孔关闭的模式
Fig. 2 A working model for stomatal closure regulated by ABA
5152006 吴耀荣 等: ABA与植物胁迫抗性
小麦HVA1 和HVA22基因的表达需要ABRE和
CE1或CE3元件的共同存在(Shen et al., 1996)。
通过酵母单杂交方法分离了ABRE结合蛋
白－ bZIP类转录因子, 又称为ABRE-binding
proteins (AREB)或ABRE-binding factors (ABFs)
(Choi et al., 2000; Kang et al., 2002)。AREB/
ABFs结合ABRE后激活ABA反应基因的表达;
其中 AREB1/ABF2、AREB2/ABF4和 ABF3基
因的表达受到ABA、干旱和高盐胁迫的诱导
(Uno et al., 2000; Kang et al., 2002)。在ABA缺
失突变体 aba2或ABA不敏感突变体 abi1中,
ABA反应基因的表达水平降低, 而在ABA超敏
感突变体era1中, 这些基因的表达量增多(Allen
et al., 2002; Gonzalez-Guzman et al., 2002)。Kang
等(2002)报道过表达AREB2/ABF4和ABF3基因
的转基因拟南芥无论是在种子萌发阶段还是幼
苗生长阶段均表现出对ABA的超敏感性, 同时
也增强了植物对干旱胁迫的耐受性。在转基
因植物中, 一些ABA和胁迫反应基因的表达量
增高, 例如编码 LEA类蛋白基因 RD29B和
rab18, 细胞周期调控基因ICK1, 蛋白磷酸化酶
基因ABI1和ABI2(Kang et al., 2002)。AREB1/
ABF2基因主要参与了葡萄糖信号转导途径, 该
基因的过表达增强了植物的干旱胁迫抗性, 而其
功能缺失突变体表现出对 ABA的不敏感性
(Kim et al., 2004)。然而AREB1/ABF2、AREB2/
ABF4蛋白的活性依赖于其磷酸化形式, 例如最
近分离的 SnRK2类蛋白激酶的激活依赖于
ABA的存在, 能够调控气孔的关闭, 并且位于
ABA反应基因的上游, 推测这类激酶能够磷酸
化AREB/ABF蛋白, 从而调控ABA反应基因的
表达(Li et al., 2000), 这也进一步证明了蛋白磷
酸化/去磷酸化过程在ABA的信号转导过程中
发挥着重要作用。
2.2.2 依赖于 ABA表达基因的其它顺式作
用元件和结合蛋白 对依赖于 ABA表达的
基因来讲, ABRE是一个非常重要的顺式作用元
件, 但还存在很多其它的顺式作用元件。胁迫
诱导基因如RD22尽管在干旱诱导表达过程中
依赖于ABA, 但它的启动子中并不存在ABRE
顺式作用元件, 而是含有MYB和MYC蛋白的
结合位点(MYBR和MYCR)(Abe et al., 1997)。
MYC类转录因子AtMYC2和MYB类转录因子
AtMYB2能结合到这些位点, 共同调控RD22基
因的表达。当内源的 ABA含量增加时, 植物
才合成这两类蛋白, 表明这两类蛋白可能在胁迫
反应的晚期起作用(Urao et al., 1993; Abe et al.,
2003)。过表达MYB和MYC基因的转基因植
株对ABA的敏感性增强, 提高了对渗透胁迫的
抗性, 芯片分析结果表明转基因植株中存在很多
ABA诱导表达的基因, 而atmyc2突变体表现出
对ABA的不敏感, 并且ABA诱导基因的表达
量显著降低(Abe et al., 2003)。
拟南芥RD26 基因编码NAC蛋白, ABA和
干旱能够诱导 RD26 基因的表达, 在过表达
RD26的转基因植株中, ABA及胁迫诱导基因的
表达量升高, 而在RD26基因的表达被抑制的转
基因植株中, ABA及胁迫诱导的基因表达量降
低, 表明这些基因的启动子中存在NAC蛋白的
结合位点(NACR)(Fujita et al., 2004)。HD-Zip
类蛋白如ATHB6和AP2类蛋白如ABI4也参与
了ABA信号转导, 但其相应的顺式作用元件尚
未分离。
3 ABA信号转导与植物胁迫信号转导
途径间的联系和交叉
植物的不同胁迫信号转导途径之间, 既相
互独立, 又密切联系。非生物胁迫诱导基因的
芯片研究结果也证实了这一观点, 例如分别用低
温、干旱、高盐和 ABA处理水稻后, 分析其
基因表达情况。结果表明: 每种处理条件均诱
导了特异基因的表达, 同时有15个基因受这四
个处理条件的诱导表达, 25个基因受干旱和低
温处理诱导表达, 22个基因受低温和高盐处理
诱导表达, 43个基因同时受干旱和ABA处理诱
导表达, 17个基因受低温和ABA的诱导表达
516 23(5)
(Abe et al., 2003; Rabbani et al., 2003)。野生型
植物和相应的突变体或过表达植株对多种胁迫
表现出差异反应也说明了植物的不同胁迫信号
转导途径之间存在联系, 例如上文提到的
ABF3、ABF4和RD26基因等。拟南芥的BOS1
(MYB-related protein BOTRYYIS SUSCEPTIBLE1)
是ABA信号转导过程中的正调控子, 其表达受
到B. cinerea和茉莉酸的诱导。该基因功能丧
失后, 植物表现出病菌敏感性以及干旱、盐和
氧化胁迫敏感性, 这些结果表明BOS1是生物胁
迫和非生物胁迫信号转导途径的交叉点
(Veronese et al., 2004)。
人们普遍认为ABA作为非生物胁迫相关
激素提高了植物对非生物胁迫的抗性, 在大多数
情况下ABA负调控了植物对生物胁迫的抗性,
而水杨酸(SA)、茉莉酸(JA)和乙烯(ET)在生物
胁迫抗性中起作用。例如番茄ABA缺陷突变
体sitiens对病原体的抗性增强, 外源施加ABA
后恢复了对病原体的敏感性, 而该突变体增强了
SA中介的胁迫反应。这些结果表明在番茄中
高的ABA浓度抑制了SA中介的防御反应。在
植物的发育过程中, ABA信号途径和ET信号途
径往往是相互拮抗的, 如ERA3(era3: enhanced
response to ABA3)和 EIN2(ETHYLENE
INSENSITIVE2)是等位基因, 编码膜定位的Ca2+
感受器, 该基因是ABA信号转导和ET信号转
导途径的交叉点。茉莉酸抗性突变体 jar1和
茉莉酸不敏感突变体 jin4对ABA抑制种子的
萌发是超敏感的, 表明ABA信号途径和 JA信
号途径是相互拮抗的。转录因子AtMYC2是
ABA、ET和 JA三种信号转导途径的交叉点,
对于 AtMYC2的研究首先是从ABA中介的植
物干旱胁迫抗性开始的, 该基因过表达后降低了
JA/ET中介的病原菌诱导基因的表达。atmyc2
突变体降低了 ABA诱导基因的表达, 表现为
ABA敏感; 但增强了JA/ET中介的病原菌诱导
基因的表达, 对病原菌的抗性增强(Fujita et al.,
2006), 以上结果也表明AtMYC2是植物生物胁
迫和非生物胁迫转导途径的交叉点。
ABA并非总在生物胁迫中扮演负面角色,
Brigitte等的研究表明: ABA在生物胁迫中也起
到正调控作用, 主要是通过调控胼胝质的沉积而
实现的(Mauch-Mani and Mauch, 2005)。生物
胁迫能够诱导活性氧的产生, 活性氧成分应该是
ABA和生物胁迫共同的信号分子。同时, Ca2+
信号转导途径在植物抗病性和ABA调控的气
孔关闭过程中发挥着重要作用, 并且烟草中很多
Ca2+依赖的蛋白激酶受到ABA、病原物、真
菌和非生物胁迫的诱导表达。这也从另一侧
面表明生物胁迫和非生物胁迫之间存在交叉。
植物在生长过程中往往会同时遭受生物胁
迫和非生物胁迫, ABA是如何调控植物对这两
种胁迫的抗性？在胁迫条件下, 相应的ABA受
体是什么？植物对胁迫信号的感知到合成
ABA相关基因的诱导表达之间的信号转导过
程如何？这些问题的解决将有助于加深人们对
ABA和植物胁迫关系的理解, 同时也是利用基
因工程手段提高植物抗逆性的前提！
参考文献
Abe, H., Urao, T., Ito, T., Seki, M., Shinozaki, K.,
and Yamaguchi-Shinozaki, K. (2003). Arabidopsis
AtMYC2 (bHLH). and AtMYB2 (MYB) function as
transcriptional activators in abscisic acid signaling.
Plant Cell 15, 63-78.
Abe, H., Yamaguchi-Shinozaki, K. , Urao, T. ,
Iwasaki, T., Hosokawa, D., and Shinozaki, K.
(1997). Role of Arabidopsis MYC and MYB homologs
in drought- and abscisic acid-regulated gene expression.
Plant Cell 9, 1859-1868.
Allen, G.J., Kuchitsu, K., Chu, S.P., Murata, Y.,
and Schroeder, J.I. (1999). Arabidopsis abi1-1 and
abi2-1 phosphatase mutations reduce abscisic acid-
induced cytoplasmic calcium rises in guard cells. Plant
Cell 11, 1785-1798.
Allen, G.J., Murata, Y., Chu, S.P., Nafisi, M., and
Schroeder, J.I. (2002). Hypersensitivity of abscisic
acid-induced cytosolic calcium increases in the
5172006 吴耀荣 等: ABA与植物胁迫抗性
Arabidopsis farnesyltransferase mutant era1-2. Plant
Cell 14, 1649-1662.
Bright, J., Desikan, R., Hancock, J.T., Weir, I.S.,
and Neill, S.J. (2006). ABA-induced NO genera-
tion and stomatal closure in Arabidopsis are depen-
dent on H2O2 synthesis. Plant J. 45, 113-122.
Carles, C., Bies-Etheve, N., Aspart, L., Leon-
Kloosterziel, K.M., Koornneef, M., Echeverria,
M. , and Delseny, M. (2002) . Regula t ion of
Arabidopsis thaliana Em genes: role of ABI5. Plant
J. 30, 373-383.
Choi, H., Hong, J., Ha, J., Kang, J., and Kim, S.Y.
(2000). ABFs, a family of ABA-responsive element
binding factors. J. Biol. Chem. 275, 1723-1730.
Finkelstein, R.R., and Rock, C.D. (2002). Abscisic
Acid Biosynthesis and Response. In The Arabidopsis
Book, C.R. Somerville, Z.M. Meyerowitz, eds
(Rockville: American Society of Plant Biologists),
pp.1-48.
Fujita, M., Fujita, Y., Maruyama, K., Seki, M.,
Hiratsu, K. , Ohme-Takagi , M., Tran, L.S. ,
Yamaguchi-Shinozaki, K., and Shinozaki, K.
(2004). A dehydration-induced NAC protein, RD26,
is involved in a novel ABA-dependent stress-signal-
ing pathway. Plant J. 39, 863-876.
Fujita, M., Fujita, Y., Noutoshi, Y., Takahashi, F.,
Narusaka, Y., Yamaguchi-Shinozaki, K., and
Shinozaki, K. (2006). Crosstalk between abiotic and
biotic stress responses: a current view from the points
of convergence in the stress signaling networks. Curr.
Opin. Plant Biol. 9, 436-442.
Gonzalez-Guzman, M., Apostolova, N., Belles, J.
M., Barrero, J.M., Piqueras, P., Ponce, M.R.,
Micol, J.L., Serrano, R., and Rodriguez, P.L.
(2002). The short-chain alcohol dehydrogenase ABA2
catalyzes the conversion of xanthoxin to abscisic
aldehyde. Plant Cell 14, 1833-1846.
Hobo, T., Asada, M., Kowyama, Y., and Hattori, T.
(1999). ACGT-containing abscisic acid response ele-
ment (ABRE) and coupling element 3 (CE3) are func-
tionally equivalent. Plant J. 19, 679-689.
Iuchi, S., Kobayashi,M., Taji,T., Naramoto,M., Seki,
M., Kato,T., Tabata,S., Kakubari,Y., Yamaguchi-
Shinozaki,K., and Shinozaki,K. (2001). Regula-
tion of drought tolerance by gene manipulation of
9-cis-epoxycarotenoid dioxygenase, a key enzyme in
abscisic acid biosynthesis in Arabidopsis. Plant J. 27,
325-333.
Kang, J.Y., Choi, H.I., Im, M.Y., and Kim, S.Y.
(2002). Arabidopsis basic leucine zipper proteins that
mediate stress-responsive abscisic acid signaling. Plant
Cell 14, 343-357.
Kim, S., Kang, J.Y., Cho, D.I., Park, J.H., and Kim,
S.Y. (2004). ABF2, an ABRE-binding bZIP factor, is
an essential component of glucose signaling and its
overexpression affects multiple stress tolerance. Plant
J. 40, 75-87.
Laloi, C., Apel, K., and Danon, A. (2004). Reactive
oxygen signalling: the latest news. Curr. Opin. Plant
Biol. 7, 323-328.
Li, J., Wang, X.Q., Watson, M.B., and Assmann, S.
M. (2000). Regulation of abscisic acid-induced sto-
matal closure and anion channels by guard cell AAPK
kinase. Science 287, 300-303.
Mauch-Mani, B., and Mauch, F. (2005). The role of
abscisic acid in plant-pathogen interactions. Curr.
Opin. Plant Biol. 8, 409-414.
Menkens, A.E., Schindler, U., and Cashmore, A.R.
(1995). The G-box: a ubiquitous regulatory DNA ele-
ment in plants bound by the GBF family of bZIP
proteins. Trends Biochem. Sci. 20, 506-510.
Mishra, G., Zhang, W., Deng, F., Zhao, J., and
Wang, X. (2006). A bifurcating pathway directs
abscisic acid effects on stomatal closure and opening
in Arabidopsis. Science 312, 264-266.
Mustilli, A.C., Merlot, S., Vavasseur, A., Fenzi, F.,
and Giraudat, J. (2002). Arabidopsis OST1 protein
kinase mediates the regulation of stomatal aperture
by abscisic acid and acts upstream of reactive oxygen
species production. Plant Cell 14, 3089-3099.
Niu, X., Helentjaris, T., and Bate, N.J. (2002). Maize
ABI4 binds coupling element1 in abscisic acid and
sugar response genes. Plant Cell 14, 2565-2575.
Ono, A., Izawa, T., Chua, N.H., and Shimamoto, K.
(1996). The rab16B promoter of rice contains two
distinct abscisic acid-responsive elements. Plant
518 23(5)
Physiol. 112, 483-491.
Rabbani, M.A., Maruyama, K., Abe, H., Khan, M.
A., Katsura, K., Ito, Y., Yoshiwara, K., Seki, M.,
Shinozaki, K., and Yamaguchi-Shinozaki, K.
(2003). Monitoring expression profiles of rice genes
under cold, drought, and high-salinity stresses and
abscisic acid application using cDNA microarray and
RNA gel-blot analyses. Plant Physiol. 133, 1755-
1767.
Razem, F.A., El-Kereamy, A., Abrams, S.R., and
Hill, R.D. (2006). The RNA-binding protein FCA is
an abscisic acid receptor. Nature 439, 290-294.
Shen, Q., Zhang, P., and Ho, T.H. (1996). Modular
nature of abscisic acid (ABA) response complexes:
composite promoter units that are necessary and suf-
ficient for ABA induction of gene expression in barley.
Plant Cell 8, 1107-1119.
Shinozaki , K. , and Yamaguchi-Shinozaki , K.
(1997). Gene expression and signal transduction in
water-stress response. Plant Physiol. 115, 327-334.
Uno, Y. , Furihata, T. , Abe, H. , Yoshida, R. ,
Shinozaki, K., and Yamaguchi-Shinozaki, K.
(2000). Arabidopsis basic leucine zipper transcrip-
tion factors involved in an abscisic acid-dependent
signal transduction pathway under drought and high-
salinity conditions. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97,
11632-11637.
Urao, T., Yamaguchi-Shinozaki, K., Urao, S., and
Shinozaki, K. (1993). An Arabidopsis myb homolog
is induced by dehydration stress and its gene product
binds to the conserved MYB recognition sequence.
Plant Cell 5, 1529-1539.
Veronese, P., Chen, X., Bluhm, B., Salmeron, J.,
Dietrich, R., and Mengiste, T. (2004). The BOS
loci of Arabidopsis are required for resistance to
Botrytis cinerea infection. Plant J. 40, 558-574.
Wendehenne, D., Durner, J., and Klessig, D.F.
(2004). Nitric oxide: a new player in plant signalling
and defence responses. Curr. Opin. Plant Biol. 7, 449-
455.
Xiong, L., Gong, Z., Rock, C.D., Subramanian, S.,
Guo, Y., Xu, W., Galbraith, D., and Zhu, J.K.
(2001a). Modulation of abscisic acid signal transduc-
tion and biosynthesis by an Sm-like protein in
Arabidopsis. Dev. Cell 1, 771-781.
Xiong, L., Ishitani, M., Lee, H., and Zhu, J.K.
(2001b). The LOS5/ABA3 locus encodes a molybde-
num cofactor sulfurase and modulates cold stress- and
osmotic stress-responsive gene expression. Plant Cell
13, 2063-2083.
Xiong, L., Lee, B., Ishitani, M., Lee, H., Zhang, C.,
and Zhu, J.K. (2001c). FIERY1 encoding an inosi-
tol polyphosphate 1-phosphatase is a negative regu-
lator of abscisic acid and stress signaling in Arabidopsis.
Genes Dev. 15, 1971-1984.
Yamaguchi-Shinozaki , K. , and Shinozaki , K.
(2006). Transcriptional regulatory networks in cel-
lular responses and tolerance to dehydration and cold
stresses. Annu. Rev. Plant Biol. 57, 781-803.
Zhu, J.K. (2002). Salt and drought stress signal trans-
duction in plants. Annu. Rev. Plant Biol. 53, 247-
273.