全 文 ：第27卷 第7期
2015年7月
Vol. 27, No. 7
Jul., 2015
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
文章编号：1004-0374(2015)07-0813-06
DOI: 10.13376/j.cbls/2015113
收稿日期：2014-12-25
基金项目：国家重点基础研究发展计划(“973”项目)(2013CB127004)；中国科学院战略性先导科技专项(B类)
(XDB11030300)
*通信作者：E-mail: xychen@sibs.ac.cn
陈晓亚，1982年毕业于南京大学生物学系，1985年获得英国里丁大学
博士学位。1985~1991年在南京大学任教，之后赴德国 Tuebingen大学和美
国 Purdue大学做研究，1994年至今在中国科学院上海生命科学研究院植物
生理生态研究所工作，现为研究员、上海辰山植物科学研究中心主任、中
国植物生理与植物分子生物学学会理事长，Science Bulletin主编。从事植物
次生代谢和棉花生物学研究，早年曾从事植物分类学研究。2005年当选为
中国科学院院士，2008年当选发展中国家科学院院士。
植物萜类生物合成与抗虫反应
陈晓亚1,2*，王凌健1，毛颖波1，杨长青1
(1 中国科学院上海生命科学研究院植物生理生态研究所，植物分子遗传国家重点实验室，上海 200032；
2 上海辰山植物园，中国科学院上海辰山植物科学研究中心，上海市资源植物功能基因组学重点实验室，上海 201602)
摘　要：植物次生代谢在植物的环境适应，尤其是与微生物和动物的互作和防御反应中起重要作用。萜类
是植物次生代谢物中最丰富的一类化合物，许多成分具有重要生理功能和应用价值。腺毛和腺体是植物次
生代谢物合成、储藏和分泌的重要器官。我们实验室在植物倍半萜和单萜的生物合成途径及其调控机制、
表皮毛发育与萜类代谢调控等方面取得了一系列研究进展。此外，还分析了棉铃虫对棉酚的耐受性 (适应性 )
反应，利用棉铃虫防御基因，发展了一种植物介导的 RNAi抗虫技术，可以有效、特异地抑制昆虫基因的
表达，在植物抗虫技术研究领域有应用前景。
关键词：次生代谢；萜类；棉花；表皮毛；植物昆虫互作
中图分类号：Q945；Q958.12；S562 文献标志码：A
Plant terpenoids: biosynthesis, regulation and plant-insect interactions
CHEN Xiao-Ya1,2*, WANG Ling-Jian1, MAO Ying-Bo1, YANG Chang-Qing1
(1 National Key Laboratory of Plant Molecular Genetics, Institute of Plant Physiology and Ecology, Shanghai Institutes
for Biological Sciences, Chinese Academy of Sciences, Shanghai 200032, China; 2 Plant Science Research Center,
Shanghai Key Laboratory of Plant Functional Genomics and Resources, Shanghai Chenshan Botanical Garden, Shanghai
201602, China)
Abstract: Plant secondary metabolism plays an important role in plant adaptation to environment, particularly in
mediating bio-interactions and protecting plants from herbivores and pathogens. Terpenoids form the largest group
of plant secondary metabolites, and we are interested in sesquiterpene biosynthesis and regulation. Trichome is
closely related to secondary metabolism as glandular trichomes synthesize, store and secrete/emit secondary
生命科学 第27卷814
次生代谢物 (secondary metabolites)，又称特殊
代谢物 (specialized metabolites)，是一类由生物产生
的，并非细胞生命活动或生物生长发育正常运行所
必需的小分子化合物。植物次生代谢物可分为酚类、
萜类和含氮化合物 (生物碱 )等 3个主要类群，其
产生和分布通常具有种属、器官、组织和生长发育
期的特异性。这些小分子化合物在植物适应环境、
生物间信息交流以及协同进化中发挥重要作用，在
植物长期进化过程中形成并日趋丰富。萜类成分是
植物次生代谢物中最丰富的一类，大约有 2.50万种
化合物。从结构上看，萜类由单个或多个五碳单元
首尾拼接而成，根据五碳单元的数量可以分成半萜、
单萜、倍半萜、二萜、三萜、四萜以及高聚萜类等，
其中单萜和倍半萜是植物产生的挥发性物质的重要
成分，在植物与微生物和动物的互作和防御反应中
起重要作用 [1-3]。本实验室针对植物的倍半萜和单
萜生物合成与调控以及植物抗虫反应开展了一系列
研究。
1　单萜和倍半萜生物合成途径解析
异戊烯基二磷酸 (IPP)和二甲基烯丙基二磷酸
(DMAPP)是所有萜类生物合成的前体。有趣的是，
植物通过两个空间上隔开的途径合成 IPP 和
DNAPP：细胞质中的甲羟戊酸途径 (MVA pathway)
和质体中的 2-C-甲基 -D-赤藓糖醇 -4-磷酸途径
(MEP pathway)。接着，异戊烯基转移酶催化去磷
酸形成异戊二烯释放到环境中，或将底物首尾交联
成牻牛儿二磷酸 (GPP，C-10)、法尼基二磷酸 (FPP，
C-15)、牻牛儿牻牛儿基二磷酸 (GGPP，C-20)等，
再由萜类合酶 (terpene synthase, TPS)催化形成结构
各异的萜类化合物 [4]。总体来说，前体化合物的合
成途径 (MVA途径，MEP途径，用于合成 GPP、
FPP、GGPP的异戊烯基转移酶 )在不同植物类群中
比较保守，蛋白质序列和催化功能差异不大，而
TPS虽然在序列上具有一定的相似性，但它们的催
化活性差异巨大，直接决定了植物萜类化合物的种
类和结构多样性。TPS的产物或释放到环境中，成
为植物与环境互作中的重要信号分子；或被其他酶
修饰，成为参加植物防御反应的植保素 (phytoalexins)；
也有少数成分成为调控植物的生长发育的激素，如
油菜素内酯、赤霉素、脱落酸、独角金莲内酯等 [1,3,5]。
许多萜类成分具有重要的药用价值或促进健康的功
能，如抗肿瘤药物紫杉醇、抗疟疾特效药物青蒿素、
抗炎活血的丹参酮和冬凌草素，以及具有多种药理
活性的三萜类化合物 (如人参皂甙 )等 [6-7]。
棉花是世界上最重要的经济作物之一，是天然
纤维的主要来源。棉花多个组织含有大量倍半萜衍
生物，包括棉酚、半棉酚酮和杀夜蛾素等，其含量
最高可达干重的 1%。它们具有普遍的生物毒性，
是棉花抵御病原微生物和草食性动物 (害虫 )的主
要植保素。我们课题组对棉酚生物合成途径进行了
系统的研究。
倍半萜合酶 (sesquiterpene synthase)催化法尼
基二磷酸 (FPP)形成倍半萜中间体。棉酚类成分具
有共同的倍半萜骨架结构，以 (+)-δ-杜松烯 [(+)-δ-
cadinene]为合成前体。棉花倍半萜合酶，(+)-δ-杜
松烯合酶 (CDN或 CAD)，是催化棉酚生物合成第
一步反应的关键酶。本文第一作者在美国 Purdue
大学做博士后研究期间首先克隆得到 (+)-δ-杜松烯
合酶 [8]，之后又分离鉴定了 CDN家族其他成员的
cDNA基因 [9-10]并分析了这些基因的表达特征 [11-12]。
棉酚及其类似物贮存在棉花地上器官的近表皮
色素腺体和根部表皮、亚表皮层。几乎所有的棉花
品种都含有色素腺体，但有少数突变体材料色素腺
体缺失，因而地上部分 (包括种子 )不含棉酚，称
为无腺体棉或无酚棉。通过对正常品种和无酚棉的
比较分析，我们分离了对 (+)-δ-cadinene进行羟基
化修饰的 P450单加氧酶 CYP706B1[13]，以及辅助
P450催化功能的 P450还原酶 [14]。此外，我们还分
离棉花法尼基二磷酸合酶 (FPS)并分析了基因表
达 [15]，以及漆酶 LAC1[16]，后者不仅可能催化半棉
酚交联成棉酚，还可用于土壤修复。这些工作使我
们对棉酚代谢途径有了初步但系统的了解。除了棉
酚，棉花植株还合成并释放多种挥发性单萜和倍半
萜类化合物。我们发现，倍半萜合酶 GhTPS1/2/3
催化这些化合物的合成 [17]。
metabolites. In this direction, we are particularly interested in transcription factors. We have analyzed the cotton
bollworm response to gossypol in relation to insecticide tolerance, and developed the plant based RNAi technology
for insect pest control and crop protection.
Key words: secondary metabolism; terpene; cotton; trichome; plant-insect interactions
陈晓亚，等：植物萜类生物合成与抗虫反应第7期 815
菊科植物青蒿 (Artemisia annua)合成大量单萜
和倍半萜成分，其中倍半萜内酯青蒿素 (artemisinin)
是著名的治疗疟疾，尤其是恶性疟疾的药物。我们
课题组分析了青蒿的萜类成分，克隆了多个单萜和
倍半萜合酶，包括 (3R)芳香醇 (linalool)合酶 [18]、
蒎烯 (pinene)合酶 [19]、石竹烯 (caryophyllene)合酶 [20]
和 α-没药醇 (bisabolol)合酶 [21]。青蒿的 α-没药醇
合酶 AaBOS与青蒿素合成关键酶紫穗槐烯合酶
(amorpha-4,11-diene synthase, ADS)序列高度相似，
但产物完全不同。通过蛋白质结构解析和定点突变
技术找到了与催化效率密切相关的关键位点，为青
蒿素代谢工程提供了新的思路和靶点 [21]。此外，我
们还分析了水稻的倍半萜合酶 [22]。
2　倍半萜生物合成调控
作为具有高强活性的防御性化合物，棉酚在植
物中的合成与积累具有严格的时间和空间特异性，
并受环境因子，如病菌侵染和害虫取食的诱导 [12-13]。
植物中许多WRKY类转录因子控制基因的诱导性
表达。我们从亚洲棉 (G. arboreum)中分离鉴定了
WRKY转录因子 GaWRKY1，它能够结合 CDN-A
基因启动子上的W-box，激活基因表达，对棉酚代
谢具有重要的调控作用 [23]，这也是第一个报道的调
控倍半萜代谢的转录因子。AP2/ERF是另一类介导
植物防御激素信号与基因表达的转录因子，我们分
离了青蒿的 AaERF1和 AaERF2，它们都能通过与
ADS和 P450单加氧酶 CYP71AV1基因启动子区域
中的顺式元件结合，激活青蒿素合成途径。在青蒿
中高表达这两个转录因子，青蒿素的生物合成与积
累得到提高 [24]。
挥发性萜类是植物与环境，尤其是与其他生物
互作中的重要信号分子，花的挥发性成分具有吸引
昆虫传粉的功能，但对于环境因子和发育信号如何
协调萜类化合物代谢的机制还了解不多。我们课题
组发现，bHLH类转录因子MYC2是拟南芥花器官
中挥发性萜类合成的重要调控因子，它既是茉莉酸
酯 (jasmonate, JA)信号途径的关键输出点，还能与
赤霉素 (GA)信号分子 DELLA结合。赤霉素是促
进植物生长和开花的重要激素，因此，MYC2通过
与 JA和 GA信号途径的因子互作来整合外源环境
(防御 )和内源生长发育信号，协调花中单萜和倍
半萜的合成与挥发 [25]。
许多次生代谢物随着植物的生长成熟逐渐积
累。所谓“千年老参”，意指高龄植物积累更多的
次生代谢物。受 miR156调控的 SPL家族转录因子
是植物中保守的年龄因子，对香料植物广藿香
(Pogostemon cablin)的研究发现，这些 SPL因子直
接调控倍半萜合酶基因表达。随着植物成熟，
miR156表达下降，SPL水平增高，导致广藿香油合
成与积累的增加。这一研究结果为利用基因工程同
时提高植物生长和次生代谢物合成提供了新思路 [26]。
3　萜类代谢与表皮毛
大多数陆生植物的表面都覆有被毛，包括地上
器官的表皮毛 (trichome)和地下器官的根毛 (root
hair)。根据形态结构的不同，表皮毛又可分为单细
胞毛和多细胞毛，有分叉毛和无分叉毛，腺毛和非
腺毛等，棉纤维就是生长在棉花种子上的高度伸长
的单细胞表皮毛。植物表皮毛具有多种功能，如抵
抗昆虫取食、降低辐射伤害、降低蒸腾作用、增加
御寒能力等。很多重要的植物次生代谢物是在腺毛
中合成的，因此，两者的调控机制有密切关联。
已知直接调控拟南芥表皮毛起始的转录因
子包括 3类，分别是WD40蛋白 TRANSPATRNT
TESTA GLABRA1 (TTG1)、R2R3 MYB类转录因子
GLABRA1 (GL1)和MYB23，以及 bHLH类转录因
子 GLABRA3 (GL3)和 ENHANCER OF GLABRA3
(EGL3)，其中 GL1是关键因子；它们形成 MYB-
bHLH-WD40 复合体，激活下游关键转录因子
GLABRA2 (GL2)基因的表达。另一类单个MYB域的
因子，如 TRICHOMELESS 1 (TCL1) 和 TRIPTYCHON
(TRY)等，与 GL1竞争结合 GL3，干扰活性复合体
的形成 [4,27-28]。我们发现棉纤维细胞中这些转录因
子基因都高水平表达 [29]，转入拟南芥大多都能互补
相应同源基因突变的表型，因而都具有调控表皮毛
发育的功能。我们已发现与 GL2有一定同源性的
GhHOX3是调控棉纤维伸长的关键因子 [30]，但
MYB-bHLH-WD40复合体在棉纤维发育中的具体
功能还需要进一步分析。倒是另一类属于MIXTA
类的 MYB转录因子 GhMYB25-like，被证明在棉
纤维起始过程中起重要作用 [31]。
GaMYB2 (或 GhMYB2)是棉花中与 GL1同源
性很高的转录因子基因，在纤维中特异表达，可以
互补拟南芥 gl1没有表皮毛的表型，过表达时还能
诱导拟南芥种子表面长出表皮毛 [32]。GaMYB2基因
的启动子也是表皮毛特异的，尤其有趣的是，在烟
草中该启动子主要在分泌型腺毛的腺细胞中表达，
而这里正是次生代谢活跃的区域 [33]，这不仅为植物
生命科学 第27卷816
代谢工程提供了特异性调控元件，也为分析多细胞
表皮毛各个细胞的属性提供了线索。
进一步研究发现，拟南芥表皮毛的发育在时间
和空间上受到严格控制，与植物时相转换紧密连锁。
拟南芥在营养发育时期，表皮毛主要生长于莲座叶
的近轴面；而当植物进入生殖发育期，表皮毛的数
量随着花序轴的延伸而减少，直至花器官 (除花萼
外 )基本无毛。这一依赖于植物发育进程的特征是
由 miR156-SPL控制的。与直接调控萜类合酶基因
的表达 [26]不同，SPL通过不断上调表皮毛起始抑
制子 TCL1和 TRY基因的表达阻止表皮毛发育 [34]。
研究还发现，拟南芥另一组microRNA，miR171
通过调控 LOST MERISTEMS 1 (LOM1)、LOM2和
LOM3等 GRAS蛋白基因的表达来影响表皮毛的分
布。LOM蛋白可与 SPL因子 (如 SPL9)结合，这
种蛋白质间的相互作用削弱 SPL的转录激活活性，
导致 TCL1和 TRY基因表达受阻，表皮毛在茎和
花器官上异位发育。LOM与 SPL相互作用的意义
不仅仅是局限于控制表皮毛分布，对许多重要的生
长发育过程，如叶绿素发育也有重要影响 [35-36]。综
上所述，miR156-SPL和 miR171-LOM是连接植物
发育进程、表皮毛发育和次生代谢的桥梁。
4　棉酚与植物-昆虫互作
植物对昆虫的防御反应可分为组成型和诱导型
两大类，两者都导致植物次生代谢物和防御蛋白的
产生与积累。一般来说，不同植物的诱导型防御机
制是相似的，而组成型防御往往因种而异，不同植
物会积累特殊的小分子化合物来抵御特定类群的植
食性昆虫。植物受昆虫进攻后，通过包括茉莉酸酯、
系统素、半乳糖醛酸、过氧化氢等在内的信号分子
转导，激发产生局部的和系统的诱导型防御。此外，
植物还可诱导产生并释放挥发性气体，它们或者对
昆虫有趋赶避作用，或者作为信号分子吸引昆虫的
天敌 [3,37-38]。
在长期的进化演变中，植食性昆虫对植物防御
形成的适应机制，也可分为组成型和诱导型两种。
专性植食昆虫对植物防御机制的适应一般是组成型
的，昆虫或存在一个发达的解毒酶系来对付其专一
性宿主所产生的有毒化合物，或者有一套特殊的系
统来阻止有毒化合物的吸收并将其排出体外。而广
谱性植食昆虫则通过可诱导的反应来克服植物的防
御物质，其体内的解毒酶系可以在取食植物时被诱
导，从而对摄入的活性物质进行解毒 [39]。
植物对昆虫的抗性和昆虫对植物的适应性都是
相对的，没有一种植物可以抵抗全部植食性昆虫，
也没有一种昆虫能耐受所有的植物毒素。两者在不断
的竞争和较量中协同演化，越来越多样化和复杂化。
尽管棉酚对包括植食性昆虫在内的大多数生物
体有毒，但棉铃虫 (Helicoverpa armigera)却能以棉
花为食完成生活史，说明棉铃虫对棉酚有较高的耐
受性。细胞色素 P450单加氧酶 (P450)在许多代谢
途径中起重要作用，在多细胞生物中往往形成一个
多成员的家族。在昆虫中，P450承担着许多重要的
生理功能，包括对外源化合物 (如植物次生物和人
工杀虫剂 )的代谢解毒。经 P450活性抑制剂处理
的棉铃虫对棉酚耐受性明显降低，说明 P450是这
种耐受性所必需的。CYP6AE14是一个受棉酚诱导
的在棉铃虫幼虫中常高表达的 P450单加氧酶，我
们将之命名为 GIP (gossypol induced P450)。食物中
存在棉酚时，GIP的表达水平与棉铃虫的生长呈正
相关 [40]。
艾氏剂是一种有机氯杀虫剂，棉铃虫 P450单
加氧酶 GIP具有艾氏剂环氧化活性。由于 GIP等
P450基因的表达受棉酚的诱导，因此，棉酚处理可
能会提高棉铃虫对包括杀虫剂在内的有活性化合物
的解毒能力。我们发现，棉铃虫在取食含高浓度棉
酚的有腺体棉叶片后，中肠 P450总酶活有明显提
高，对杀虫剂溴氰菊酯的耐受性增强。同时，低浓
度溴氰菊酯处理也能够提高棉铃虫中肠 P450活性。
为了进一步研究棉酚对棉铃虫解毒能力的影响，我
们分析了不同次生代谢化合物以及溴氰菊酯处理后
的棉铃虫中肠转录组，结果显示在各受试组中溴氰
菊酯和棉酚诱导的 P450基因表达谱最为相似。多
个棉铃虫 P450 基因的表达能同时被棉酚或溴氰
菊酯诱导。报道显示，这些 P450具有底物多样性。
对其中 5个 (CYP321A1、CYP9A12、CYP9A14、CYP6AE11
和 CYP6B7)进行分析，发现这些基因的高表达以及
中肠 P450的活性的提高与棉铃虫溴氰菊酯抗性密
切相关。抑制 P450基因 (如 CYP9A14)的表达，棉
铃虫对溴氰菊酯的耐受性降低。需要指出的是，虽
然棉铃虫是广谱性的植食昆虫，但由于长期生活在
棉田，形成了对棉酚的高效的响应机制。因此，
P450酶家族对植物次生代谢物的响应机制是作物害
虫产生抗药性的重要分子基础。由此可见，昆虫不
是一味被动地防御植物次生代谢物，还主动利用这
些天然产物来锻炼自己，增加对复杂生物环境的适
应性 [41]。
陈晓亚，等：植物萜类生物合成与抗虫反应第7期 817
5　植物抗虫新技术——植物介导的RNAi
RNA干扰 (RNAi)是基因和基因组调控的一个
重要机制。自发现以来，RNAi在基础和应用研究
两方面发展迅速，已被广泛应用于靶基因功能分析
和基因治疗。我们发展了一种植物介导的昆虫
RNAi技术：将与昆虫基因匹配的双链 RNA在植物
中表达，昆虫取食后相应靶基因的表达受到抑制 [40]。
这一技术的一个显著优点是能够特异性地抑制昆虫
防御基因的表达，不仅为昆虫的功能基因组研究提
供了便捷的方法，也为农业害虫的安全有效防治提
供了新思路和新技术，使 RNA干扰抗虫在作物生
产中的应用成为可能。这项技术为开发新一代安全
有效的抗虫植物奠定了基础。越来越多的证据表明，
植物介导的昆虫 RNAi适用于包括咀嚼式和刺吸式
在内的多种昆虫，并具有较高的基因特异性 [42-44]。
前期研究表明，棉铃虫对棉酚的耐受性与 GIP
在中肠的高表达密切相关。将 GIP双链 RNA载体
(dsGIP)转入棉花，虫试分析发现，以 dsGIP棉为
食的棉铃虫幼虫体重增加缓慢，生长受到严重抑制，
同时对棉铃的损害降低，因此，dsGIP棉花对棉铃
虫的抗性得到增强，说明这一技术对研制开发新一
代安全有效的抗虫植物 (如抗虫棉 )具有可行性 [45]。
在植物介导昆虫 RNAi的过程中，沉默信号从
食物向昆虫传递是靶基因抑制得以实现的关键步
骤。昆虫的围食膜的一个功能是将食物与中肠细胞
隔离，因而成了dsRNA进入中肠细胞的第一道屏障。
我们用植物半胱氨酸蛋白酶疏松昆虫围食膜结构，
使得 dsRNA更容易被中肠细胞吸收。将 dsRNA和
半胱氨酸蛋白酶在植物中共表达，显著地提高了植
物介导昆虫 RNAi效率，提高了植物的抗虫性，使
RNAi技术在植物抗虫领域的应用向前迈出了重要
一步 [46]。
转基因 Bt作物具有良好的抗虫性能，但这一
技术也有其局限性。Bt毒素对包括蚜虫在内的刺吸
式昆虫作用不大；由于长期种植，有些害虫对 Bt
转基因作物产生了抗性。因此，需要发展新的抗虫
技术。RNAi在植物保护中的利用不仅仅是抗虫，
在病毒防御机制中也能发挥重要作用，同时还能用
于调控植物的抗逆和抗病反应 [47-48]。有研究表明，
在植物中表达小麦叶锈病致病基因的 dsRNA削弱
了病原菌的侵染 [49]，RNAi信号还可以在宿主和寄
生植物间传播，控制寄生的蔓延 [50]。综上所述，植
物介导的 RNAi技术在农林业生物技术领域有广阔
的应用前景。
[参　考　文　献]
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