全 文 ：第23卷 第3期
2011年3月
Vol. 23, No. 3
Mar., 2011
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
文章编号：1004-0374(2011)03-0291-08
植物叶绿体类囊体膜及膜蛋白研究进展
胡　锋，黄俊丽*，秦　峰，岳彩黎，王贵学
(重庆大学生物工程学院，重庆 400030)
摘　要：叶绿体是植物和真核藻类进行光合作用的场所。存在于叶绿体类囊体膜上的蛋白质复合物含有光
反应所需的光合色素和电子传递链组分，在光合作用过程中，光化学反应发生在类囊体膜上。因此，类囊
体膜是光能向化学能转化的主要场所，因而也一直是光合作用研究的热点。叶绿体类囊体膜的深入研究可
以促进光合作用的分子机理研究。该文就叶绿体类囊体膜的三维构象及类囊体膜蛋白的组成和功能研究进
行了综述。
关键词：叶绿体；类囊体膜；三维构象；蛋白复合体
中图分类号： Q945.11 文献标识码：A
Progress in chloroplast thylakoid membrane and membrane proteins
HU Feng, HUANG Jun-Li*, QIN Feng, YUE Cai-Li, WANG Gui-Xue
(College of Biological Engineering, Chongqing University, Chongqing 400030, China)
Abstract: In plants and eukaryotic algae, photosynthesis takes place in chloroplasts. Light reaction occurs in the
thylakoid membranes. Thylakoid membranes contain integral and peripheral membrane protein complexes,
including the pigments that absorb light energy, which form the photosystems. Much attention has been focused on
the thylakoid membranes because of its significance in photosynthesis. Analysis of thylakoid membranes will
benefit the study of photosynthetic mechanism. The present review summarizes the three-dimensional conformation,
membrane protein composition and function of thylakoid membranes.
Key words: chloroplast; thylakoid membranes; three-dimensional conformation; protein complexes
收稿日期：2010-08-30； 修回日期：2010-11-01
基金项目：国家自然科学基金项目(30900882)；国家
转基因生物新品种培育重大专项课题(2009ZX08009-
3109B)；重庆市自然科学基金项目(CSTC, 2010BB1045)
*通讯作者：E-mail: huangjunli@cqu.edu.cn
光合作用是绿色植物通过叶绿体吸收光能，将
二氧化碳和水合成有机物，释放出氧气的过程。作
为地球上最大规模的光能转换过程，光合作用为一
切生命物质提供能量和食物。叶绿体是植物进行光
合作用的主要场所，是目前质体中研究最详细、功
能最重要的一种细胞器 [1]。
植物叶绿体内部由基质和类囊体组成，基质是
光合作用暗反应的场所，其主要成份包括可溶性蛋
白质和其他一些代谢活跃物质，并且均具有流动性 [2]；
类囊体是光合作用光反应的场所，是光捕获、光合
电子传递、质子易位及 ATP合成的位点 [3]。在高等
植物和藻类中，类囊体从形态学上分为叠置成垛的
圆饼状的基粒类囊体 (granum thylakoid)和没有发生
垛叠的基质类囊体 (stroma thylakoid)两部分 [4]。基
粒类囊体和基质类囊体的分化被认为是类囊体膜上
主要光合复合体不均衡分布的形态学反映 [5]。基粒
类囊体和基质类囊体膜在蛋白质组分上明显不同 [6]，
例如，光系统Ⅰ和 ATP合酶集中分布在基质类囊体
和基粒类囊体边缘，而光系统Ⅱ和捕光天线复合体
Ⅱ主要分布于基粒垛叠区域 [7]。类囊体膜形成一个
连续封闭的膜系统，这对于移动的电子运输组件在
两个横向分隔的光系统之间扩散以及蛋白质超复合
体在两个区域的运输至关重要。
类囊体是植物进行光合作用的关键部位，光反
生命科学 第23卷292
应及大部分与光合作用有关的蛋白质和蛋白复合物
均定位于类囊体膜及类囊体腔中 [7]。除了研究比较
详尽的主要光合复合体如光系统Ⅰ (PSⅠ )、光系
统Ⅱ (PSⅡ )、细胞色素 b6 f复合物 (Cytb6 f)及 ATP
合酶外，近年来还通过类囊体蛋白质组学技术的研
究鉴定了 384种膜蛋白 [8]，其中涉及光合电子传递、
ATP合成和光呼吸的蛋白质比例最大，占总数的
30%；没有明确功能者，占 25%；参与蛋白质折叠、
加工和水解的，占 18%；直接或间接参与抗氧化防
御的，占 8%[9]。因此，了解类囊体膜蛋白即蛋白复
合体的结构与功能及容纳这些蛋白或复合体的类囊
体膜的三维结构 [10]在理论上对于全面了解植物光
合作用的分子机理有重大意义。
1　类囊体膜三维结构
自 1960年采用电镜观察到植物叶绿体类囊体
以来 [11]，已有几个模型描述类囊体膜基粒与基质的
组装。目前较常用的两个模型为折叠膜模型 (folded-
membrane model) 和螺旋模型 (helical model)。改进
后的折叠膜模型很好地解释了两个光系统在基粒与
基质片层区域的分隔 [12,13]；而螺旋模型展示了类囊
体膜的连续性和它们内腔液相的连续性 [14]。Shimoni
等 [10]根据类囊体膜的电子断层扫描结果提出了不同
于传统的螺旋模型以及折叠膜模型的新模型——基
于电子断层扫描的拓扑模型。
1.1　折叠膜模型
折叠膜模型是解释基粒—基质连接现象最常
用的模型 [15]。该模型认为垛叠起源于膜的内陷，基
粒类囊体与基质类囊体形成“叉”状 (图 1)，其为
解释快速、可逆的阳离子诱导叶绿素 a荧光改变提
供了结构基础。阳离子诱导的叶绿素 a荧光改变与
类囊体的解垛叠和重新垛叠有关 [16]，且该模型允许
类囊体膜可逆的折叠 [15]。但对正在发育的叶绿体超
微结构研究表明，基粒起源于膜的穿孔，且在这些
位点类囊体是重叠而不是内陷 [17]。该模型无法解释
上述研究结果。
1.2　螺旋模型
螺旋模型认为，基质类囊体膜缠绕着基粒类囊
体膜形成多级右手螺旋构型，每个基粒类囊体连接
着大约 8个基质类囊体，垛叠的基粒柱被多个螺旋
的基质类囊体所围绕，它们在基粒的边缘连接。这
确保了类囊体的膜连续性和它们内腔液相的连续
性。图 2从不同的侧面展示了螺旋模型的基本特征。
1.3　基于电子断层扫描的拓扑模型
Shimoni等 [10]基于电子断层扫描的模型认为，
基质类囊体 (图 3中灰色表示 )是横切在基粒类囊
图1　类囊体折叠膜模型[15]
图2　螺旋模型[14]
G：基粒类囊体；S：基质类囊体
胡　锋 ，等：植物叶绿体类囊体膜及膜蛋白研究进展第3期 293
体内的，并且基粒类囊体由包括两个片层 (图 3中
红色和黄色表示 )的重复单位构成，成对的类囊体
单位围绕着基粒轴作相对的旋转 (图 3的蓝色阴影
线指明 )。在基粒体中的每个单位，其上片层 (红
色表示 )的一部分向上弯曲与它上面的片层融合，
而另一个片层 (黄色表示 )的一部分向下弯曲与它
下面的片层融合。图 3展示了基于电子断层扫描模
型的基本特征。
虽然 Shimoni等 [10]的观点不赞同传统的螺旋
模型，但类囊体的断层扫描图像与螺旋模型并不冲
突；大致垂直于基粒柱轴线的基质片层与螺旋模型
也不矛盾。 Brumfeld和 Charuvi[18]及 Anderson[19]认
为该模型是基于完好保存样品的断层扫描结果获得
的，因此更为准确。尽管如此，基于电子断层扫描
的类囊体模型还无法提供两类膜连接方面的详细信
息，且类囊体膜流腔在成像中未被展示，在类囊体
膜与含蛋白质的内腔液相之间缺乏对比。因此，电
子断层扫描的类囊体模型尚未被大多数人认可 [20]，
目前螺旋模型仍为大多数人接受 [21]。
2　类囊体膜蛋白研究进展
自 1964年 Boardman和 Anderson首次采用物
理方法分离了两个光系统即 PSⅠ和 PSⅡ [21-23]，类
囊体膜成分逐渐被人们了解 [24]。在类囊体膜中，除
其特殊成分光合色素外，还存在 4种膜脂和 4种高
丰度的多亚基膜整合蛋白复合体。4种膜脂为单半
乳糖甘油二酯 (MGDG)、双半乳糖甘油二酯
(DGDG)、磷脂酰甘油 (PG)和硫代异鼠李糖甘油二
酯 (SQDG)，其中糖脂 MGDG和 DGDG所占比重
很大，可达总脂的 75%。类囊体类脂含高比例的多
不饱和脂肪酸，主要是亚麻酸，可达 90%以上，高
比例的多不饱和脂肪酸被认为与膜的高度流动性有
关，是类囊体膜上进行高效光化学反应的基本特征 [25]。
类囊体膜系统主要包括四种高丰度的多亚基膜整合
蛋白复合体，即 PSⅠ、PSⅡ、Cytb6 f及 ATP合酶，
共含有约 70种蛋白。目前，这些复合体的结构与
功能已得到较深入研究 [26]。除了这些高丰度蛋白外，
一些非光合类囊体膜蛋白也陆续被鉴定出来 [27]，这
些蛋白在蛋白质运输、光系统组装、类囊体膜的稳
定及非生物抗性等方面起着积极作用。
2.1　PSⅡ复合体组成、结构和功能
PSⅡ复合体是进行光合作用原初反应的重要
场所，其主要功能是吸收光能，进行光诱导的电荷
分离，产生电子传递并催化水的光解。PSⅡ由大
约 27个亚基组成，包括膜整合蛋白和外在蛋白 [28,29]。
其反应中心有 D1和 D2蛋白、Cytb559的 α与 β亚
基和 PsbI蛋白构成。PSⅡ核心复合体还包括捕光
叶绿素 a结合蛋白 (CP47和 CP43)和一些低分子量
蛋白质 [30]。这些组件在原核蓝细菌与真核高等植物
之间具有高度的保守性 [31,32]。除此外，PSⅡ还包括
大量的外周蛋白，如广泛存在于光合生物中的
PsbO、存在于植物中的 PsbP和 PsbQ及蓝细菌中
的 PsbV和 PsbU蛋白，它们在维持放氧复合体的
稳定性和功能方面起重要作用 [33-35]，Psb27和 Psb28
分别与 PSⅡ光损害修复和 CP47合成相关 [36,37]。近
几年，随着 PSⅡ的结构研究的深入，其高分辨率
晶体结构也得到解析 [38-40]，为我们进一步认识
PSⅡ的结构 (图 4)和功能奠定了基础 [41]。
图3　基于电子断层扫描的类囊体模型[10]
G：基粒类囊体；S：基质类囊体
图4　菠菜LHCⅡ- PSⅡ超复合物模型侧面图[41]
生命科学 第23卷294
PSⅡ的功能形式由 PSⅡ核心复合体和光捕获
复合体Ⅱ (LHCⅡ )构成。LHCⅡ家族不仅含有
LHCb1、LHCb2和 LHCb3等三个主要组件，也包
括较小的天线蛋白 CP24、CP26和 CP29[42]。除此
之外，LHCⅡ还包含起调控作用的低丰度蛋白，如
PsbS，其主要功能是调节非荧光猝灭反应及 PSⅡ
与 LHCⅡ之间的相互作用 [43]。在 PSⅡ -LHCⅡ复
合体中，两个 LHCⅡ三聚体通过 CP43和 CP26紧
密地锚定在 PSⅡ核心二聚体上形成 C2S2超复合体，
另外两个 LHCⅡ三聚体通过 CP29和 CP24松弛地
结合在 C2S2超复合体上形成 C2S2M2超复合物
[44]。
其中较小的天线蛋白如 CP29、CP26和 CP24在
LHCⅡ与 PSⅡ之间作为连接蛋白 [29]。但最近
Takahashi等 [45]报道，光系统Ⅱ复合体在体内可能
是以单体形式存在。
PSⅡ的重要功能是从水分子中夺取电子 (氧
化水 )，并通过自身的电子传递体将电子传递给质
体醌。激发能从天线复合体转移到光反应中心，
PSⅡ光反应中心色素 P680为叶绿素 a的“特殊对”，
当 P680被激发，将电子传递给去镁叶绿素 (Pheo)，
形成 P680+Pheo-对，一旦 P680+产生，就会从 Dl
蛋白亚基上 161位的酪氨酸残基 (Dl-161Tyr)夺取
电子，Dl-161Tyr给出电子后又通过锰聚集体从水
分子中得到电子，同时使水分子裂解，形成分子氧
和质子 [46]。
2.2　PSⅠ复合体组成、结构和功能
PSⅠ由光能吸收、传递和转化所需要的一系
列蛋白质和结合在这些蛋白质上的色素分子及电子
传递链成分组成，它包括两个部分：核心复合体和
外周天线系统。蓝细菌 PSⅠ核心复合体包括 12个
蛋白亚基，分别命名为 PsaA、PsaB、PsaC、PsaD、
PsaE、PsaF、PsaI、PsaJ、PsaK、PsaL、PsaM 及
PsaX。大亚基 PsaA与 PsaB是最重要的两个蛋白，
它们形成 PSⅠ的核心，并包含大部分的天线系统
和电子传递链的辅因子。PsaF、PsaI、PsaJ、PsaK、
PsaL、PsaM及 PsaX等膜镶嵌蛋白围绕着 PsaA与
PsaB形成的核心 (图 5)，它们的主要功能是稳定天
线复合体。PsaL在 PSⅠ三聚体形成方面起重要作
用。外在蛋白 PsaC、PsaD及 PsaE在叶绿体基质侧
形成一个凸点，为可溶性电子载体铁氧还蛋白和黄
素氧还蛋白提供停泊位点 [47]。
在绿色植物中，PSⅠ并不含有 PsaM和 PsaX，
但含有另外三个镶嵌蛋白 (PsaG、PsaH和 PsaO)(图
5)，且含有一个暴露在类囊体囊腔的外在蛋白 PsaN [48]。
在拟南芥中，PsaG和 PsaK的氨基酸序列同源性达
30%；在复合体中 PsaK结合在 PsaA，而 PsaG结
合在 PsaB[49]。研究结果证明 PsaK与 Lhca2、Lhca3
结合相关 [50]，PsaG影响 PSⅠ复合体的稳定而不影
响 Lhca1、Lhca4的结合 [51]。
PsaH通过 PSⅠ与 PSⅡ之间状态 1—状态 2
的转变来平衡激发能，当植物处于光照状态下时，
状态 2下 PSⅡ的 LHCⅡ的部分被磷酸化并可能通
过 PsaH结合在 PSⅠ核心复合体上 [52]。PsaO亚基
是在 PsaN缺乏的拟南芥突变体中发现的 [53]，其结
合在 PsaL/PsaH侧面，因为 PsaL或 PsaH蛋白的下
调导致 PsaO蛋白减少 80%~90%。植物中 PsaO的
缺乏导致状态的转变减少 50%，这表明 PsaO在光
系统之间也起着平衡激发能的作用 [54]。在光系统状
态转变时，PsaH、PsaI、PsaL和 PsaO构成了与 LHCⅡ
的互作区域 [55]。
PsaN的功能仍不清晰，可能与质体蓝素的结
合相关 [56]。然而，在目前的结构中 PsaN的位置与
推测的质体蓝素结合位点相差至少 3.6 Å，因此并
不支持这个假设。PsaN在腔侧独特的定位 (与
LHCⅠ互作 )表明，它可能与附加捕光复合体 (如
Lhca5)的组装相关 [57]。
PSⅠ核心复合物在蓝细菌和原绿球藻中以三
聚体的形式出现 [59]，但在绿色植物和绿藻中大多以
单体形式存在。虽然从菠菜中提取到二聚体或更大
的 PSⅠ聚合物 [60]，但该聚合体是在膜增溶后诱导
得到的，并不能代表其天然存在形式 [61]。在蓝细菌
中 PsaL亚基在三聚体形成时起重要作用，而在绿
色植物中 PsaL膜暴露部分几乎完全被 PsaH亚基所
环绕，这可能是三聚体缺失的原因。
PSⅠ的外周天线蛋白种类在不同生物中是不
同的，在蓝细菌中膜外周藻蛋白体充当 PSⅠ和
PSⅡ的外周天线蛋白系统。绿色植物的外周天线
蛋白复合体称光捕获复合体Ⅰ (LHCⅠ )，由 4个
不同的叶绿素 a/b结合蛋白 (Lhca1~4)构成。从拟
南芥中鉴定出的 Lhca5及 Lhca6与 Lhca1~4蛋白具
有高度同源性，但表达量很低，且不清楚 Lhca5及
Lhca6是否出现在 LHCⅠ [62]中。目前，电镜成像
结果显示 LHCⅠ通过 PsaF和 PsaJ亚基结合在核心
复合体上 [60]。
目前研究表明，基粒上的 PSⅠ主要被限制在
非垛叠的端面和弯曲面上，而基粒的垛叠区主要是
PSⅡ，PSⅠ在间质类囊体上富集，只有 10%~20%
的 PSⅡ分布在间质片层上。由此认为 PSⅠ与
胡　锋 ，等：植物叶绿体类囊体膜及膜蛋白研究进展第3期 295
PSⅡ是相互分割的，大部分 PSⅡ存在于基粒垛叠
膜区，有少量 PSⅡ与 PSⅠ紧密结合存在于间质类
囊体上 [25]。
2.3　Cytb6 f复合物结构与功能
Cytb6 f复合体是由 8~9个亚基组成的相对分子
质量约 220 k的二聚体膜整合蛋白，是类囊体膜上
最简单的复合体蛋白，其结构和功能与线粒体呼吸
链上的细胞色素 bc1很相似 [63]。层理鞭枝藻 Cytb6 f
复合体的结构显示，Cytb6 f单体含有 8个辅基和 8
个多肽亚基。多肽亚基可以分为两类：(1)4个结合
氧化还原辅基 (亚铁血红素、2Fe-2S簇和叶绿醌 )
的大亚基 (细胞色素 f、细胞色素 b6、亚基Ⅳ和
Fe-S簇蛋白 )，其参与电子和质子的传递；(2)4个
形成疏水“栅栏 ”的小亚基 PetG、PetL、PetM和
PetL[64]。从菠菜类囊体膜中分离到与层理鞭枝藻
Cytb6 f复合体相同的 8个亚基 (图 6)
[65]，此外，在
菠菜的 Cytb6 f复合体中发现第 9个亚基并被鉴定为
铁氧还蛋白—NADP+还原酶 (FNR)[63]。
Cytb6 f在 PSⅡ和 PSⅠ光反应复合体间执行电
子传递功能，催化 PQ的氧化和 Pc的还原，并偶联
地将质子从类囊体的基质转移到类囊体腔，形成跨
膜的 pH梯度。此外，Cytb6 f复合物可以通过某种
未知途径来关闭电子传递链而调节 PSⅡ和 PSⅠ间
能量分配及 NADPH和 ATP的比例。而且，Cytb6 f
复合体可以通过激活一蛋白激酶来调节光系统的状
态转变 [66]。
2.4　ATP合酶结构与功能
植物叶绿体的 ATP合酶 (又称 F1F0-ATP合酶 )
图5　植物PSⅠ核心与蓝细菌PSⅠ核心叠合比较[58]
蓝色为植物，红色为蓝细菌。a，基质侧视图；b，囊腔侧视图。线状区为保守区，PsaC、PsaD、PsaE和PsaK未展示
图6　Cytb6 f复合物二聚体结构
[65]
橘黄色圆柱表示PetG、PetL、PetM和PetL
生命科学 第23卷296
属于 F型 ATP合酶家族。ATP合酶在进化过程中
高度保守，细菌中的 ATP合酶在结构和功能上与来
自动物、植物和真菌线粒体的 ATP酶或植物叶绿体
的 ATP合酶性质基本相同。不同来源的 ATP合酶
有着相似的亚基组成，可以根据其结构和功能的不
同将 ATP合酶分成两部分：镶嵌在膜内的 F0和突
出在膜外的 F1
[67]。
叶绿体ATP合酶的 F0可以看做是一个定子 (由
亚基Ⅰ、Ⅱ和Ⅳ组成 )和转子 (亚基Ⅲ )组成，它
们 (Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ和Ⅳ )的化学计量比为 1︰ 1︰
(9~14)︰ 1。F0形成跨膜的质子通道，并为 F1提供
膜上的结合位点，F1含 5种亚基，其数量比是
α3β3γδε
[68]。在 F1F0复合体中，γ亚基连接到一个相
对分子质量为 8 k的 c亚基 (其常以多聚物的形式
存在 )[69]。在跨膜质子动力势的作用下，c亚基多聚
体旋转并促使 γ亚基旋转和 ATP合成。
通过基于动物牛的线粒体 ATP合酶结构的分子
置换，已经解析了菠菜叶绿体 F1-ATP酶的结构
[70]，
其中 α和 β亚基的总体结构是高度相似于线粒体
ATP合酶的 α和 β亚基。小亚基 δ和 ε的结构通过核
磁共振技术 (NMR)被测定。可能由于定子 (F0)的易
碎性，到目前为止还没有结晶出完整的ATP合酶 [61]。
2.5　其他膜蛋白
除了上述 4大蛋白复合物外，类囊体膜上还存
在大量与蛋白质运输、光系统组装、类囊体膜稳定
及非生物抗性等相关的蛋白质。例如，拟南芥的类
囊体膜金属蛋白酶 AtFtsH1与 PSⅡ的 D1修复循环
相关，其催化光损坏的 D1亚基水解 [71]，AtFtsH2、
AtFtsH5也与光保护相关 [72,73]。膜蛋白 Toc、Tic和
Tat等与蛋白质跨膜运输有关 [73]。LPA1和 LPA2是
PSⅡ有效组装所必需的 [75,76]。
对拟南芥类囊体外周蛋白和完整的类囊体膜蛋
白进行研究，鉴定出 154个蛋白，其中 76个是具
有 α-螺旋的跨膜蛋白，27个是具有叶绿体转运肽
但功能未知的新蛋白；进一步对 100个定位在类囊
体中的 83个蛋白进行分析后发现，约 20个蛋白参
与蛋白质插入、组装、折叠或水解，16个参与蛋白
质翻译过程 [77]。此外，集胞蓝藻 PCC6803的类囊
体膜含有 200多个外周蛋白，包括酮糖转移酶、
NADH脱氢酶亚基 Ndhl和 NdhK等 [78]。
3　结语
植物叶绿体基粒—基质类囊体的三维结构展示
了类囊体复杂的结构 /功能不均一性，对其超微结
构的充分理解是我们了解类囊体膜蛋白功能的关
键 [19]。虽然目前存在的几种模型对其结构的描述均
存在一定的缺陷，但随着技术的改进，冷冻—断
层扫描电子显微镜技术与膜发生研究的共同应用将
让我们在类囊体结构方面获得更详细的信息。
叶绿体类囊体膜中的蛋白质复合体是植物进行
光能吸收、传递和转换的关键部位，因而一直是光
合作用研究的热点。目前，有关叶绿体类囊体膜系
统的主要四种高丰度多亚基膜整合蛋白复合体的研
究较为详细，但叶绿体类囊体蛋白质组中的大量未
知蛋白的功能还有待鉴定。随着膜蛋白提取分离效
率的提高及蛋白质检测技术的改进，将会有更多低
丰度蛋白被鉴定出来。在此基础上研究类囊体蛋白
质的功能将有助于我们更深入地了解叶绿体类囊体
的功能及其代谢规律。
[参　考 文 献]
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