全 文 ：第24卷 第2期
2012年2月
Vol. 24, No. 2
Feb., 2012
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
文章编号：1004-0374(2012)02-0113-05
猪笼草消化液成分及其应用价值研究进展
胡　博，黄春洪*，赵文亭
(南昌大学基础医学院生物化学教研室，南昌 330006)
摘　要：猪笼草是一类食虫植物，通过捕虫囊内消化液分解猎物，为自身生长提供营养。猪笼草消化液中
含天冬氨酸蛋白酶、几丁质酶等水解酶类，还有萘醌、自由基及一些无机离子。猪笼草消化液具有抗真菌，
治疗创伤、头痛等药用功能，并有抗肿瘤、降血压、抗疟疾等潜在药用开发价值。对猪笼草消化液的成分
及活性进行归纳，为其药用开发提供思路。
关键词：猪笼草；消化液；药用功能
中图分类号：Q949.749.3 文献标志码：A
Research progress on the compositions and applications
of the digestive fluid of Nepenthes
HU Bo, HUANG Chun-Hong*, ZHAO Wen-Ting
(Department of Biochemistry, Faculty of Basic Medical Science, Nanchang University, Nanchang 330006, China)
Abstract: Nepenthes belongs to the family of carnivorous pitcher plant, which preys insects by its pitchers and uses
pitcher fluid to digest preys as their nutrition source. The bioactive pitcher fluid was proven to be proteolytic
enzymes by literatures, such as aspartic proteinase and chitinase. Besides, inorganic chemical components such as
naphthoquinoes, free radicals and inorganic ions were also found in the pitcher fluid. The pitcher fluid was found
possessing diverse medicinal functions known as antifungal, anticephalalgic, wound healing, anticancer, anti-
hypertensive and anti-malaria, etc. In this article, we reviewed recent research progress on Nepenthes pitcher fluid
compositions and biological activities, to the benefit of medical application.
Key words: Nepenthes; digestive fluid; medicinal function
收稿日期：2011-06-06； 修回日期：2011-07-23
*通信作者：E-mail: merlynhuang@sohu.com; Tel: 0791-
86360581
猪笼草 (Nepenthes mirabilis (Lour.) Druce)属于
猪笼草科 (Nepenthaceae)、猪笼草属 (Nepenthes)，
是一种食虫植物，主要分布于亚洲中南半岛至太平
洋北部，目前发现的猪笼草有 100多种 [1]。猪笼草
具有特殊的吸取营养器官——捕虫囊，通过捕食
昆虫为植株生长提供营养，因此猪笼草可以生长在
营养物质匮乏的地区。捕虫囊依靠口部蜜腺吸引猎
物，通过体部蜡质内壁防止猎物外逃，而底部内壁
的消化腺可以分泌消化液，用于消化食物及吸收营
养 [2]。猪笼草消化液中包含多种水解酶 [3]。对于消
化液中的酶类、小分子次生产物以及各组分药理作
用，国内外已有一些研究报道 [4-6]。本文对猪笼草消
化液中的已知成分及应用价值作一归纳和总结。
1　猪笼草消化液成分
猪笼草消化液含氧丰富，呈酸性，pH值为
5~6，黏度较大。研究表明，消化液稀释至 7%时
捕虫率仍为 100%，稀释至 4%时捕获飞虫的成功
率为 70%左右，稀释至 2%时对蚂蚁的捕获率为
60%左右 [7]。消化液的主要成分为蛋白质，随着捕
虫囊的年龄增长，蛋白质浓度略有变化。未开放捕
虫囊中消化液蛋白质浓度为 0.6552 mg/mL，成熟的
捕虫囊消化液浓度是 0.8680 mg/mL，而衰老期浓度
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为 1.0024 mg/mL[4]。
1.1　酶
捕虫囊消化腺分泌的消化液中含多种消化酶
(表 1)，包括蛋白水解酶、肽酶、酸性及碱性磷酸
酶、酯酶、核糖核酸酶 [8]、磷酰胺酶 [7,9]、脂肪酶 [10]
与几丁质酶 [11] 等，以下对其中部分酶的特性作一
综述。
1.1.1　蛋白水解酶
多数猪笼草消化液都具蛋白水解活性，其中以
N. thorelii的蛋白水解活性最高，这种活性主要是
由蛋白酶引起的，但该种猪笼草的蛋白酶种类尚未
确定。消化液中的蛋白酶来自于消化腺分泌或寄生
微生物合成 [9]。目前已知消化液中含有一种酸性蛋
白酶 nepenthesin，性质与胃蛋白酶类似，属于新型
35、237位，Tyr分别位于第 75、96位。Nepenthesin
分子具有 6个二硫键，与其热稳定性有关；而其分
子中酸性氨基酸残基含量少 (天冬氨酸 +谷氨酸 )
则与其酸稳定性有关。Nepenthesin对天冬氨酸的羧
基端与氨基端具特异性，同时也对丙氨酸和酪氨酸
的羧基端具特异性，但其特异性与胃蛋白酶显著不
同 [16](图 1)。此外，N. ventricosa的消化液中还存
在半胱氨酸蛋白酶 [8]。
1.1.2　几丁质酶
几丁质是昆虫骨骼及多种真菌细胞壁的成分。
Amagase等 [17]最早提出猪笼草消化液中存在几丁
质酶。几丁质酶在消化液内主要用于分解食物及抗
菌 [1]。Eilenberg等 [11]向闭合捕虫囊内注射可溶性
胶体几丁质，结果诱导了几丁质酶和 β-1,3-葡聚糖
酶的合成。N. khasiana的消化液主要有 Nkchit 1b和
Nkchit 2b两种几丁质酶，分别由四种基因 (Nkchit1b-1
和 -2，Nkchit2b-1和 -2)编码。Rottloff等 [18]从多种猪
笼草中鉴定了第三种几丁质酶；Hatano和 Hamada[1]
从 N. alata中鉴定了第四种几丁质酶，这些酶可
能在植物消化食物以及吸收营养方面发挥作用。
1.1.3　磷酸酶
Plachno等 [19]用荧光标记的方法，在 N. tobaica
的消化腺细胞壁上发现了磷酸酶的活性。而消化液
表1 猪笼草消化液中已发现的酶类
种类 分型 来源 功能 猪笼草种类 参考文献
蛋白酶 天冬氨酸蛋白酶(nepenthesin I/II) 消化腺分泌 降解食物蛋白 N. gracilis [13-14]
N. distillatoria
N. alata
半胱氨酸蛋白酶 N. ventricosa [8]
几丁质酶 Nkchit 1b 消化腺分泌 降解甲壳及真 N. khasiana [11, 18]
Nkchit 2b 菌细胞壁
磷酸酶 酸性磷酸酶 微生物合成 分解磷酸化合物 N. tobaica [7, 9, 19]
碱性磷酸酶 N. hybrida
磷酰胺酶
核糖核酸酶 无 消化腺分泌 降解核酸 N. ventricosa [8]
脂肪酶 未明 消化腺分泌 降解脂类 N. macferlanei [10]
酯酶 C4、C8 微生物合成 分解酯类 N. hybrida [9]
天冬氨酸肽链内切酶，是目前唯一已知的植物源
性胞外分泌的天冬氨酸蛋白酶 [12]。An等 [13]发现 N.
alata消化液中存在天冬氨酸蛋白酶的活性，并克隆
出其 cDNA。从 N. gracilis中也克隆得到了编码 nepen-
thesin I/II的序列，推测到的氨基酸序列比对表明
nepenthesin I/II(约 359 aa)与胃蛋白酶型天冬氨酸
蛋白酶同源，并且也对胃蛋白酶抑制剂敏感。与胃
蛋白酶不同的是，nepenthesin I/II具有丰富的半胱
氨酸，因此猪笼草 nepenthesin I/II二硫键数量较多，
这可能也与其稳定性有关 [14]。Hatano和 Hamada[1]
通过研究发现 N. alata与 N. gracilis的 nepenthesin I
氨基酸序列具有 94.7%的一致性，提示不同种的猪
笼草 Nepenthesin的差异不大。Athauda 等 [14]利用柱
色谱法首次从 N. distillatoria中分离出了 nepenthesin I
和 nepenthesin II。两种酶最适 pH值约为 2.6，并具
有很强的温度和 pH稳定性，活性实验表明这两种
酶在 50℃可维持活性不变。Nepenthesin I在 pH值
为 3~10环境中保持稳定 30 d以上 [14]，这种异常的
稳定性可能是猪笼草食虫习性的进化结果。Kubota
等 [15]将 nepenthesin与猪胃蛋白酶三级结构进行比
较，发现 nepenthesin I/II与胃蛋白酶活性中心结
构相似：即含有 2个 Asp和 1个 Tyr，猪胃蛋白酶
与 nepenthesin I的 Asp分别位于第 32、215与第
胡　博，等：猪笼草消化液成分及其应用价值研究进展第2期 115
1.1.4　其他
运用蛋白质组学的方法，Hatano和 Hamada[1]
发现在 N. alata的捕虫囊内含 β-1,3-葡聚糖酶和
β-D-木糖苷酶。此外，猪笼草消化液内部分酶如
β-1,3-葡聚糖酶、几丁质酶又属于病程相关蛋白
(pathogenesis-related proteins, PR蛋白 )家族，具有
保护植株免受病原体侵害的功能 [20]。
1.2　次生代谢物
猪笼草消化液中含的次生代谢物以醌类最多
见，如白花丹醌 [21]。此外，Eilenberg等 [22]在猪笼
草的消化液中发现茅膏醌及其衍生物 5-甲氧基茅
膏醌的存在。以上各物质均属于萘醌类 (表 2)，表
现出抗疟疾和杀真菌等各种作用，并对人胚肾细胞
(293T)显示出相对低毒性，提示其对人体细胞毒性
较小，后面将详述。
1.3　自由基
Chia等 [23]用磁共振 (EPR)的自旋捕获技术在
猪笼草消化液中发现了氧自由基。氧自由基是由消
化腺产生，通过降解昆虫的肌红蛋白，修饰肌球蛋
白，使得这些蛋白更容易被蛋白酶分解，协助植物
消化食物。
1.4　其他
猪笼草消化液中含有多种微生物，包括细菌、
原生动物、藻类、真菌、轮虫等 [6]。猪笼草消化液
中的微生物仅存于开放捕虫囊中 [24]。N. mastersi和N.
mirabilis的消化液中均发现细菌及真菌源性的蛋白
A：nepenthesin；B：猪胃蛋白酶A。Nepenthesin I三级结构
通过Swiss model的方法预测获得，猪胃蛋白酶A为晶体结构。
图1 N. gracilis的nepenthesin I与猪胃蛋白酶A三级结构
表2 猪笼草消化液中的萘醌类物质
名称 猪笼草种类 结构 参考文献
白花丹醌(Plumbagin) N. insignis [21]
茅膏醌 (Droserone) N. khasiana [22]
5-甲氧基茅膏醌(5-O-methyldroserone) N. khasiana [22]
中的磷酸酶由其中的微生物产生，有助于使食物降
解出无机磷。这对于生长在营养匮乏的土地上的猪
笼草具有重要意义，增加了植物的适应性。
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酶 [25]。目前已从消化液中分离出具有可把氨基酸降
解为 NH4
+及酪蛋白水解能力的细菌 [9]。此外，消
化液中还含有一些昆虫降解产物、无机盐、糖类、
酸等。昆虫降解产物主要由氨基酸、肽类、铵盐组成。
无机盐主要包括铵盐、柠檬酸盐、草酸盐、苹果酸
盐，还有 Ca2+、Mg2+、Cl- 等无机离子 [26]，其中氯的
主要功能是维持消化酶的活性。而糖类为直链多聚
糖 [2]。另消化液呈酸性，与消化腺细胞膜上的质子泵
有关 [9]。
2　猪笼草消化液药用功能
2.1　萘醌类物质
猪笼草消化液中的萘醌类物质如白花丹醌能广
泛抑制微生物的生长，对肺结核、博代氏杆菌感染、
支气管肺部感染及麻风病均有治疗作用，同时也具
备抗疟疾、抗哮喘、抗肿瘤、抗动脉粥样硬化、解
除痉挛、增强粒细胞功能、免疫调节、强心、避孕
等功能 [21]。在 N. khasiana中诱导产生的茅膏醌及
5-甲氧基茅膏醌，具有杀真菌活性且毒性低，其通
过抑制孢子发芽以及菌丝生长来抑制真菌，与现行
的抗真菌药物的作用机制不同，对植物致病性及人
类致病性真菌均有杀灭作用 [22]。
2.2　其他
猪笼草消化液中含长链几丁质水解酶，长链几
丁质水解产物 N-乙酰葡萄糖胺 (GlcNAc)寡聚物
可用于治疗伤口 [27]。在印度尼西亚，猪笼草消化
液还被用作洗眼水，也可治疗头痛、哮喘和烧伤 [28]。
N. madagascariensis消化液的气味会致人头痛，提
示其可能具有吸入性麻醉剂的功能 [29]。
3　猪笼草消化液开发价值
3.1　抗肿瘤及降血压药物开发潜力
猪笼草消化液中的 nepenthesin属于天冬氨酸
蛋白酶中的胃蛋白酶亚型。同时，组织蛋白酶 D、
肾素也属于该亚型 [30]。组织蛋白酶 D可以阻止血
管生成，抑制肿瘤生长 [31]；肾素通过将血管紧张素
原转化为血管紧张素 I而在人类高血压及心脏疾病
的发病中起重要作用，而肾素本身的激活则有赖于
其他蛋白酶的参与 [32]。猪笼草消化液中的 nepenthesin
与这些天冬氨酸蛋白酶属同一家族，结构上可能具
备一定的同源性，从而具备潜在的抗肿瘤活性；其
与肾素的结构具有同源性，与其形成竞争，从而影
响活化肾素的蛋白酶对肾素的活化作用，减少肾素
的生成；同时由于其具备强大的稳定性，因此，利
用 nepenthesin开发长效降压制剂、抗肿瘤药物的潜
力非常巨大。
3.2　抗真菌药物的开发潜力
猪笼草消化液中含多种几丁质酶，几丁质酶对
多种植物致病性真菌具抑制作用，其机制为降解菌丝
末端新合成的几丁质，破坏菌丝端部正常生长，以达
到抑制菌丝生长的目的，其对植物致病性真菌的抑
制作用已得到证实 [33]，动物致病性真菌如白色念珠菌
的细胞壁主要成分也为几丁质，因此猪笼草消化液内
的几丁质酶可能具有潜在的抗动物致病性真菌的
活性，有一定的开发潜力。此外，萘醌类物质的抗真
菌作用确切，具备很大的抗真菌药物开发价值。
3.3　对血细胞的作用
利用多种酶处理红细胞有助于研究其表面抗原
结构。Kamesaki等 [34]发现猪笼草 N. alata的捕虫
囊组织萃取物可削弱红细胞膜表面抗原的抗原性，
并从萃取液中分离出具血型抗原水解作用的酶，但
其活性较弱，提示萃取物尚具其他血型抗原水解酶
的活性。这些酶可能同时存在于消化液中，开发消
化液中的血型抗原水解酶将有助于研究红细胞膜表
面抗原结构。
3.4　其他
在马来西亚等地，当地人利用 N. ampullaria茎
中的汁液用于抗疟疾 [35]；此外在 N. thorelii根部组
织萃取的萘醌可显著抑制恶性疟原虫 [36]，表明猪笼
草抗疟疾组分分布较广泛，故推测猪笼草消化液具
抗疟药开发潜力。另据报道，某些种的猪笼草叶片
捣碎后可用作止血剂，N. ventricosa叶片的正己烷
提取物对植物致病性真菌具抑制作用 [37]，其消化液
是否具类似活性尚待开发。猪笼草在我国有全草入
药之说，可用于清热利尿、消炎止咳、降压。以上
这些均提示猪笼草有着广泛的药用开发前景。此外，
有研究认为可通过转基因技术培育一种无菌猪笼草
捕虫囊，并且用其提取目标重组蛋白 [38]。
4　小结与展望
研究猪笼草消化液的成分一方面对新药的开发
有重要意义，另一方面也对阐明猪笼草生理机能有
帮助。猪笼草消化液中的蛋白质含量低，糖类含量
高，对其中蛋白质的分离及活性的分析造成很大困
难，至今猪笼草消化液中完整的蛋白质组成尚不完
全清楚。消化液中所含的物质对人类或猪笼草本身
的作用尚待深入研究，对消化液中小分子物质的研
究尚处于起步阶段，关于其中物质的分离与鉴定、
胡　博，等：猪笼草消化液成分及其应用价值研究进展第2期 117
结构与功能、药用价值、开发潜力的研究与评估尚
有待进一步开展。
[参　考　文　献]
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