全 文 ：第23卷 第4期
2011年4月
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
Vol. 23, No. 4
Apr., 2011
文章编号：1004-0374(2011)04-0414-06
微生物铝毒害和耐铝毒机制研究进展
罗义勇1*，刘卫红2，严金平1
(1 昆明理工大学生物工程技术研究中心，昆明 650224；2 云南平正环保科技有限公司，昆明 650093)
摘　要：在酸性土壤中，铝毒是限制农作物生产的关键问题之一，铝同样对微生物产生毒害作用。研究微
生物的铝毒害和耐铝毒机制可以为植物耐铝毒机制的研究提供一种新视角。目前的研究表明，铝作用于微
生物细胞的细胞壁、细胞膜、细胞核和细胞器，影响微生物的物质和能量代谢，抑制微生物的生长和发育。
针对这些毒害作用，铝毒耐受微生物通过多途径全方位的机制适应外界的铝毒环境。该文结合作者的研究
工作，综述了微生物的铝毒害和耐铝毒机制。
关键词：微生物；铝毒；耐铝毒；多途径；全方位
中图分类号：Q156.6；Q93　　文献标识码：A
Research advances on aluminum toxicity and tolerant mechanism of
microorganisms
LUO Yi-Yong1*, LIU Wei-Hong2, YAN Jin-Ping1
(1 Biotechnology Research Center, Kunming University of Science and Technology, Kunming 650224, China;
2 Yunnan Pingzheng Environmental Technology Co. Ltd., Kunming 650093, China)
Abstract: In acidic soils, aluminum (Al) toxicity is one of the critical problems, which could limit crop production.
Al can cause toxicity in microorganisms as well. Al toxicity tolerant mechanism research of microorganisms can
give a new perspective to that of plants. Present researches show that Al acts on microorganisms’ cell wall, cell
membrane, cell nucleus and organelle, affects microorganisms’ substance and energy metabolism, and inhibits
microorganisms’ growth and development. Responding to these toxicity actions, Al toxicity tolerant microorganisms
adapt to the outside Al toxicity environment by multi-pathway and all-direction mechanism. In this paper,
combination with our researches, Al toxicity and tolerance mechanism of microorganisms were reviewed.
Key words: microorganisms; aluminum toxicity; tolerance to aluminum toxicity; multi-pathway; all-direction
收稿日期：2010-09-06； 修回日期：2010-09-27
基金项目：昆明理工大学人才科研启动基金项目
(14118250, 14118251)；云南省应用基础研究自筹经费
项目(2010ZC056)
*通讯作者：E-mail: yyongl_168@yahoo.com.cn; Tel:
0871-3802069
铝 (Al)是地壳中含量最丰富的金属元素，通
常以难溶性硅酸盐或氧化铝的形式存在，对植物没
有毒害；但在酸性条件下 (pH<5)，铝会从土壤胶体
中溶出，形成活化的对植物产生毒害作用的 Al3+，
成为植物生长发育的一个主要限制因素 [1]。目前酸
性土壤占我国耕地面积的 21%，占全世界可耕作土
地的 40%；且近年来，随着全球环境的日益恶化，
酸沉降加速了土壤酸化，导致土壤中铝的大量活化，
严重制约植物的生长、农作物增产增收，导致森林
衰退、森林生态系统恶化，造成经济、生态和社会
效益的极大损失 [2,3]。
据报道，植物的耐 Al3+机制主要包括外部排斥
和内部耐受两大类 [4]。然而，这些机制对提高 Al3+
的耐受性是有限的 (最高浓度一般小于0.1 mmol/L)。
对微生物的研究发现，一些微生物对 Al3+具有很高
的耐受性 [5,6]。微生物由于个体小、结构简单、生
长繁殖快、易变异、遗传操作方便等特性为 Al3+毒
罗义勇，等：微生物铝毒害和耐铝毒机制研究进展第4期 415
害的研究提供了许多的便利，一些微生物特别是一
些模式微生物的耐 Al3+机制的研究进展迅速 [7]。本
文综述了微生物 Al3+毒害和耐 Al3+机制的研究进展
并对部分重要结果进行了讨论。
1　铝毒与细胞结构
1.1　铝毒与细胞壁
细胞壁是阻止 Al3+进入细胞的第一道屏障。
Al3+如何结合到细胞壁上，怎样发挥它的毒效，目
前还没有定论。Illmer和 Erlebach [8]研究发现，当
细菌 Arthrobacter sp. PI/1-95接触 Al3+后，伴随着
细胞内含水量的增加，细胞个体变大。Yaganza等 [9]
研究发现，暴露于 AlCl3溶液的细菌细胞显示出细
胞壁松弛、破坏和内容物渗漏等现象。这些结果
说明细胞壁是 Al3+的作用位点，并且 Al3+结合细
胞壁引起细胞的渗透性改变，造成渗透调节混乱。
耐 Al3+的分子机制研究发现，很多细胞壁合成相
关基因参与了酵母对 Al3+的耐受过程。Schott和
Gardner[10]通过化学诱变得到 8个 Al3+敏感酿酒酵
母 (Saccharomyces cerevisiae)突变株，分子互补和
基因敲除实验发现，丝裂原活化蛋白激酶 (MAPK)
SLK1和 SLT2与酵母的 Al3+敏感性相关，说明
MAPK信号转导途径在酵母感知和响应铝毒胁迫中
起到了重要作用。另外，Kakimoto等 [11]应用 S.
cerevisiae一系列单基因突变株进行耐 Al3+基因研
究，结果发现：PKC1-MAPK信号转导途径、细胞
壁的完整性和 Al3+的耐受性三者之间存在着密切的
联系。PKC1-MAPK 信号转导途径组分 SLG1、
RHO1、SLK1、SLT2基因敲除突变株显示出对 Al3+
敏感；进一步的分析发现，PKC1-MAPK信号转导
途径通过磷酸化激活下游由 SWI4和 SWI6组成的
SBF复合物，使 SWI4结合 DNA，调节一系列响应
基因的表达，维持细胞壁的完整性。
1.2　铝毒与细胞膜
细胞膜是阻止 Al3+进入细胞的第二道屏障。细
胞膜由极性的磷脂双分子层以及与之相连的蛋白质
和多糖组成，流动性是细胞膜发挥其生物学功能的
先决条件。Yaganza等 [9]应用 SYTOX绿色荧光
(SYTOX染料只能进入细胞膜改变的细胞 )研究 Al3+
对细菌 Erwinia carotovora subsp. atroseptica细胞膜
的不利影响，结果发现高浓度或长时间暴露于 Al3+
造成严重的细胞膜损坏，允许 SYTOX染料进入细
胞，结合于细胞核。Al3+能结合磷脂中带负电荷的
磷酸基团导致古细菌 Thermoplasma acidophilum细
胞膜流动性降低 [12]。Zel等 [13, 14]应用电子顺磁共振
波谱发现 Al3+能诱导敏感真菌 Amanita muscaria细
胞膜中低有序质膜区含量降低；然而，在 Al3+诱导
条件下，抗性真菌 Lactarius piperatus细胞膜中低
有序质膜区含量的增加导致了细胞膜脂质流动性的
增加。这些结果说明了细胞膜也是Al3+作用的位点；
Al3+通过影响细胞膜的流动性发挥其毒害作用。
1.3　铝毒与液泡
目前，研究发现液泡在解除金属离子对细胞毒
害的过程中发挥了重要作用。铝在液泡中的积累成
为植物一种普遍的耐铝毒机制 [4]。S. cerevisiae的液
泡除了具有降解生物大分子、贮存代谢产物、维持
胞质内 H+浓度平衡等功能外，还在调控胞质内机
体代谢所必需的金属离子浓度和解除金属离子毒害
保护细胞中起着至关重要的作用。Hamilton等 [15]
在研究酵母液泡 H+-ATPase在耐 Al3+毒害中的作用
时，提出一个微生物与植物类似的耐铝毒机制假说。
该假说认为：Al3+抑制质膜 H+-ATPase的活性导致
胞质内 H+的积累和胞质的酸化。细胞为了改变这
种不利情况，在线粒体 F1F0-ATPase合成 ATP提供
能量的前提下，液泡 H+-ATPase的活性得到了增强，
转运过剩的 H+至液泡内腔中，这样在减轻胞质酸
化造成不利影响的同时，为激活假想中的耐 Al3+机
制提供所需的电势能。然而，该假说没有得到具体
的实验证据支持，还需进一步的研究验证。另外，
液泡与铝毒耐受相关更直接的证据是，两个酵母液
泡 H+-ATPase基因突变株在 Al3+胁迫下，菌株的生
长能力显著降低 [15]。
2　铝毒与物质代谢
2.1　铝毒与有机酸
在 LPM(low pH，low magnesium)培养基中分
别添加苹果酸和柠檬酸能有效地缓解 Al3+对酵母细
胞的毒害 [16]；荧光假单胞菌 (Pseudomonas fluorescens)
经 Al3+处理后产生比未经 Al3+处理细胞多 8倍的草
酸 [17]；de la Fuente等 [18]将 P. aeruginosa中的柠檬
酸合成酶基因转到烟草和番木瓜中使之过量表达，
结果发现柠檬酸含量的增加提高了转基因植物耐
Al3+的能力。这些结果表明，有机酸对 Al3+的螯合
作用可能是在植物和微生物中广泛存在的一种抵御
铝毒害的生理调控机制。在 Al3+胁迫下，通过改变
参与三羧酸 (TCA)循环途径中不同酶的活性，调节
柠檬酸、草酸和苹果酸等有机酸的含量，改变对
Al3+的耐受能力是微生物最常用的手段 [19, 20]。目前，
生命科学 第23卷416
P. fluorescens通过 TCA循环参与铝毒耐受的机制研
究得最清楚。如图 1所示，为了应付 Al3+胁迫，P.
fluorescens TCA循环途径中的很多酶活性发生了改
变，并且乙醛酸循环和糖异生代谢途径也参与其中。
据报道，在 Al3+胁迫下，P. fluorescens柠檬酸合成
酶 (CS)活性增加了 2倍，而顺乌头酸酶 (ACN)活
性减少了 66%；与此同时，苹果酸脱氢酶 (MDH)
和苹果酸酶 (ME)活性上升伴随磷酸烯醇式丙酮酸
羧激酶 (PEPCK)活性的下降，导致苹果酸转换为柠
檬酸，最终造成柠檬酸在细胞内大量积累，螯合
Al3+解铝毒 [20]。另外，Singh等 [21]发现，NAD-异
柠檬酸脱氢酶 (NAD-ICDH)和 α-酮戊二酸脱氢酶
(αKGDH)活性的下降促使 P. fluorescens碳代谢网络
途径向乙醛酸循环倾斜。在苹果酸合成酶 (MS)活
性不变，异柠檬酸裂解酶 (ICL)、酰化乙醛酸脱氢
酶 (AGODH)和草酰辅酶 A转移酶 (OCT)活性显著
提高的情况下 (图 1)，细胞内草酸含量的增加似乎
是不可避免的结果。增加的草酸能与更多的 Al3+螯
合，最大限度地减少 Al3+对细胞的毒害作用，从而
使 P. fluorescens达到耐铝毒的效应。
有机酸代谢产物螯合 Al3+也是微生物缓解铝毒
的一种重要方式。Kobayashi等 [22]发现 S. cerevisiae
在 Al3+胁迫下分泌 2-异丙基苹果酸 (2-iPMA)螯合
Al3+，减轻由 Al3+引起的毒害。2-iPMA是亮氨酸生
物合成途径的一种中间产物，由 2-异丙基苹果酸
合酶催化 α-酮异戊酸和乙酰辅酶 A反应得到。
Suzuki等 [23]利用 2- 异丙基苹果酸合酶突变体
Δleu4证实了 S. cerevisiae通过分泌 2-iPMA螯合
Al3+，阻止 Al3+进入细胞达到耐铝毒效果。
2.2　铝毒与金属离子稳态
Al3+能够干扰 Mg2+、Ca2+和 Fe2+等二价金属
离子在细胞内的代谢，打破这些离子在体内的稳态，
影响细胞的正常生长。1996年，MacDiarmid和
Gardner[16]发现Mg2+能改善Al3+对酵母细胞的毒害，
并且二价阳离子吸收缺失突变体相对于野生型菌株
显示出对 Al3+更高的敏感性，于是他们推测 Al3+可
能通过阻止Mg2+的吸收，造成Mg2+的缺乏发挥毒
害作用。他们的这种推测在后面的研究中得到了证
实。1998 年，MacDiarmid 和 Gardner[24] 从 S.
cerevisiae中分离到了两个Mg2+通道蛋白 ALR1和
ALR2，过量表达 ALR1和 ALR2能赋予 S. cerevisiae
对 Al3+、Ga3+的耐受性和 Zn2+、Mn2+和 Ni2+等离子
的敏感性。
Ca2+作为机体的次级信号分子，在机体的信号
转导途径中发挥重要的作用，并与 Al3+毒害也存在
密切联系。Schott和 Gardner[10]发现 2个 Al3+敏感
酵母突变株 (ALS-3和 ALS-8)显示出对 Ca2+和Mg2+
的依赖。ALS-8对 Ca2+而不是对 Mg2+更迫切的需
求说明 Ca2+的吸收或 Ca2+库的调节存在缺陷。免
疫抑制剂环孢菌素 A(CsA)通过抑制钙调磷酸酶依
赖的信号途径起作用。最近，Tani等 [25]以铝敏感
胶红酵母 (Rhodotorula glutinis)菌株 IFO1125和耐
受菌株 R4000为实验材料，研究发现：在有铝存在
条件下，CsA能完全抑制 IFO1125的生长；而在没
铝存在条件下，CsA对 IFO1125的生长没有影响。
另外，CsA抑制 R4000的生长在没铝存在比有铝存
在条件下更严重，说明钙调磷酸酶依赖的信号途径
参加了 R. glutinis的铝毒耐受过程，同时也证明了
Ca2+与 Al3+毒害和细胞耐 Al3+毒相关。
Fe是微生物的必需元素，很多代谢过程如
TCA循环、氧化磷酸化等都离不开 Fe。因为 Fe和
Al具有很多相同的生理化学特性，细胞内的 Fe代
谢能被 Al严重干扰。在大肠杆菌中，Al3+被认为
是通过 Fe3+ 的转运途径进入细胞内 [26]；在 P.
fluorescens中，Al3+毒害的解除依赖于 Fe[27]；在高
度 Al3+耐受温泉红藻中，Fe3+与 Al3+浓度在细胞体
内呈相互制约的关系 [28]。这些结果说明了铝毒与细
胞内的 Fe代谢存在密切的联系。
图1 P. fluorescens代谢适应铝毒胁迫
向上的箭头表示活性增加，向下的箭头表示活性减弱，横杠表示活性没变化。PEP：磷酸
烯醇式丙酮酸；NADP-ICDH：依赖于NADP的异柠檬酸脱氢酶；ICL：异柠檬酸裂解酶；
SCS：琥珀酰辅酶A合成酶；SDH：琥珀酸脱氢酶；FUMA：延胡索酸酶A；FUMC：延胡
索酸酶C。图片根据Lemire等[19]的图4、Mailloux等[20]的图4和Singh等[21]的图6的主体结构绘
制
罗义勇，等：微生物铝毒害和耐铝毒机制研究进展第4期 417
3　铝毒与能量代谢
Illmer 和 Schinner [29] 研 究 发 现 Al3+ 能 降 低
Pseudomonas sp.和 Arthrobacter sp.的游动性。基于
Al3+能结合 ATP形成复合物和细菌运动需要能量的
事实，他们认为 Al3+和 ATP形成稳定的复合物抑
制了细胞内的能量流动，特别是膜上 ATPase的质
子转运，导致游动所需的能量无法提供或不足，最
终导致了 Pseudomonas sp.和 Arthrobacter sp.游动
性的降低。前面我们提到，Al通过模拟 Fe干扰
TCA循环和氧化磷酸化等细胞代谢过程。Lemire
等 [19]报道，Al3+代替 P. fluorescens TCA循环途径
组分 CAN、SDH、FUMA和电子传递链组分复合
物 I、II和 III中的 Fe，使这些酶的活性大大降低，
造成细胞处于一种极度缺能的状态。为了解决这个
问题，P. fluorescens通过提高 SCS和 OCT的表达
水平，促使琥珀酰辅酶A向琥珀酸方向转化 [21](图 1)。
琥珀酰辅酶 A向琥珀酸的转化过程是一个底物水平
磷酸化产能过程，这样在保证细胞能量需求的同时，
还提供了一种副产物——草酸，它能够螯合铝缓解
Al3+对细胞的毒害作用 [19]。这些结果说明铝毒和细
胞能量代谢存在着密切的联系，Al3+不仅抑制能量
的合成，还影响能量的流动；而耐受菌株进化了精
细的机制，如底物水平磷酸化，解决了 Al3+毒害造
成的能量供应不足问题。
4　铝毒与氧化胁迫和细胞程序性死亡
4.1　铝毒与氧化胁迫
活性氧自由基 (ROS)对细胞的膜脂、蛋白质、
DNA等生物大分子具有很高的反应活性和损伤作
用。因为ROS是氧化磷酸化产能过程中的正常产物，
所有有氧呼吸生物都面临着 ROS造成损害的危险。
研究发现，Al3+是一种助氧剂，能使细胞内 ROS分
子显著增加 [30]。为了解决氧化胁迫问题，有氧呼吸
生物发展了精细的抗氧化策略使其在氧化环境中生
存。在这里我们主要讲微生物中与铝毒胁迫相关的
氧化胁迫问题。Ezaki等 [31]应用基因缺陷型菌株研
究发现 S. cerevisiae热休克蛋白 HSP150既在 Al3+
胁迫中又在氧化胁迫中起保护作用。同样以 S.
cerevisiae基因缺陷型菌株为研究对象，Basu等 [32]
发现，磷脂过氧化氢谷胱甘肽过氧化物酶单基因
phgpx3Δ和三基因 phgpx1Δ/2Δ/3Δ突变体显示出对
Al3+和氧化胁迫的敏感性，并且 Al3+能够引起
phgpx3Δ和 phgpx1Δ/2Δ/3Δ突变体比野生型菌株更
多的脂质过氧化，说明 Al3+通过诱导脂质过氧化发
挥其毒害作用，于是 Al3+耐受酵母可能通过谷胱甘
肽代谢途径的抗氧化作用解铝毒。如上所述，Al3+
通过干扰 P. fluorescens细胞内 Fe的稳态，使电子
传递链中的含 Fe复合物 I、II和 III活性降低；另外，
有氧呼吸生物在氧化磷酸化产能过程中伴随着大量
ROS的产生。因此，在 Al3+胁迫下，P. fluorescens
通过电子传递链部分功能的丧失减少了ROS的产生。
另外，P. fluorescens还通过将助氧剂 NADH转化为
NADPH以及积累 ROS清除剂 α-Ketoglutarate减少
ROS的含量，解除氧化胁迫造成的细胞毒害 [33, 34]。
4.2　铝毒与程序性细胞死亡
据报道，铝诱导了包括小麦、大麦和苜蓿根尖
细胞的程序性死亡 [35]。目前，微生物中铝毒与
PCD相关的报道非常少。Zheng等 [36]研究发现，S.
cerevisiae暴露于高浓度的铝或延长暴露时间，铝诱
导细胞死亡和生长抑制；死亡细胞显示出细胞皱缩、
液泡化、染色质边缘化、核断裂、DNA降解、
DNA链断裂和细胞聚集等 PCD特征。Pan等 [37]认
为铝诱导的细胞死亡是通过 ROS激活了 PCD进行
的。然而，在酵母中过量表达 PCD相关的 Ced-9、
Bcl-2和 PpBI-1负调节因子并没有影响到 ROS的水
平，而是通过抗 PCD组分减少钙信号缓解了铝毒
引起的细胞死亡 [36]。因此，通过调节 PCD负调控
过程可能是增加铝毒耐受的一个新机制。
5　结束语
综上，我们根据细胞的结构和功能把微生物
Al3+毒害与耐 Al3+机制分成几部分，其实各部分之
间存在着密切的联系。例如，Al3+通过影响细胞膜
上的Mg2+通道蛋白介导细胞内Mg2+的平衡；Al3+
影响细胞内 Fe的平衡与细胞内能量的产生以及氧
化胁迫之间存在着联系。另外，有些微生物耐铝毒
机制，尤其是高铝毒耐受机制还没得到深入的研究。
例如，Zhang等 [5]在研究一株高铝毒耐受 Penicillium
janthineleurn F-13的机制时，发现该菌株菌丝体中
的铝含量很低，并且在铝胁迫下，能分泌有机酸和
提高培养基的 pH值来改善铝毒害，但这些改善远
远不足以导致介质中铝浓度下降至无毒水平。因此，
作者推测 P. janthineleurn F-13能耐高浓度铝毒并不
是由于内在或外在的对铝隔离，可能存在另外未知
的耐铝毒机制。另外，我们在前期工作中分离了 2
株高铝毒耐受的酵母菌株 (Cryptococcus longus和 C.
laurentii)和 3株高铝毒耐受的丝状真菌 (Penicillium
生命科学 第23卷418
ochrochloron、P. waksmanii 和 Trichoderma virens)，
铝毒耐受水平都超过了 100 mmol/L(待发表资料 )，
获得这些高铝毒耐受菌株同种级分类单元的铝敏感
菌株，比较这些高铝毒耐受和敏感菌株在菌落和细
胞形态、细胞结构和细胞器等方面的异同，建立它
们之间的差异表达文库，是解决微生物铝毒耐受，
尤其是高铝毒耐受机制的首要且最关键的问题。总
之，Al3+毒害和耐 Al3+机制是个复杂的生物学过程，
一种微生物可能包含多种耐 Al3+机制，且不同种之
间的耐受机制存在较大差异；微生物 Al3+耐受是生
物体内外多种因素共同作用的结果，耐受微生物作
为一个整体通过多途径全方位的机制来适应铝毒环
境。
[参　考　文　献]
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