全 文 ：植物学通报 2004, 21 (6): 649~659
Chinese Bulletin of Botany
①国家自然科学基金(重点项目 30230220和面上项目 30370844)和McKnight国际合作作物研究基金资助项目。
②通讯作者。Author for correspondence. E-mail: xlyan@scau.edu.cn
收稿日期：2004-02-03 接受日期：2004-04-12 责任编辑：崔郁英
植物根毛的发生、发育及养分吸收①
王立德 廖 红 王秀荣 严小龙
②
(华南农业大学植物营养遗传研究室，根系生物学研究中心 广州 510642)
摘要 根毛是植物吸收养分的重要器官，认识根毛的发生、发育规律及其与养分吸收的关系，可为植
物养分吸收效率的遗传改良提供依据。介绍了植物根毛的形态特性、发生和发育过程及其调控机制，并
结合本实验室的工作，讨论了根毛对养分吸收的贡献、根毛受养分有效性的调节及其与其他根系形态构
型性状间的关系，阐述了根毛中养分转运等植物营养过程及其生理和分子生物学基础。最后提出了关于
根毛研究中的一些问题和研究前景。
关键词 根毛，发生发育，养分吸收
Root Hair Initiation and Development and
Nutrient Uptake in Plants
WANG Li-De LIAO Hong WANG Xiu-Rong YAN Xiao-Long②
(Lab of Plant Nutritional Genetics, Root Biology Center, South China Agricultural University,
Guangzhou 510642)
Abstract Root hairs are important for nutrient uptake by plants, thus understanding the initiation
and development of root hairs and their relationship to nutrient uptake would facilitate genetic im-
provement of nutrient efficiency in plants. This review presents the morphology and development of
root hairs and their regulatory mechanisms, followed by discussion about contribution of root hairs
to nutrient uptake, regulation of root hair by nutrient availability, interrelationship between root hairs
and other root features, and physiological and molecular processes related to nutrient uptake in root
hairs.
Key words Root hair, Initiation and development, Nutrient uptake
根毛是植物吸收养分、水分以及固定植株的重要器官。根毛对养分的吸收功能一直是植
物营养、植物生理和农学专家的研究重点。近年来植物根毛发生发育及养分吸收的研究取得
了较大的进展。一方面对植物根毛的生长特性和发生发育过程进行了系统的探讨，并已深入
到分子水平研究这些过程的调控机制。另一方面基本上阐明了根毛对养分吸收的贡献、根毛
受养分有效性的调节及其与根系形态构型性状间的关系， 同时还对根毛中养分的吸收机理及其
综述与专论
650 21(6)
分子生物学基础有了新的了解和认识。本文就上述领域的国内外研究进展作一简要介绍。
1 植物根毛的形成区域及生长特性
植物根尖分为 4种不同的区域(图 1a): 最尖端是根冠，其次为分生区，由根的发生和分裂
细胞组成，在这个区域根毛细胞与非根毛细胞开始出现形态差异；靠近分生区的是伸长区，
这个区域根毛开始形成；随后的是分化区，在这里生毛细胞成熟并完全分化，根毛生长并达
到成熟(Dolan et al.，1993)。
根毛是根系特异表皮细胞外伸形成的管状突出物。不同植物根毛的形态差异很大。有人
对自然条件下20个被子植物品种进行统计发现：根毛直径5~17 mm(Jungk，2001); 根毛平均长
度 0.11~1.5 mm(Dittmer，1949); 每毫米根长的根毛密度为 0~100条(Föhse et al.，1991)。而
Hochmuth等(1985)在番茄(Lycopersicon esculentum Mill.)中发现一种“蓬松”根毛，其密度
达到 180条，平均长度为 1.8~3.1 mm。
根毛的生长速度和周期随不同的个体其差异也很大。Dolan等(1994)的观察发现，拟南芥
(Arabidopsis thaliana)根毛以每分钟 1~2 mm的速度伸长，直至 20~40 mm。根毛从形成到凋亡
的时间为 1到数天(Jungk，2001)。此外，根毛内不同部位的生长周期也不相同。Fusseder
(1987)观察到玉米(Zea mays L.)根毛内部胞质结构第二天就开始腐烂，而根毛细胞壁一般都能维
持几天的时间(Clarkson，1996)。
2 根毛发生发育的遗传学基础与生理调控
近年来根毛发生发育的研究进展较快，报道也很多。根表皮细胞形成根毛有两种分化类
型：一种是几乎所有根表皮细胞都能分化成根毛；而另一种只有部分根表皮细胞能分化成根
毛。在后一种植物(拟南芥)中，根毛的发生与根表皮细胞与皮层细胞的相对位置有关。一般
与两个皮层细胞相连的表皮细胞(“H型”细胞)才能发育成根毛，这种能生出根毛的表皮细胞
图 1 植物根尖分化区域示意图
a. 根尖纵面(Dolan et al.，1993); b. 根系伸长区横切面(Ma et al., 2001, personal communication)
Fig.1 Diagrammatic representation of differentiation regions in the root tip
a. Vertical view of the root tip; b. Cross section of the elongation zone
6512004 王立德等：植物根毛的发生、发育及养分吸收
被称为生毛细胞(trichoblast),而仅与一个皮层细胞相连的表皮细胞(“N型”细胞)则不能发育成
根毛，这类不能生出根毛的表皮细胞称为非生毛细胞(atrichoblast)(Dolan et al.，1994；Dolan，
2001)(图 1b)。
根毛发育过程又分为表皮细胞特异化、发生、尖端生长和成熟等 4个阶段(Gilroy and
Jones，2000)。在模式植物拟南芥中已对这几个阶段进行了系统的研究。Schiefelbein(2000)归
纳了从根毛发生前细胞特异化到伸长后延续生长的整个过程及其有关的27个基因的遗传模式。
Grierson等(2001)则综述了与拟南芥根毛发生发育相关的40多个基因。
目前关于根毛发生发育的研究重点包括两个方面：细胞分化的位置决定模式(position-de-
pendent pattern of cell differentiation)和反馈侧向抑制(lateral inhibition with feedback)。其中，
细胞分化的位置决定模式认为，细胞能否分化形成根毛的决定因素是细胞所处的位置，而不
是细胞的最初来源。在特定条件下，皮层细胞也能分化形成根毛。该工作还研究了决定生毛
细胞或非生毛细胞命运的调控基因及其在生毛细胞或非生毛细胞中优先表达的模式(Dolan et al.，
1994；Galway et al.，1994；Schiefelbein，2000；2003)。反馈侧向抑制是指形成根毛的细
胞对其侧面细胞是否分化为根毛具有反馈抑制作用。这方面的工作着重研究控制根毛形成的关
键基因在相邻的生毛细胞和非生毛细胞中的表达及调节。目前所报道的与根毛形成有关的基因
主要有 GL2、WER、TTG、CPC和 TRY等(普莉等，2003)。Schiefelbein(2003)指出，根表
皮细胞分化过程中存在两条途径：一是 TTG/WER/GL2途径，该途径将原初细胞命运(primary
cell fate)特异化形成非生毛细胞；另一个是 CPC/TRY途径，该途径通过抑制原初细胞命运特
异化，从而促成生毛细胞的形成。CPC/TRY基因对生毛细胞的形成是必需的，而且也在生毛
细胞内优先表达，但 CPC/TRY蛋白则在非生毛细胞内表达(Lee and Schiefelbein，2002；
Schellmann et al.，2002)。另外，WER被认为是影响表皮细胞分化类型的关键基因，它能够
通过调控GL2和 CPC基因的表达来调节根表皮细胞的命运(Lee and Schiefelbein，2002)。这
些关键调控元件间的相互调节模式如图 2所示。
很多因素影响根毛的发生发育。 Dolan(2001)认为植物激素对根毛发生发育有很大的影响，
如乙烯在根毛发育过程中起双重功能，一方面促进根毛发生(表现为能诱导非生毛细胞形成根
毛)，另一方面能促进根毛发生后的伸长生长。根毛发生的位点选择是受乙烯调控的，而乙烯
的这种调节又受生长素的影响。对拟南芥的研究表明，表皮细胞分化成根毛与否，一开始是
由包括CPC、WER和GL2蛋白的一个转录因子级联设定的，而乙烯只在这之后调节根毛生长
(Dolan，2001)。Schiefelbein(2003)也提出相同的观点：乙烯和生长素能改变根表细胞分化类
型，但并不会改变基因TTG和GL2的表达，说明这两种激素只是在下游或独立地作用于TTG
和GL2蛋白。Michael(2001)认为其他各种环境因子对根毛发育的影响都是直接或间接地通过乙
烯的调控实现的，从而提出了根毛形成的“乙烯中心”假说。有报道指出调节根毛发育的
40多个基因至少有8个直接或间接地与乙烯生物合成有关(Grierson et al.，2001)。除乙烯以外，
其他的植物激素在调节根毛生长发育过程中也起重要作用(Herrera-Estrella et al.，2001)。
3 根毛与植物养分吸收
3.1 根毛对养分吸收的作用
根毛主要是通过增大根表面积来增加根系对水分和养分的吸收。此外，通过数学模型还
652 21(6)
发现，由于根毛比根细小，其周围更易于产生较大的浓度梯度，从而有利于作物对低有效性
养分的吸收。在缺乏菌根的植物中(如白羽扇豆 Lupinus chamissionis Eschsch.)，根毛对低有
效性养分的吸收尤其重要(Vance et al.，2003)。
根和根毛都能吸收养分，因此很难原位测定这两部分分别对养分吸收的贡献。用数学模
型等方法对多种植物的研究发现，每单位根长的养分吸收同根毛密度和长度密切相关(Jungk，
2001)。盆栽试验研究揭示：番茄(Lycopersicum esculentum Mill.)50%的磷和蓟草(Salsola kali)
86%的磷(Itoh and Barber，1983)是由根毛吸收的；在低有效磷的土壤中，番茄和油菜(Brassica
napus L.)中分别约 70%和 80%的磷吸收来自于根毛的贡献，但对于根毛少的菜豆(Phaseolus
vulgaris L.)、洋葱(Allium cepa L.)和小麦(Triticum aestivum L.)，根毛对磷吸收则没有显著贡
献(Föhse et al.，1991)。Gahoonia等(1999)对田间条件下几个大麦(Hordeum vulgare L.)基因型
的观察发现，单位根长上的总根毛长与磷吸收呈显著正相关，磷高效基因型中根毛对磷吸收
的贡献约为50%。Gahoonia和Nielsen(1998)把不同比例的黑麦草(Lolium perenne L.)根毛接触用
32P标记的土壤，结果表明，32P占总吸磷量的比例与接触标记土壤的根毛比例基本吻合，从
而直接证实了根毛对磷吸收的突出贡献。对野生型和无根毛拟南芥突变体的比较试验也揭示了
根毛对磷吸收的重要性(Bates and Lynch，2000)。我们的研究也发现，磷高效基因型菜豆
(Phaseolus vulgaris L.)根毛数量明显高于磷低效基因型，而且根毛的长度和密度等指标与田间
磷吸收密切相关(Yan and Lynch，1999①)。因此根毛可作为养分高效、抗逆和高产作物类型
图 2 决定根毛细胞命运的几个调控元件间的相互作用
符号“T”和 “ ↓ ”分别指该元件抑制和启动作用
Fig. 2 Interactions among several regulatory elements conferring root hair formation (Lee and Schiefelbein，
2002；Schellmann et al.，2002；Schiefelbein, 2003)
Symbols “T” and “ ↓ ” represent the effects of inhibition and activation, respectively
① Yan X L, Liao H, Beebe S E, Blair M W, Lynch J P, 2004. QTL mapping of root hair and acid exudation traits and
their relationship to phosphorus uptake in common bean. Plant Soil, 264: (in press)
6532004 王立德等：植物根毛的发生、发育及养分吸收
的一个重要形态特征(王维等，2001; 王化岑等，2002)。
3.2 养分状况对根毛形成和生长的调节
在其他外界条件相同的情况下，根毛形成及其生长主要受矿质养分，特别是硝态氮和磷
的调节(Bates and Lynch，1996；Gilroy and Jones，2000)。此外影响根毛形成和生长的养分
元素还有钙(邢树平和李兴国，1998)、碳酸盐(Jungk，2001)、铁(Waters and Blevins，2000)
和锰(Ma et al.，2001)等。
关于磷有效性对根毛形成和生长的调节已有较多的研究。对油菜(Jungk，2001)、甜菜
(Beta vulgaris L.)(Hoffmann and Jungk，1995)和大麦(Gahoonia et al.，1999)等的研究发现，根
毛数量和长度与地上部组织中磷酸盐的浓度呈负相关。拟南芥在缺磷下平均根毛长度和根毛密
度分别是磷充足时的三倍多和五倍多，说明缺磷会诱导根毛的形成和生长(Bates and Lynch，
2000；Ma et al.，2001)。我们在菜豆的研究中也发现，低磷能诱导菜豆磷高效品种根毛的
大量形成，但对磷低效品种作用不明显(图 3)(Yan and Lynch，1999)。不过也有研究发现高磷
有效性反而促进根毛的形成和生长。例如小麦在高磷下有较大的根毛密度，而在磷缺乏时则
几乎没有根毛(Gahoonia et al.，1999)。另外分析拟南芥根毛缺失突变体时观察到，磷有效性
对根毛发生及相应的根毛密度没有影响，但调节了根毛的伸长；根毛伸长不是受绝对的磷酸
盐浓度调节，而是受介质中磷养分与微量养分的比值调节的(Herrera-Estrella et al.，2001)。本
实验室通过对生长在轻度缺磷土壤的88个F9代RILs大豆(Glycine max (L.) Merr.)个体的根毛调
查显示，根毛密度与植物体内磷浓度显著正相关(Wang et al.，2004)。
关于磷有效性影响根毛形成和伸长的可能机理已有了一些假设。Ma等(2001)对拟南芥的研
究提出了低磷增加根毛密度的5种可能机制: 1)降低生毛细胞的长度; 2)促进更多的生毛细胞形成;
3)促进生毛细胞生成多条根毛(如异位根毛); 4)促使非生毛细胞转变为生毛细胞; 5)促进以上过程
图 3 磷有效性对菜豆根毛形成的调控作用
Fig.3 Regulation of P availability on root hair formation in Phaseolus vulgaris L.
(Yan and Lynch，1999)
654 21(6)
伴随发生。Dolan (2001)提出，根毛密度首先是由有WER、GL2和 CPC参与的内源分化过程
决定的，后来出于对一些环境刺激(如养分胁迫)的反应可能被生长调节因子(如乙烯)所改变。
Ma等(2003)对拟南芥的试验进一步证实了乙烯反应参与了磷胁迫对根毛伸长的调节过程。因而
根毛的形成和生长是受遗传和环境因素共同影响的。
3.3 根毛与其他根系形态和根构型性状的竞争或互补关系
植物根毛生长与其他根系形态(如根径、根长及簇根等)性状可能存在竞争或互补关系。我
们通过对两个遗传背景差异较大的大豆亲本材料CN4和XM6的研究发现，野生型亲本XM6虽
有较小的根干重和总根长，却有较大的根毛密度和总根毛长度，从而具有较大的总吸收面积，
满足了磷吸收需要，其生物量是栽培亲本CN4的近两倍(Wang et al.，2004)。簇根是某些植
物对磷缺乏的典型适应性反应之一(Lambers et al.，2002)。有报道认为簇根能产生超量的根毛，
与普通根系相比这种根毛密度的增加可能增大了大于 100倍的吸收面积(Vance et al.，2003)。
我们的研究发现，根毛生长可能也与根构型性状有关。与主根相比，大豆根有较大的根
毛密度和总根毛长度。试验还发现大豆生长前期一级侧根的根毛密度远大于二级侧根，而后
期则有相反的表现, 可能暗示了根毛发育与根系活力或根系结构有关(Liao et al.，2001; Wang et
al.，2004)。这种假设已有了一些分子生物学的证据。例如促分裂原活化蛋白激酶(MAPK)家
族中之一的盐诱导 MAPK(stress-induced MAPK, SIMK)在根毛极化生长过程中起关键作用，并
伴随 F-肌动蛋白网格出现(Samaj et al.，2002)。而MAPK途径参与调节植物外伸隆起和根毛
细胞内的尖端生长(Baluška et al.，2000); 肌动蛋白除了对根毛发育的膨胀位点选择和尖端生长
是必需的(Ringli et al.，2002)，而且对植物细胞骨架和形态建成也是必需的(Baluška et al.，
2000；Ko and McCulloch，2000)。这一切从激素调节、信号途径和分子机制等方面暗示了
根毛和根形态构型之间可能存在一定的关联(图 4)。
3.4 根毛与根系分泌过程
Michael(2001)认为根系分泌物主要由根毛释放。电镜分析对形成簇根的银桦(Grevillea
robusta)的研究发现两种不同的分泌物：一种是纤维状的，在皮层细胞内合成，由胞吐作用
从根毛细胞和其他表皮细胞泌出；另一种是球状的，只能由细根而不能由根毛细胞分泌(Skene
et al.，1996)。Vance等(2003)认为从白羽扇豆根毛可分泌柠檬酸、苹果酸、羧化物、质子、
酸性磷酸酶及植酸酶等。我们对菜豆根毛性状和酸分泌性状的分子标记分析发现，控制根毛
数量的数量性状座位(QTL)与控制酸分泌性状的QTL紧密连锁，也间接说明根毛与酸分泌有关
(Yan et al.，2004)。
3.5 根毛中的养分运输过程
近年来对穿过根毛质膜的离子转运作用进行了较多的研究，从不同植物根毛细胞中先后克
隆、鉴定并分析了许多养分转运子或离子通道基因，或者检测到养分运输的生理现象，包括
NO3-/NH4+转运子(Lauter et al.，1996)、Pi转运子(Liu et al.，1998)、K+ 转运子(Rigas et al.，
2001)、Ca2+转运子(或通道)(Gilroy and Jones，2000)和H+/Cl-共运子(Felle，1994)等，说明
根毛是这些养分的重要运输通道。
3.6 根毛参与的其他植物营养过程
3.6.1 根毛参与根瘤形成和共生体中信号转导途径 现已证实，根毛是根瘤菌侵染的直接
部位(Wais et al.，2002)，并参与了由根瘤菌结瘤因子诱导的细胞生物学过程以及共生体中的
6552004 王立德等：植物根毛的发生、发育及养分吸收
信号转导途径(Ehrhardt et al.，1996；Felle et al.，1998；Shaw and Long，2003)。
3.6.2 根毛发育与渗透调节和盐分胁迫过程 从拟南芥中分离的盐超敏感基因 SOS4是根毛
发生及其伸长缺失的突变体，而且这种功能缺失可以由野生型中的SOS4基因互补回来(Shi and
Zhu，2002)。Halperin等(2003)发现NaCl胁迫抑制了拟南芥根毛生长，减小了胞质Ca2+浓度，
但对胞质pH没有影响，说明对NaCl的短期信号反应是通过改变根毛顶端Ca2+浓度梯度以外的
其他途径实现的。
4 研究展望
随着对拟南芥中细胞分化位置决定模式和反馈侧向抑制等机理的了解，对根毛发生、发
育下游靶基因或产物的研究将越来越迫切(Schiefelbein，2003)。可喜的是，最近在这方面的
研究取得了一定的进展，如先后发现一种 a-微管蛋白(Bao et al.，2001)一个编码对根毛发生
和伸长都必需的K+转运子基因 TRH1(Rigas et al.，2001)以及一个特异的肌动蛋白基因 ACT2
(Ringli et al.，2002)都是根毛细胞早期形态建成的调节子。在Zheng和Yang(2000)揭示了拟南
芥鸟苷三磷酸酶家族基因AtRop1和AtRac2在花粉管尖端生长中起中心作用后，有人发现拟南
芥小G蛋白AtRop4和AtRop6这两种Rop GTPases影响根毛的尖端伸长(Molendijk et al.，2001);
随后又有人发现Rop2 GTPase以及一个编码类似2A型蛋白磷酸酶(PP2A)的基因TONNEAU2，
都参与了细胞骨架建成并正调节拟南芥根毛的发生和尖端伸长(Camilleri et al.，2002; Jones et
al.，2002)。对根毛细胞壁的研究，最近分离鉴定的类纤维素合成酶蛋白 KOJAK/AtCSLD3
(Favery et al.，2001；Wang et al.，2001)以及一个嵌合的富亮氨酸重复 /延伸细胞壁蛋白LRX1
图 4 根毛、侧根及簇根发生发育之间可能存在的相互调节
两个带有问号的黑色双向箭头表示不确定的关系
Fig.4 Possibly cross-talks among root hair growth, lateral root development and cluster root formation (Baluska
et al.，2000; Ko and McCulloch，2000; Liao et al.，2001; Wang et al.，2004)
The two black arrows with question marks indicate uncertain pathways
656 21(6)
(Baumberger et al.，2001)都证明了细胞壁元件对调节根毛形态和伸长的重要作用。另外，在
根毛分化类型的调节线路中，同源框基因GL2是作用在最下游的调控元件。最近，Ohashi等
(2003)发现了GL2的直接下游靶基因是磷脂酶Dx1基因AtPLDx1，并得出结论GL2是通过磷脂
信号途径调节根毛发育的。这是首次报道的拟南芥根毛分化类型模型中几个关键调控因子的直
接下游靶基因。
在调节根毛发育过程中，养分胁迫(如低磷有效性)与激素信号(如乙烯和生长素)有何关联，
激素上游还是下游作用于这些发育基因，养分有效性或激素水平的改变具体通过作用于哪些基
因来完成调控，是否存在其他的调控途径等等都需要进一步实验的证据。在拟南芥位置决定
的细胞分化类型过程中，为何CPC/TRY对生毛细胞特异化必需，而CPC/TRY蛋白则在非生毛
细胞内表达，这种“细胞到细胞”的信号途径又是怎样的也需要进一步研究。此外，进一
步研究根毛生长与其他根形态构型性状之间可能存在的“竞争 -互补”机制，对理解植物养
分、生命代谢乃至整个植物进化等过程都有重要意义。
虽然根毛对大量元素和微量养分(如 NH4+、NO3-、K+、Ca2+、H2PO4-、Cl-、Zn2+和
Mn2+)吸收的贡献有不少证据，但调节这些转运机制的信号途径仍不清楚(Gilroy and Jones，
2000)。研究这些信号途径不仅对理解根系养分吸收，而且对探讨细胞骨架和细胞建成(如Ca2+
信号途径)、根系形态和结构发育(如NO3-信号调节)等都有重要意义。
参 考 文 献
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