全 文 ：生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
第 23卷 第 1期
2011年 1月
Vol. 23, No. 1
Jan., 2011
文章编号 ：1004-0374(2011)01-0115-06
收稿日期：2010-06-28；修回日期：2010-07-26
基金项目：国家自然科学基金项目(30871300) ；河南
大学自然科学基金项目(2009YBZR039)
*通讯作者：E-mail: xzhang@henu.edu.cn.
脱落酸调节植物抵御水分胁迫的机制研究
赵　翔1，李　娜1,2，王棚涛1，张　骁1*
(1河南省植物逆境生物学重点实验室 /河南大学生命科学学院，开封 475004；
2郑州澍青医学高等专科学校基础医学部，郑州 450000)
摘　要：干旱、盐渍、低温等均可导致植物可利用水分的亏缺，表现为水分胁迫。植物感受到水分
胁迫，诱导脱落酸(abscisic acid, ABA)生物合成。ABA可通过促使气孔关闭或抑制气孔开放，使作物
尽可能地降低蒸腾失水，以抵御水分胁迫。该文就植物激素 A B A 及其下游信号过氧化氢(hyd roge n
peroxide, H2O2)、一氧化氮(nitric oxide, NO)以及Ca2+ 等在植物气孔运动调节方面的研究进展进行概述，
以构建水分胁迫下ABA 调节植物气孔运动的可能模式。
关键词：脱落酸；气孔运动；水分胁迫
中图分类号：Q946.885.6; Q945.17 文献标识码：A
Regulation of abscisic acid on plant resistance to water stress
ZHAO Xiang1, LI Na1,2 , WANG Peng-Tao1, ZHANG Xiao1*
(1 Henan Key Laboratory of Plant Stress Biology/School of Life Sciences Henan University, Kaifeng 475004, China;
2 Zhengzhou Shuqing Medical College, Faculty of Basic Medicine, Zhengzhou 450000, China)
Abstract: Drought, salinity, low temperature could lead to water stress in plant growth. Plant perceives water
stress and induces the synthesis of abscisic acid (ABA). ABA could induce stomatal closure or inhibit stomatal
opening to reduce transpiration. This paper focuses on the function of plant hormone ABA and its downstream
signal intermediating (H2O2, NO and Ca2+) in stomotal movement of plant to establish the basic model of regulation
of ABA on stomotal movement under water stress.
Key words: abscisic acid; stomotal movement; water stress
植物激素的研究开始于 20世纪 30年代；而 20
世纪 60年代以来，脱落酸(abscisic acid, ABA)被归
入植物激素范畴。ABA作为一种植物激素，在植物
发育的诸多重要过程中起着重要的调节作用，如种
子的成熟、休眠与萌发、气孔的运动、开花时间
和果实成熟等生理过程[1 -3 ]。干旱、盐渍、低温等
均可导致植物可利用水分的亏缺，表现为水分胁
迫。水分胁迫下，植物气孔运动的调节是非充分灌
溉条件下作物能够保持较高产量的主要原因之一[4]。
研究发现植物在感受水分胁迫时，可诱导ABA的生
物合成。ABA促使植物气孔关闭或抑制气孔开放，
使作物尽可能地降低蒸腾失水，以抵御水分胁迫[5-7]。
本文基于前人的研究工作，结合我们的研究成果，
将H2O2、NO以及 Ca2+ 等ABA下游信使引入其中，
概述逆境信号ABA调节植物水分胁迫下适应性生长
的作用机制。这对深刻认识植物抗逆性的内在机
理，充分挖掘植物自身潜力和高效利用农业水资源
都非常重要。
1　植物激素ABA的合成
1.1　ABA的主要合成部位
现在对于植物感受水分胁迫刺激促使ABA合成
的主要部位存在争议。早期认为，干旱条件下植物
116 生命科学 第23卷
体内ABA大量合成主要在根中进行，并由根运送到
地上部而诱导气孔关闭。例如，当人们观察到根系
统遭受缺水胁迫时，在叶片水势未发生变化前气孔
已经关闭[8-10]，暗示某种根源的信号诱导了叶片气
孔关闭反应。气孔关闭伴随着木质部汁液ABA水平
上升，说明干旱条件下，气孔关闭可能是来自于根
源的ABA信号[11,12]。总之，ABA可能作为长距离信
号介导干旱条件下地下部与地上部的信息传递[13]。
然而，Ikegami等[14]分析离体叶片和根中干旱
处理前后ABA水平的变化，发现离体叶片中ABA含
量增加的方式与完整植物的叶片类似；但离体根中
ABA水平在干旱处理 4 h后却没有明显的变化，而
且当离体根遭受缺水处理时，根中并没有 ABA的
积累，这些结果暗示 ABA主要在叶片中合成，进
一步通过[ 13C]同位素示踪实验证明叶片中合成的
ABA在干旱胁迫条件下运输到根部。与此相呼应，
Ch r i s tm an n 等[1 5 ]提出根部干旱产生的液压信号
(hydraulic signal)可能作为长距离信号介导干旱条件
下地下部与地上部的信息传递。
1.2　ABA的主要合成途径
Nambara和Marion-Poll[16]研究表明，高等植物
体内可能存在直接和间接两条ABA合成途径：直接
途径是由三个异戊烯单位聚合成C15前体——法呢基
焦磷酸(farnesyl pyrophosphate, FPP)，由 FPP经环
化和氧化直接形成 15碳的ABA ；而间接途径由甲
羟戊酸(mevalonic acid, MVA)聚合成C40前体——类
胡萝卜素，再由类胡萝卜素裂解成 C15的化合物，
如黄质醛(xanthoxin, XAN)，最后由XAN转变成
ABA。近年来，C40途径被公认为高等植物ABA的
主要合成途径。高等植物细胞内ABA的合成涉及质
体(叶绿体)和细胞质两个区域，质体内发生的反应
主要包括叶黄素的合成和降解，形成黄质素。黄质
素通过质体被膜进入细胞质，经过两步氧化过程最
终形成ABA[16]。
在阐明ABA合成途径的过程中，人们也较为清
晰地认识了参与ABA合成的酶[17]，其中玉米黄质环
氧化酶(zeaxanthin epoxidase, ZEP)是ABA生物合成
中第一个在DNA及氨基酸序列水平上研究的酶，在
烟草中由 ABA2基因编码，催化玉米黄质环氧化形
成新黄质[18]。9-顺环氧类胡萝卜素双加氧酶(9-cis-
epoxycarotenoid dioxygenase, NCED)的作用是转运到
质体中切割裂解9-顺新黄质和9-紫黄质转化形成黄
质醛[19]。目前认为，NCED催化的反应可能是ABA
合成的最关键限速步骤[20]。ABA生物合成最后一步
反应由ABA醛氧化酶(abscisic aldehyde oxidase,
AAO3)催化完成，是 ABA合成途径的重要步骤，
ABA醛氧化酶在钼辅因子硫化后才具有活性[21]。
2　ABA调节植物气孔开闭抵御水分胁迫
2.1　ABA受体发现
ABA调节气孔运动基于保卫细胞对ABA的识
别，ABA受体是细胞识别ABA的主要部位。对于
ABA受体研究，已有了突破性的进展。最早，通
过生物化学手段证明CHLH编码Mg2+螯合酶(Mg-
chelatase)H亚基，参与叶绿素的生物合成和ABA感
应[22]。因植物降低CHLH的含量显示ABA脱敏反
应，CHLH超表达植株展现ABA超敏反应，曾被定
为ABA受体[23]。然而，并没有数据支持CHLH如
何结合ABA和调节ABA生理反应。Liu 等[24]报道，
拟南芥中GCR2不但可以和G蛋白a亚单位GPA1相
互作用并介导 A B A 调节的植物生理反应，而且
GCR2可以和ABA特异的结合，当GCR2过表达时
导致ABA超敏感的表型，暗示GCR2 可能是ABA的
受体。然而，在 gcr2突变体中ABA相关的生理表
型并不完全缺失[25]，显示GCR2可能不是ABA受
体，随后证明GCR2是和细菌羊毛硫氨酸合成酶同
源的一个非跨膜蛋白[26]。Pandey等[27]提供证据表
明，GTG1和GTG2(GPCR型G蛋白)具有受体样的
解剖结构和膜定位，高特异性地与 ABA结合，存
在GTP结合和GDP结合两种不同的构型，其中GDP
结合的GTGs可以与ABA互助开启ABA级联反应，
更重要的是 GTGs缺失后植物表现 ABA脱敏反应
等，被定为新的ABA受体。最近，PYR1/RCAR1
作为ABA受体被鉴定[28]。研究发现，拟南芥 PYR1
以二聚体形式存在，包含一个 a/b螺旋域，其中的
一个亚基能够与ABA结合。结合ABA后，包围入
口的环将ABA分子裹在里面，而空亚基形成一个通
道，在活性区域留下一开放空腔，能够使受体进入
PP2C(ABI1)活性部位并竞争性的抑制其活性，从而
阻止 PP2C调节 SnRK2s(OST1)的去磷酸化，激活
SnRK2s(OST1)[28-31]。这一发现将为更好的地了解细
胞感受和转导ABA信号机制提供很好的研究基础。
2.2　ABA对植物气孔运动的调节
ABA与细胞表面的受体结合后，经过跨膜信号
转导，将胞外信号在胞内通过第二信使放大并传
递。研究发现，H2O2可通过调节保卫细胞质膜 K+
通道及胞内pH变化介导ABA诱导的气孔关闭[6,7,32]，
也可通过诱导质膜H+-ATPase脱磷酸化介导ABA抑
117第1期 赵　翔，等：脱落酸调节植物抵御水分胁迫的机制研究
制蓝光诱导的气孔开放[33]。NO可能位于H2O2下游
介导ABA诱导的气孔关闭[34,35]，也可通过诱导质膜
H+-ATPase脱磷酸化介导ABA抑制蓝光诱导的气孔
开放[36]。Grabov等[37]利用 Ca2+ 的荧光指示剂 fura-2
发现，ABA诱导鸭趾草下表皮细胞中游离的Ca2+ 浓
度升高早于气孔关闭。但在缺钙的条件下, ABA不
能诱导气孔关闭，这表明保卫细胞内存在 Ca2+ 依赖
的信号转导途径。此外，ABA引起气孔关闭也存在
不依赖 Ca2+ 的信号转导途径[38]。在不依赖 Ca2+ 的途
径中，ABA引起保卫细胞胞质碱化，活化了K+ 外
向通道，促使 K+ 外流，保卫细胞的膨压下降，气
孔关闭[3 9,40 ]。
3　H2O2参与调节植物气孔开闭
目前，H2O2作为信号分子引起了人们的极大关
注[41,42]。我们实验室首次证明了ABA可以诱导蚕豆
气孔保卫细胞产生H2O2，NADPH氧化酶是调节H2O2
产生的关键酶[7,43]。Kwak等[44]鉴定了催化拟南芥
中 NADPH氧化酶的两个亚单位基因 AtrbohD和
AtrbohF，破坏AtrbohD 和AtrbohF则可削弱ABA 信
号。Zhang等[45]研究发现磷脂酸PA可以结合拟南芥
NADPH氧化酶RbohD和 RbohF。RbohD的第 149、
150、156和 157位上的Arg突变导致 PA结合缺陷,
同时失去了 PA对RbohD的激活功能，ABA介导的
H2O2产生及气孔关闭也受到抑制。该发现进一步证
实 N A D P H 氧化酶是调节 H 2 O 2 产生的关键酶。
McAinsh等[46]观察到ABA和H2O2均可增加保卫细胞
中游离Ca2+的浓度。Pei等[47]以拟南芥为材料，证
明保卫细胞质膜上Ca2+ 通道可被H2O2激活。H2O2激
活的Ca2+ 通道引起Ca2+ 内流及完整的保卫细胞中胞
质[Ca2+]cyt 升高。在 AtrbohD 和 AtrbohF 的缺陷株
中，ABA 诱导胞质 Ca2+ 增加和ABA 激活保卫细胞
质膜Ca2+ 通道等反应都受到抑制，但是外源H2O2可
以弥补由于AtrbohD和AtrbohF突变所造成的Ca2+ 通
道活性和气孔关闭的抑制[44]。上述结果暗示，H2O2
作为第二信使，通过激活保卫细胞质膜Ca2+ 通道，
参与调节ABA诱导的气孔运动。
ABI1和ABI2属于两个丝氨酸 /苏氨酸蛋白磷
酸酶 2C(PP2C)，参与调节ABA诱导的气孔关闭反
应[48]。有证据表明，ABA不能诱导拟南芥 abi1突
变体生成 ROS，却能诱导 abi2突变体ROS的产生。
暗示ABI1基因可能位于ROS的上游，而ABI2位于
其下游[49]。Mustilli等[50]研究表明，拟南芥OST1蛋
白激酶突变抑制了ABA诱导的气孔关闭。在拟南芥
ost1突变体中，ABA 不能诱导 ROS的产生，而
用 H 2O 2处理保卫细胞却能诱导气孔关闭。因此，
OST1激酶可能为ABA诱导ROS产生的一个中间成
分。最近研究发现，胞内ABA受体PYR/PYL/RCAR
与ABA结合后，可阻止 type 2C 蛋白磷酸酶调节的
OST1去磷酸化以激活OST1[28]，该结果丰富了ABA
诱导H2O2产生的机制。
在蚕豆保卫细胞中，我们已证明H2O2积累可有
效抑制质膜内向K+通道，激活质膜外向 K+通道，
导致保卫细胞K+ 浓度下降，从而诱导气孔关闭[7,32]，
但H2O2和K+通道蛋白的关系还知之甚少。尽管已
有实验证实了一些参与H2O2调控气孔运动的中间成
分，但是其调控机理很复杂，还有许多问题值得进
一步探讨。
4　Ca2+参与调节植物气孔开闭抵御水分胁迫
约在 1995年，人们就发现[Ca2+]cyt参与了ABA
和H2O2调节的气孔运动[2,46]。外界刺激导致[Ca2+]cyt
升高并诱导气孔关闭，这种[Ca2+]cyt升高依赖于胞
内Ca2+库释放Ca2+和通过质膜Ca2+通道的Ca2+内流。
首先保卫细胞质膜超极化可激活质膜Ca2+通道而且
这一激活过程受ABA和H2O2的调控[47,51]。在ABA不
敏感突变体gca2中，H2O2激活的Ca2+通道和随后的
气孔关闭过程被阻断[52]。此外，在 abi1突变体中
ABA激活的Ca2+通道被阻断，但H2O2仍可激活Ca2+
通道并诱导气孔关闭，与此相比，在 abi2突变体
中ABA和激活的Ca2+通道同时受阻，两者都不能诱
导气孔关闭[53]。这些现象为Ca2+通道可能位于H2O2
的下游介导ABA信号过程提供遗传学证据。研究发
现，ABA也可激活G蛋白活化磷脂酶C，进而释放
IP3。IP3可激活液泡膜的Ca2+ 通道，使胞质Ca2+浓
度增高[41,54]。[Ca2+]cyt 升高可激活质膜K+ 外流通道，
钝化 K+ 内流通道，从而阻挡了K+ 内流，抑制气孔
张开[55]。然而，Hung等[56]发现[Ca2+]cyt升高可激活
胞内的 Ca2+感受蛋白，如钙调素，并激活下游信号
成分，如过氧化氢酶 CAT，以清除过多的 H 2O 2。
这些结果表明，在调节植物体内H2O2平衡方面Ca2+
具有双重作用，并起到调节氧化还原信号并适应环
境变化的作用。
最近，在拟南芥det3突变体中发现H2O2与ABA
触发的[Ca2+]cyt升高具有不同的“指纹”特异性[57]。
于此相呼应，有报道认为H2O2可能是ABA诱导气
孔关闭的非必需中间第二信使分子[54]，该研究比较
了保卫细胞质膜K+通道对外源ABA和H2O2的响应，
118 生命科学 第23卷
发现与ABA不同，H2O2处理可抑制内向K+通道并
使其激活电压趋于超极化，然而，H2O2不仅抑制
外向K+通道，同时不可逆地抑制内向K+通道。同
时也有研究发现ABA可诱导气孔完全关闭，而H2O2
只能使气孔部分关闭[54]，此外，气孔对ABA的反应
也不同于对H2O2和O3的反应[57]。已有结果表明，阻
断ROS信号过程只能部分阻断ABA调控的气孔运动
[44]。这些结果证明ABA诱导气孔关闭存在多条信号
途径，这些信号途径独立于ABA→ ROS→ Ca2+→
气孔关闭信号途径。
5　NO参与调节植物气孔开闭抵御水分胁迫
NO参与ABA诱导的气孔关闭已有诸多文献报
道[58-60]。应用NO清除剂 cPTIO可阻断ABA诱导的
气孔关闭，暗示NO可能参与气孔对ABA的反应。
比较分析不同的NO供体对蚕豆、拟南芥气孔运动
的影响，发现这些 NO供体均可诱导气孔关闭[58]。
进一步的研究表明，在蚕豆和拟南芥保卫细胞中，
ABA诱导的NO产生依赖于ABA诱导的H2O2水平升
高[34,35]。在绿豆(Phaseolus aureus)保卫细胞中，Ca2+
介导了ABA诱导的NO产生。此过程可以被Ca2+ 通
道阻断剂异博定(verapamil)所抑制[51]。由上文可知
保卫细胞质膜上Ca2+ 通道可被H2O2激活[47]。该结
果暗示Ca2+ 通道可能位于NO的上游，调节ABA和
H2O2诱导气孔关闭反应。
早期认为，植物体内ABA诱导的NO合成主要
来源于硝酸还原酶途径[35]。然而NOS样酶活性抑制
剂L-NAME不仅能逆转ABA诱导的气孔关闭，同样
也可逆转ABA抑制的气孔开放[61]，暗示NO的合成
可能来源于NOS样酶。AtNOA1曾被认为是拟南芥
NO合成酶(NOS)[62]。近来发现，AtNOA1并不是一
个真正的NO合成酶，只是与NO合成相关(NO-as-
sociated protein1, AtNOA1)，是一个环 GTP酶
(cGTPase)[63]。直到目前，NOS样酶基因在植物中
还没有被鉴定。
在abi1-1和abi2-1突变体中ABA处理时仍可合
成NO，在这些突变体中应用NO供体硝谱钠并不能
诱导气孔关闭，说明ABI1和ABI2两个磷酸酶可能
在NO合成的下游起作用[64]。破坏 PA与ABI1蛋白
磷酸酶 2C的结合，并不影响ABA诱导产生ROS和
NO，但是PA与ABI1的相互作用却是ABA、H2O2 和
NO诱导气孔关闭所必需[45]。该结果表明，蛋白磷酸
酶可能为NO作用的下游信号，调节气孔的运动[59]。
研究NO对保卫细胞质膜离子通道的作用发现，NO
可有效抑制蚕豆保卫细胞质膜内向和外向K+通道，
以抑制K+ 的跨膜流动 [65,66]。我们发现NO激活质膜
外向K+通道促进K+外流，同时抑制内向K+通道阻
止 K+内流，两种途径共同作用抑制气孔开放[67]。
6　小结与展望
长期以来，人们把保卫细胞作为良好的模式细
胞体系用以研究植物细胞内的各种信号传递途径和
交叉对话机制。过去的几十年中，通过分子遗传学
方法人们已经对保卫细胞中ABA信号机制进行了大
量研究，大量的数据清晰地表明，在保卫细胞中
ABA信号网络中H2O2、NO和Ca2+起关键的第二信
使分子的作用。最近，ABA受体的鉴定及结构生
物学分析，将使人们对ABA的感知和起始信号转导
有更深刻的认识。另外，人们采用远红外成像仪器
建立了高通量筛选拟南芥气孔开闭反应突变体体
系[68,69]，期待这一筛选系统能够得到更多气孔反应
中ABA新的中间成分，并通过对这些新中间成分的
研究使人们对保卫细胞中ABA信号转导有更加全面
深入的认识。
[参　考　文　献]
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