全 文 ：植物学通报 2005, 22 (2): 223~230
Chinese Bulletin of Botany
①国家重点基础研究发展规划项目(G1998010100)和国家自然科学基金(30370854)项目资助。
②通讯作者。Author for correspondence. E-mail: qwmeng@sdau.edu.cn
收稿日期：2003-11-25 接受日期：2004-02-06 责任编辑：孙冬花, 于昕
专 题 介 绍
叶绿体小分子量热激蛋白介绍①
郭尚敬 陈 娜 孟庆伟②
(山东农业大学生命科学学院 泰安 271018)
摘要 本文对叶绿体小分子量热激蛋白的研究进行了简要的回顾和总结。叶绿体小分子量热激蛋
白是热激蛋白超家族的成员，具有3个特殊的保守区域；当植物遇到热胁迫时，叶绿体小分子量热激
蛋白能够保护光合系统Ⅱ和类囊体膜；初步分析了叶绿体小分子量热激蛋白与植物的耐热性和耐冷性
关系以及其分子伴侣功能。
关键词 叶绿体，热激蛋白，基因家族，分子伴侣
Chloroplast-localized Small Heat Shock Proteins
GUO Shang-Jing CHEN Na MENG Qing-Wei②
(College of Life Sciences, Shandong Agricultural University, Taian 271018)
Abstract This paper summaried current research on chloroplast-localized small heat shock
proteins. Chloroplast-localized small heat shock proteins, members of a super-family of heat
shock proteins, contain three conserved domains, and function in the protection of PSⅡ and
thylakoids during heat stress. Moreover, the relation between heat or chilling tolerance and the
proteins, and their chaperone function were discussed.
Key words Chloroplast, Heat shock proteins, Gene family, Chaperone
环境条件如温度、光照、水分胁迫以及
激素平衡等都调控植物的基因表达。目前在
分子水平上研究植物对环境的响应，较多的
是研究植物对高温或热激(heat shock, HS)的
响应。当植物经非致死高温锻炼后可以对致
死高温产生耐性，在这一过程中，植物合成
的热激蛋白(heat shock protein, HSP)起了很重
要的作用(Heckathorn et al., 2002)。人们已
经在真核生物中发现了几类HSP。根据其分
子量的大小，HSP被分为HSP110、HSP90、
HSP70、HSP60和小分子量 HSP(small heat
shock protein, sHSP)(Linquist and Craig,
1988)。HSP家族十分复杂，但对植物非常
有用。HSP的结构十分保守，这意味着功能
的相似性。HSP在一种生物中的功能可用来
类推其在其他生物中的作用，不同来源的信
息有助于人们理解HSP的功能。高等植物中
HSP以 sHSP最为丰富。sHSP由核基因编
码，属于 6个多基因家族，分别定位于不同
的亚细胞结构，如细胞质、叶绿体、内质
网和线粒体(Vierling et al., 1991)。
逆境条件下植物光合系统的光破坏防御
224 22(2)
机制一直是人们研究的热点之一(李新国等，
2002)。近年来的研究发现，叶绿体小分子
量热激蛋白(chloroplast-locallized small heat
shock protein, CPsHSP)的结构比较特殊，在
植物遇到热胁迫时，它对光合作用机构有保
护作用(Heckathorn et al. , 2002)。另外，
CPsHSP还参与植物的低温防御(Sato et al.,
2001)。本文就叶绿体小分子量热激蛋白与植
物的耐热性和耐冷性的关系及其可能的分子
伴侣的功能进行了总结。
1 CPsHSP是sHSP超家族的成员
CPsHSP是 sHSP超家族的成员，植物的
sHSP分子量在 17~28 kD之间。在植物生长
的适宜温度下检测不到 sHSP的表达，而在
热胁迫条件下有一些植物能产生大量的
sHSP。人们已从大豆、拟南芥、大麦和玉
米中克隆出编码 sHSP的基因。对这些基因
的分析表明，大多数 sHSP基因属于6个多基
因家族。它们编码的蛋白分别定位于细胞
质、叶绿体、内膜系统和线粒体(Lafayette
et al., 1996)。这样，植物中的 sHSP组成一
个基因超家族，在细胞的不同位置编码特殊
的蛋白。
CPsHSP最早见于Kloppstech等(1985)的
报道。现在已发现多种 CPsHSP基因或同类
基因，其分子量约在20~25 kD之间(Glaczins-
ki and Kloppstech, 1988; Vierling, 1991; Wa-
ters and Vierling, 1999)。 CPsHSP由核基因
编码合成它的前体，然后转运至叶绿体加
工成熟。不同植物中编码 CPsHSP基因的
数目不同，例如在拟南芥中 CPsHSP由单
基因编码，而在大豆和豌豆中由一个小基因
家族编码。
2 CPsHSP的结构
与 HSP70的高保守性相比，sHSP的序
列保守性较低(Lindquist and Craig, 1988)，不
仅不同种的生物之间，而且在同种生物不同
家族之间也是如此。但是 sHSP有相当保守
的 C 端。通过比较不同种生物不同家族的
sHSP发现了 2个保守区。保守区 1的长度为
27个氨基酸，有 9个相同的氨基酸，7个保
守的氨基酸。保守区 2的长度为 29个氨基
酸，含 9个相同氨基酸和 8个保守的氨基酸。
包含这2个保守区的77个氨基酸的区域可能
有相对保守的结构。亲水性分析表明，在所
有的 sHSP中，保守区 1和保守区 2之间的非
保守区是一个高度亲水的区域( V i e r l i n g ,
1991)。
Vierling(1986)最先描述了CPsHSP的结
构。与其他小分子量热激蛋白一样，
CPsHSP也有 2个同源保守区，特殊之处是
CPsHSP还有保守区 3。保守区 3富含甲硫氨
酸(Met )及两性α- 螺旋。豌豆、大豆、玉
米、拟南芥和矮牵牛的蛋白中这个螺旋的亲
水侧面氨基酸残基100%同源，在亲水侧面，
6个位置中的 4个有不变的Met残基，这个
特别保守的区域无疑对叶绿体的功能起很关
键的作用。对不同植物的 CPsHSP进行比较
发现，其 N端有 40~50个残基没有同源性，
这个区域与多肽向叶绿体转运的功能有关
(Vierling, 1991)。
在衣藻细胞类囊体膜上分离出核基因编
码的sHSP22蛋白可能是一个结构更为特殊的
CPsHSP。与其他核基因编码的 CPsHSP不
同，它有 C 端的保守区，但没有 N 端的转
运肽段，这表明衣藻的小分子量热激蛋白功
能可能与高等植物叶绿体 s H S P 有所不同
(Waters and Vierling, 1999)。
3 CPsHSP与植物的耐热性
热胁迫是造成植物伤害的主要原因之
一。高温胁迫导致植物生长缓慢，光合效率
下降，发生光抑制。植物经热锻炼后可以增
加对高温的耐性，叶绿体小分子量热激蛋白
2252005 郭尚敬等: 叶绿体小分子量热激蛋白介绍
在此过程中起了重要作用 ( W a t e r s a n d
Vierling, 1999; Knight and Ackerly, 2001; Wang
and Luthe, 2003)。人们研究发现 CPsHSP是
质体中含量最丰富的热激蛋白。植物和藻类
中，CPsHSP在进化上高度保守(Vierling,
1991; W aters et al., 1996); 热胁迫条件下，
CPsHSP的生成可以减轻光系统Ⅱ(PSⅡ)的光
抑制(Schuster et al., 1998); 同种植物的不同
基因型中，其耐热性与 CPsHSP的水平有关
(Downs et al., 1998; Preczewski et al., 2000)。
植物遭受热胁迫时，CPsHSP可以保护
光合电子传递链(Heckathorn et al., 1998;
Downs et al., 1999a, 1999b)。番茄离体实验
证实，高温条件下CPsHSP可以保护PSⅡ的
电子传递以及放氧复合体(oxygen evolution
complex, OEC)(Downs et al., 1999a)，由于光
系统Ⅰ(PSⅠ)对温度变化表现得相对稳定(李
新国, 2002)，说明 CPsHSP主要保护 PSⅡ，
而PSⅠ受CPsHSP影响较小。对耐热性不同
的同种生物中的 sHSP进行表达，研究结果
表明OEC是光合电子传递中最易受高温影响
的组分(Havaux, 1993; Heckathorn et al., 1998;
Heckathorn et al., 2002)。Heckathorn等
(2002)对禾本科植物翦股颖2种不同基因型的
植株研究表明，当受到热胁迫时，热敏感基
因型的植株中的D1蛋白比OEC更容易受到伤
害，而耐热基因型的植株中则检测不到对D1
蛋白的净损伤。在热胁迫条件下，耐热基因
型植株的 CPsHSP含量高于热敏感型植株，
说明大量CPsHSP的产生与PSⅡ耐热性的提
高，特别是与 OEC的热稳定性有关，但其
对D1蛋白影响不大，CPsHSP对OEC的保护
作用可能减缓了高温对D1蛋白的伤害。
热胁迫时植物的 CPsHSP可以保护类囊
体膜，至少有一种 CPsHSP位于类囊体膜上
(Kloppstech et al., 1985; Török et al., 2001)。
Török等(2001)的研究表明，蓝细菌中的sHSP
在热激时可以和其他分子伴侣一起结合变性
的蛋白并使之进一步折叠，也可以与膜脂结
合以稳定类囊体膜。Tsvetkova等(2002)则指
出，sHSP可以调节膜脂的多态性，稳定膜
的液晶相，并且增加液体相分子排列的有序
性。它结合于膜脂双分子层的磷脂头部，对
疏水区也有影响。Tsvetkova等认为在高温
下 sHSP和膜的相互作用可以降低膜的流动
性，保护膜的完整性。其他的研究结果也支
持sHSP稳定类囊体膜的观点(Glaczinski and
Kloppstech, 1988; Haslbeck et al., 1999)。上
述研究结果表明，在逆境条件下有一个或多
个CPsHSPs保护PSⅡ的电子传递链以及类囊
体膜，从而提高植物对胁迫的耐性。
人们通过转基因研究植物 CPsHSP与热
胁迫反应的关系。烟草中过量表达CPsHSPs
可以增加 PSⅡ在热胁迫时的稳定性(Miyao-
Tokutomi et al., 1998)，对转入 sHSP基因的
蓝细菌的研究也得到同样的结果(Nakamoto et
al., 2000)，而缺少sHSP的蓝细菌突变体其氧
的释放以及类囊体膜的稳定性有所降低(Lee et
al., 1998, 2000b；Török et al., 2001)。而在
拟南芥中过量表达CPsHSP对PSⅡ的热稳定
性没有影响(Prandl et al., 1995; Härndahl et al.,
1999)。因此，没有完全充分的证据表明转
基因植物中过量表达CPsHSP可以保护PSⅡ。
拟南芥是一种对热特别敏感的植物，而
CPsHSP可以保护PSⅡ的植物都是耐热型的
植物，如 C4草类(Heckathorn et al., 1996)，
番茄(Heckathorn et al., 1998, 1999; Downs et
al., 1999b)，烟草(Miyao-Tokutomi et al.,
1998)。这意味着起源于热带的植物在热胁迫
时可以产生大量的CPsHSP以保护PSⅡ，而
热敏感的植物类型可能在热胁迫时不能产生
足够的 CPsHSP。Härndahl和 Sundby(2001)
在豌豆离体实验中加入 CPsHSP后并没有发
现对PSⅡ的保护作用，Heckathorn等(1998)
对番茄的研究也得到同样的结果，这对
CPsHSP在胁迫时能否保护 PSⅡ提出了疑
226 22(2)
问。但是Härndahl和Sundby(2001)的研究是
在 20 ℃条件下测定的。Heckathorn等(1998)
认为，只有在高温(47 ℃)下 sHSP才对 PSⅡ
有保护作用，而在25 ℃条件下 sHSP对PSⅡ
没有保护作用。
4 CPsHSP与植物的耐冷性
当热带或亚热带起源的一些植物，如玉
米、黄瓜、番茄和水稻等，遇到低温(0~10
℃)时，往往会产生低温伤害，即冷害。冷
害的主要特征表现在光合效率降低、感病率
增加、活力下降、失水、离子和可溶性物
质渗漏率增加以及内部和外部褐变等。冷害
的表征与生物种类有关，当然也与环境条件
如光照、湿度和温度有关(Heckathorn et al.,
1998)。
对植物进行热激预处理可以提高植物组
织的耐低温的能力。Collins等(1993)研究发
现，热激后豌豆下胚轴在 2.5 ℃条件下生长
9 天受到的冷害比未经热激处理的对照轻。
Collins等(1995)对绿豆下胚轴的研究发现，
热激可以诱导耐冷性增加并合成特异热激蛋
白HSP79和HSP70，并认为热激诱导产生的
HSP低温时保留在绿豆下胚轴中，从而在某
种程度上增加了下胚轴组织的抗冷性。
Sabehat等(1996)将番茄果实热激后在低温(2
℃)下处理，发现热激可以提高果实的抗冷
性，其影响效果达 21 天。利用染色、放射
性标记以及免疫杂交的方法研究表明，热激
产生的HSP70、HSP18.1和HSP23存在于低温
处理的果实中。Sabehat等(1998)克隆了 2个
热激诱导的番茄 s H S P 基因 t o m 6 6 H 和
tom111，并分析了它们在低温下的表达，发
现高温可以诱导这 2个基因的表达。热激的
果实转入低温后，基因的表达量先降低后又
被诱导，据此指出低温下 sHSP的表达可以
减轻低温危害。Tom111属于CPsHSP家族，
这能否表明 CPsHSP与减轻低温伤害密切相
关，尚需更多的证据。刘箭和庄野真理子
(2001)研究发现低温能够诱导线粒体sHSP在
叶片中表达，然而仍然不能证明叶绿体小分
子量热激蛋白是否也受低温诱导。Tsvetko-
va等(2002)研究发现sHSP在低温条件下能够
提高膜脂的流动性， sHSP与膜的相互作用可
以维持膜的完整性，这可能是 sHSP对冷害
的保护机制之一。
在强光引起光抑制和光氧化胁迫时
CPsHSPs可以保护 PSⅡ。植物叶绿体是产
生活性氧的主要细胞器，因此CPsHSPs可能
对光氧化胁迫造成的伤害有防御作用。对番
茄幼苗热激处理，叶绿体的 sHSP组成型表
达可以减轻光氧化伤害(Miyao-Tokutomi et
al., 1998)。Lee等(2000a)利用H2O2处理水稻
幼苗诱导叶绿体 s H S P 的合成，他们认为
H2O2是诱导该基因表达的信号。
5 CPsHSP的分子伴侣功能
CPsHSP 可以提高植物对逆境的耐性，
原因是其具有分子伴侣活性，可以帮助蛋白
正确折叠及修复。分子伴侣是一类辅助蛋白
分子，主要参与生物体内新生肽的运输、折
叠、组装、定位以及变性蛋白的复性和降
解。分子伴侣通过控制底物的结合与释放来
协助目标蛋白的折叠与组装以及向亚细胞器
的运输，或结合并稳定目标蛋白质的不稳定
构型，但分子伴侣本身不参与到目标蛋白的
最终结构中。HSP70、HSP60和HSP90是热
激蛋白中研究较多、较早的分子伴侣
(Hendrick and Hartl, 1993)。
Landary等(1994)研究发现, 在哺乳动物中
sHSP与肌动蛋白细胞骨架相互作用以保护细
胞结构。sHSP提供蛋白质变性亚基的结合表
面，减少其自由碰撞，抑制蛋白质凝聚
(Jakob et al., 1993; Ito et al., 2003)。植物中
有关sHSP保护蛋白和抑制热凝聚的作用最早
由 Jinn等(1989)提出，在55 ℃时有50%豌豆
2272005 郭尚敬等: 叶绿体小分子量热激蛋白介绍
蛋白受到保护而没有凝聚。Lee等(1995)提纯
了植物细胞质Ⅰ类和Ⅱ类sHSP并证实它们在
体外有分子伴侣活性。后来又有一些研究支
持 sHSP具有分子伴侣活性的观点(Haslbeck
et al., 1999; Stromer et al., 2003; Friedrich et
al., 2004)。例如HSP26是一个受温度调节的
分子伴侣，它可以形成大的寡聚复合体，在
热激温度下其 24聚体解离(Haslbeck et al.,
1999)。对不同温度下分子伴侣的功能进行分
析表明，HSP26复合体热激时的解离是其具
有分子伴侣活性的前提。 HSP26和蛋白质结
合产生大的球状复合物，在这个复合物中一
个底物单体结合一个HSP26二聚体。大的贮
藏形式的HSP26依赖温度解离成小的、有活
性的形式，又可重新连接形成大的分子伴侣-
底物复合物，代表了分子伴侣功能活化的新
机理。对 Synechocystis HSP17的研究(Török
et al., 2001)表明， 热胁迫时HSP17可以降低
膜的流动性，稳定膜的结构，并且结合变性
蛋白，在分子伴侣介导的再折叠中起作用。
另外 sHSP还能和膜脂相互作用，Tsvetkova
(2002)称它为膜脂的分子伴侣。
Heckathorn等(1998, 1999)研究发现
CPsHSP在热胁迫时可以与其他蛋白相互作
用。分别在热处理前和处理后的离体叶绿体
中加入纯化的 CPsHSP，可在热胁迫时保护
OEC免于热变性，但是它并不能和已经热变
性的蛋白相互作用。和其他HSP家族的分子
伴侣作用相比，植物和哺乳动物的 sHSP每
一个寡聚蛋白复合体可以结合几种辅助蛋
白，结合和释放亚基不需要ATP的结合及水
解(Jakob et al., 1993)。sHSP复合体中释放
亚基效率很低，表明 sHSP复合体的功能是
作为非折叠蛋白的库。在HSP70的协作和依
赖 ATP的条件下，sHSP结合的蛋白可以重
新折叠恢复原来的状态(Ehrnsperger et al.,
1997; Stromer et al., 2003)。
6 展望
对植物 CPsHSP的结构和生物功能的研
究才刚刚开始，在很多的领域还需进一步的
研究。植物在热激时有CPsHSP生成并且被认
为对耐热性特别重要，而低温胁迫时 CPsHSP
对植物光合机构的保护作用，热激和冷害以
及其他胁迫的作用及机理的研究相对较少。
在植物体内 CPsHSP是否真的具有分子
伴侣的功能？如果有，在植物遭受逆境胁迫
时起什么作用？利用sHSP突变体以及转基因
植物研究活体内sHSP的功能的报道很少，即
使离体实验，也很难说明所有的 sHSP都具
有分子伴侣的作用。此外，有资料显示
CPsHSP定位于类囊体膜上(Glaczinski and
Kloppstech, 1988; Török et al., 2001)，那么
在基质中是否有 CPsHSP？如果有，哪些在
膜上，哪些在基质中？有研究认为细胞质的
sHSP在细胞核质膜之间运动(Wollgiehn et al.,
1994)，那么叶绿体的 sHSP是否也遵循同样
的运动规律？近年来对HSP的基因及表达的
研究表明，HSP分子量的多样性是由基因的
多样性决定的，因此深入到基因水平的研究
对认识HSP的生物学意义是有益的。不同类
型植物中 CPsHSP的基因分离、表达、转化
和功能分析有助于揭示 HSP的作用机制。
目前，我们实验室已经分离到甜椒的
一种CPsHSP基因的全长 cDNA(GenBank
登录号为 AY224603)，并将其正义和反义
表达载体成功地转入了烟草中，现正在做
进一步的研究。
李新国, 段伟, 孟庆伟, 邹琦 (2002) PSI的低温光抑
制. 植物生理学通讯, 38: 375-381
刘箭, 庄野真理子 (2001) 番茄线粒体和内质网小分
子量热激蛋白的分子克隆. 植物学报, 43: 138-145
参 考 文 献
228 22(2)
Collins GG, Nie XL, Saltveit ME, (1995) Heat shock
proteins and chill ing sensitivity of mung bean
hypocotyls. Journal of Experimental Botany, 46:
795-802
Collins GG, Nie XL, Saltveit ME (1993) Heat shock
increases chilling tolerance of mung bean hypoco-
tyls tissue. Physiologia Plantarum, 89: 117-124
Downs CA, Coleman JS, Heckathorn SA (1999a) The
chloroplast 22-Ku heat-shock protein: a lumenal
protein that associates with the oxygen evolving
complex and protects photosystem Ⅱ during heat
stress. Journal of Plant Physiology, 155: 477-487
Downs CA, Heckathorn SA, Bryan JK, Coleman JS
(1998) The methionine-rich low-molecular-weight
choloroplast heat-shock protein: evolutionary con-
s e r v a t i o n a n d a c c u m u l a t i o n i n r e l a t i o n t o
thermotolerance. American Journal of Botany, 85:
175-183
Downs CA, Jones LR, Heckathorn SA (1999b) Evi-
dence for a novel set of small heat-shock proteins
that associate with mitochondria of murine PC12
nerve cells and protects NADH: ubiquinone oxi-
doreductase from heat stress and oxidative stress.
Archives of Biochemistry and Biophysics, 365: 344-
3 5 0
Ehrnsperger M, Graber S, Gaestel M, Buchner J (1997)
Binding of non-native protein to Hsp25 during heat
shock creates a reservoir of folding intermediates
for reactivation. The EMBO Journal, 16: 221-229
Friedrich KL, Giese KC, Buan NR, Vierling E (2004)
Interactions between small heat shock protein sub-
units and substrate in small heat shock protein-
subs t r a t e complexes . J o u r n a l o f B i o l o g i c a l
Chemistry, 279: 1080-1089
Glaczinski H, Kloppstech K (1988) Temperature-de-
pendent binding to the thylakoid membranes of
nuclear-coded chloroplast heat-shock proteins.
European Journal of Biochemistry, 173: 579-583
Härndahl U, Hall RB, Osteryoung KW, Vierling E,
Bornman JF, Sundbu C (1999) The chloroplast small
heat-shock protein undergoes oxidation-dependent
conformational changes and may protect plants
from oxidative stress. Cell Stress & Chaperones, 4
(2): 129-138
Härndahl U, Sundby C (2001) Does the chloroplast
small heat shock protein protect photosystem Ⅱ
during heat stress in vitro? Physiologia Plantarum,
111: 273-275
Haslbeck M, Walke S, Stromer T, Ehrnsperger M,
White HE, Chen S, Saibil HR, Buchner J (1999)
Hsp26: a temperature-regulated chaperone. The
EMBO Journal, 18: 6744-6751
Havaux M (1993) Characterization of thermal dam-
age to the photosynthetic electron transport sys-
tem in potato leaves. Plant Science, 94: 19-33
Heckathorn SA, Downs CA, Coleman JS (1999) Small
heat shock proteins protect electron transport in
chloroplasts and mitochondria during stress. Ameri-
can Zoologist, 39: 865-876
Heckathorn SA, Downs CA, Sharkey TD, Coleman JS
(1998) The small , methionine-rich chloroplast
heat-shock protein protects photosystem Ⅱ elec-
tron transport during heat stress. Plant Physiology,
116: 439-444
Heckathorn SA, Poller GJ, Coleman JS, Hallberg RL
(1996) Nitrogen availability alters patterns of ac-
cumulation of heat stress-induced proteins in plants.
Oecologia, 105: 413-418
Heckathorn SA, Ryan SL, Baylis JA, Wang DF,
Hamilton Ⅲ EW, Cundiff L, Luthe DS (2002) In
vivo evidence from an Agrostis stolonifera selec-
tion genotype that chloroplast small heat-shock
proteins can protect photosystem Ⅱ during heat
stress. Functional Plant Biology, 29: 933-944
Hendrick JP, Hartl FU (1993) Molecular chaperone
functions of heat-shock proteins. Annual Review
of Biochemistry, 62: 349-384
Ito H, Inaguma Y, Kato K (2003) Small heat shock
proteins participate in the regulation of cellular
aggregates of misfolded protein. Nippon Yakurigaku
2292005 郭尚敬等: 叶绿体小分子量热激蛋白介绍
Zasshi, 121(1): 27-32
Jakob U, Gaestel M, Engel K, Buchner J (1993) Small
heat shock proteins are molecular chaperones. Jour-
nal of Biological Chemistry, 268: 1515-1520
Jinn TL, Yeh YC, Chen YH, Lin CY (1989) Stabiliza-
tion of soluble proteins in vitro by heat shock pro-
teins-enriched ammonium sulfate fraction from
soybean seedlings. Plant and Cell Physiology, 30:
463-469
Kloppstech K, Meyer G, Ohad I (1985) Synthesis,
transport and localization of a nuclear coded 22-
kD heat-shock protein in the chloroplast mem-
branes of peas and Chlamydomonas reinhardtii. The
EMBO Journal, 4: 1901-1909
Knight CA, Ackerly DD (2001) Correlated evolution
of chloroplast heat shock protein expression in
closely related plant species. American Journal of
Botany , 42: 313-349
Lafayette PR, Nagao RT, O’Grady K, Vierling E, Key
JL (1996) Molecular characterization of cDNAs
encoding low-molecular-weight heat shock proteins
of soybean. Plant Molecular Biology, 30: 159-169
Landary SJ, Gierasch LM (1994) Polypeptide inter-
actions with molecular chaperones and their rela-
tionship to in vivo ptrotein folding. Annual Review
of Biophysics and Biomolecular Structure, 23: 645-
6 6 9
Lee BH, Won SH, Lee HS, Miyao M, Chung WI, Kim
IJ, Jo J (2000a) Expression of the chloroplast-lo-
calized small heat shock protein by oxidative stress
in rice. Gene, 245: 283-290
Lee GJ, Pokala N, Vierling E (1995) Structure and in
vitro molecular chaperone activity of cytosolic
small heat shock proteins from pea. Journal of
Biological Chemistry, 270: 10432-10438
Lee S, Owen HA, Prochaska DJ, Barnum SR (2000b)
HSP16 .6 i s invo lved in the deve lopment o f
thermotolerance and thylakoid stability in the uni-
ce l lu l a r cyanobac te ruym, S y n e c h o c y s t i s sp .
PCC6803. Current Microbiology, 40: 283-287
Lee S, Prochaska DJ, Fang F, Barnum SR (1998) A
16.6-kilodalton protein in the cyanobacterium
Synechocystis sp. PCC6803 plays a role in the heat
shock response. Current Microbiology , 37: 403-
4 0 7
Lindquist S, Craig EA (1988) The heat shock proteins.
Annual Review of Genetics, 22: 631-677
Miyao-Tokutomi M, Lee BH, Mizusawa N, Yamamoto
N (1998) Active oxygen and photoinhibition of
photosystem Ⅱ. In: Garab G ed. Photosynthesis:
Mechanisms and Effects, Vol Ⅲ. Kluwer Academic
Publisher, Dordrecht, pp. 2079-2102
Nakamoto H, Suzuki N, Roy SK (2000) Constitutive
expression of a small heat-shock protein confers
cellular thermotolerance and thermal protection
to the photosynthetic apparatus in cyanobacteria.
FEBS Letters, 483: 169-174
Prandl R, Kloske E, Schoffl F (1995) Developmental
regulation and tissue-specific differences of heat
shock gene expression in transgenic tobacco and
Arabidopsis plants. Plant Molecular Biology, 28:
73-82
Preczewski P, Heckathorn SA, Downs CA, Coleman
JS (2000) Photosynthetic thermotolerance is posi-
tively and quantitatively correlated with produc-
tion of specific heat-shock proteins among nine
genotypes of tomato. Photosynthetica , 38: 127-
1 3 4
Sabehat A, Lurie S, Weiss D (1998) Expression of
small heat-shock proteins at low temperatures.
Plant Physilogy, 117: 651-658
Sabehat A, Weiss D, Lurie S, (1996) The correlation
between heat-shock protein accumulation and per-
sistence and chilling tolerance in tomato fruit. Plant
Physiology, 110: 531-547
Sato Y, Murakami T, Funatsuki H, Matsuki S ,
Saruyama H, Tanida M (2001) Heat shock-medi-
ated APX gene expression and protection against
chilling injury in rice seedlings. Journal of Experi-
mental Botany, 52: 145-151
230 22(2)
Schuster G, Even D, Kloppstech K, Ohad I (1988)
Evidence for protection by heat-shock protein
against photoinhibition during heat-shock. The
EMBO Journal, 7: 1-6
Stromer T, Ehrnsperger M, Gaestel M, Buchner J
(2003) Analysis of the interaction of small heat
shock proteins with unfolding proteins. Journal of
Biological Chemistry, 278: 18015-18021.
Török Z, Goloubinoff P, Horvath I, Tsvetkova NM,
Glatz A, Balogh G, Varvasovzki V, Los D, Vierling
E, Crowe JH, Vigh L (2001) Synechocystis HSP17
is an amphitropic protein that stabil izes heat-
stressed membranes and binds denatured proteins
for subsequent chaperone-mediated refolding. Pro-
ceedings of the National Academy of Sciences of
USA , 98: 3098-3103
Tsvetkova NM, Horvath I, Török Z, Wolkers WF,
Balogi Z, Shigapova N, Crowe LM, Tabin F, Vierling
E, Crowe JH, Vigh L (2002) Small heat-shock pro-
teins regulate membrane lipid polymorphism. Pro-
ceedings of the National Academy of Sciences of
USA , 99: 13504-13509
Vierling E (1991) The roles of heat shock proteins in
plants. Annual Review of Plant Physiology and
Plant Molecular Biology, 42: 579-620
Vierling E, Mishkind ML, Schmidt GW, Key JL (1986)
Specific heat shock proteins are transported into
chloroplasts. Proceedings of the National Acad-
emy of Sciences of USA, 83: 361-365
Wang D, Luthe DS (2003) Heat sensi t ivi ty in a
bentgrass variant. Failure to accumulate a chloro-
plast heat shock protein isoform implicated in heat
tolerance. Plant Physiology, 133: 319-327
Waters ER, Lee GJ, Vierling E (1996) Evolution,
structure and function of the small heat shock pro-
tein in plants. Journal of Experimental Botany ,
47: 325-338
Waters ER, Vierling E (1999) Chloroplast small heat
shock proteins: evidence for atypical evolution of
an organelle-localized protein. Proceedings of the
National Academy of Sciences of USA, 96: 14394-
14399
Wollgiehn R, Neumann D, zur Nieden U, Musch A,
Scharf KD, Nover L (1994) Intracellular distribu-
tion of small heat stress proteins in cultured cells
of Lycopersicon peruvianum . Journal of Plant
Physiology, 150: 491-499